Rev. Biol. Trop. 49(3-4): 945-955, 2001
www.ucr.ac.cr www.ots.ac.cr www.ots.duke.edu
Distribución espacial de Cordyceps spp. (Ascomycotina: Clavicipitaceae)
y su impacto sobre las hormigas en selvas del piedemonte amazónico
de Colombia
Tatiana Sanjuán1, Luis Guillermo Henao2 y Germán Amat1
1
2
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Apartado Aéreo 7495, Bogotá, Colombia. Corel:
tsanjuan@netscape.net; gamat@ciencias.unal.edu.co
Fundación Inguedé, Apartado Aéreo 41595, Bogotá, Colombia. Corel: inguede@andinet.com
Recibido 25-I-1999.
Corregido 02-II-2001.
Aceptado 08-II-2001.
Abstract: Entomopathogenic fungi of the genus Cordyceps were sampled in the foothills of the Colombian
Amazon region (450 – 600 msnm altitude, January and May, 1998, i.e. dry and wet seasons, respectively).
Healthy and Cordyceps-parasitized ants from a nearly pristine, a naturally disturbed and a human-disturbed
forests were collected on 100 quadrants (1 m 2) per forest. Litter, shrubs and trunks were explored as substrates,
and samples were gathered in vertical strata from 50 cm to 2 m high. Azteca was the predominant ant genus in
near pristine forest whereas Camponotus, Pheidole and Crematogaster were dominant in disturbed forests. In
the naturally disturbed forest we found 759 individuals of Cordyceps unilateralis and 69 of C. lloydii var. bina ta parasitizing Camponotus spp. (Formicidae: Formicinae), whereas C. kniphofioides var. ponerinarum and C.
australis were found only in six cases infecting the ants Paraponera clavata and Pachycondila crassinoda
(Formicidae: Ponerinae). In the human disturbed forest it were found 34 individuals of C. unilateralis on
Camponotus. In the near pristine forest we did not find parasitized ants. The Camponotus spp. ants parasitized
by C. unilateralis and C. lloydii var. binata were found predominantly in the substratum foliage up to 1 m. It
was concluded that the incidence of Cordyceps–ant interactions is not influenced by the conservation status of
the forest. Instead, relative humidity and presence/absence of host ants appear to be key factors. Also, the microspatial distribution of the interactions seems to follow a definite pattern. This work observations support the
hypothesis on coevolution of dispersion mechanisms in Cordyceps and ant pheromonal codes.
Key words: Cordyceps, ants, entomopathogenic fungi, tropical rain forest, biological control, Camponotus, fungal ecology.
Cordyceps es el teleomorfo (forma sexual) de un hongo entomopatógeno perteneciente a la división Ascomycotina, parásito
obligado de poblaciones de artrópodos y considerado como el más diverso del trópico. Junto
a este hongo se han encontrado géneros relacionados como anamorfos (forma asexual) en
los que se destacan Acremonium, Hirsutella,
Hymenostilbe, Paecilomyces, Polycephalomy ces, Sporothrix y Verticillium, los cuales presentan un gran pleomorfismo que les confiere
una gran ventaja para dispersar esporas bajo
una variedad de condiciones ambientales
(Evans et al. 1988).
Cordyceps en hormigas tiene un ciclo de vida que se prolonga entre seis y 20 días, iniciándose con la adherencia de la espora a la cutícula.
Una vez establecido el parásito, el individuo infectado presenta una considerable reducción de
su actividad con desplazamientos asincrónicos y
erráticos. En las siguientes 24 a 48 hr la hormiga
muere y el hongo forma una estructura de resistencia, el esclerocio, en el celoma del insecto.
Hacia la etapa final de la patogénesis,
946
REVISTA DE BIOLOGÍATROPICAL
dependiendo de las condiciones ambientales,
emerge el sinema del anamorfo o el estroma
maduro de Cordyceps a través de las uniones
del tórax con las extremidades y el pronoto
(Evans 1982).
El primer ejemplar de Cordyceps fue descrito por Link en 1833, sobre una larva de Me lolontha melolonthae (Coleoptera) (Mains
1958). Kobayasi ha realizado el tratamiento
sistemático más completo sobre el género
Cordyceps, dando a conocer una diversidad
global de 232 especies (Kobayasi 1982), mientras que Evans y Samson (1982, 1984) fueron
los primeros en estudiar a Cordyceps en artrópodos de agroecosistemas de Ghana y selvas tropicales de Ecuador y Brasil encontrando seis especies de Cordyceps en hormigas. En la presente investigación se evaluó si el estado de conservación de los bosques estudiados es un factor
determinante de la diversidad de Cordyceps, se
evaluó su impacto en la mirmecofauna local y
se identificó el patrón de distribución espacial
de la interacción Cordyceps - hormiga.
MATERIALES Y MÉTODOS
Zona de estudio: El muestreo se efectuó
bajo la jurisdicción del municipio de Villagarzón, vereda Alto Chalhuayaco en el piedemonte Putumayense (Amazonía colombiana), ubicado entre las estribaciones de la Cordillera
Oriental y el ‘lomerío amazónico’ a 0º50’54”
latitud norte y 76º47’29.5” longitud oeste, en
el piso térmico templado con altitudes entre
400 y 600 msnm y precipitaciones anuales entre 3 800 y 4 800 mm, de origen orográfico. El
promedio de temperatura anual es 24 ºC y la
humedad relativa posee valores hasta del 90 %,
correspondiendo, según las Zonas de Vida de
Holdridge, a “bosque muy húmedo tropical”
(Bmh-T). Se estima que el piedemonte amazónico posee una de las mayores concentraciones
de diversidad biótica del norte de Suramérica
(Halffter 1992) y aún conserva un 80 % de su
cobertura vegetal natural.
Selección y descripción de los bosques:
Los muestreos se cumplieron en tres tipos de
bosque, diferenciados principalmente por el
grado de intervención, las condiciones microclimáticas, edáficas, fisiográficas, las especies
dominantes, el estado de la hojarasca, el grado
de epifitismo y el uso actual.
Recolección de hongos: En cada uno de
los bosques se ubicaron 50 parcelas de 1 m2 al
azar por época de muestreo. Se recolectaron
hormigas parasitadas por hongos hasta 2 m por
encima del suelo y 10 cm por debajo del suelo,
revisando ramas, arbustos, troncos, hojarasca y
el envés de las hojas.
Las muestras fueron descritas macroscópicamente y se fijaron con alfileres a cajas de
cartón con icopor (polietileno) donde se secaron y se conservaron con gel de sílice. En el laboratorio, se describieron los ejemplares para
la identificación taxonómica de las especies de
Cordyceps. Los cuerpos fructíferos fueron rehidratados con KOH al 1 % y se realizaron cortes con tinción de azul de lactofenol para observación microscópica. El material recolectado está depositado en seco en la colección entomológica del Instituto de Ciencias Naturales
(ICN-MHN), de la Universidad Nacional de
Colombia, sede Bogotá.
La recolección de muestras micológicas
se basó en los métodos empleados por Evans y
Samson en Ghana, Brasil y Ecuador (Evans
1974, 1982).
Recolección de hormigas: La mirmeco fauna se muestreó teniendo en cuenta la estratificación del bosque. En el estrato rasante se
instalaron trampas de caída o “pitfall” (20 unidades), además del empleo de trampas de recolección de hojarasca o “winkler” y la recolección manual en troncos muertos y vivos. En
el estrato herbáceo se empleó una red para
captura de insectos y se hicieron 100 réplicas
rozando superficialmente la vegetación en tres
transectos lineales; complementariamente, se
instalaron trampas “Malaise” (tres unidades
por sitio). La mirmecofauna del estrato arbustivo-subarbóreo se recolectó mediante agitación foliar por 1 min con tres réplicas, además
de recolecciones manuales en cortezas de árboles, inflorescencias e infrutescencias. La recolección de la mirmecofauna arbórea se llevó
INTERNATIONALJOURNALOF TROPICALBIOLOGYAND CONSERVATION
a cabo mediante trampas cebadas (40 unidades
por sitio) que consistieron en frascos cilíndricos
plásticos perforados, de 3 cm de longitud y
7 mm de diámetro, con carne de pescado en su
interior. El material recolectado se conserva en
líquido (etanol al 70 %) y está depositado en la
colección entomológica del Instituto de Ciencias Naturales (ICN-MHN), de la Universidad
Nacional de Colombia, sede Bogotá.
Estratificación: Durante la época seca se
observó una tendencia de las diferentes especies de Cordyceps a ocupar un nicho particular en la estructura vertical del bosque con perturbación natural (B2), por lo que en el período lluvioso se procedió a cuantificar la cantidad de hormigas infectadas por este hongo. En
cada unidad de muestreo las parcelas se estratificaron cada 50 cm en 2 m verticales. Los estratos y sustratos se clasificaron así:
Estratos:
uno (0-0.50 m), dos (0.50-1 m), tres
(1-1.5 m) y cuatro (1.5-2 m).
Sustratos: Hoja: Ápice o envés de plantas epífitas, folíolos de helecho o palma.
Raíces epífitas: Raíces aéreas de
epífitas muy pequeñas sobre troncos
y ramas de arbustos.
Musgo: Briófitos epífitos que cubren la estructura de las plantas
del sotobosque.
Corteza: Tronco de árboles.
Los datos fueron sometidos a una prueba
de bondad de ajuste de Kolmogorov para probar si existía un patrón determinado de distribución del hongo parasitando hormigas y con
la prueba no paramétrica de Kolmogorov Smirnov se trató de determinar si había alguna preferencia por estrato o sustrato por parte
de las hormigas infectadas.
RESULTADOS
Caracterización de los bosques: La consideración de ocho parámetros bióticos y abióticos permitió identificar marcadamente los
tres tipos de bosque: con perturbación antrópi -
947
ca, con perturbación natural y poco perturbado (Cuadro 1).
Especies de Cordyceps parásitas de hormigas: En la época seca se recolectaron 207
ejemplares de hormigas parasitadas por hongos y en la época lluviosa 661 ejemplares. En
ambos períodos el número total de especies de
Cordyceps identificadas fue cuatro, además de
siete anamorfos, también se encontraron dos
especies de Torrubiella aún sin identificar
(Cuadro 2).
Evaluación de la mirmecofauna: En la
región estudiada se presentó una riqueza de 28
géneros y aproximadamente 120 especies de
hormigas (Cuadro 3). Los géneros predominantes por bosque de acuerdo con su abundancia relativa son: Azteca, en el bosque poco perturbado y que se encuentra ausente en los demás bosques; Camponotus, en el perturbado
naturalmente y está asociado con Crematogas ter en los estratos rasante, herbáceo y arbustivo. Crematogaster, Camponotus y Pheidole
predominan en el bosque perturbado antrópicamente y son los táxones más abundantes representando más del 50 % de la abundancia total de este sitio (Cuadro 3). De los 28 géneros
presentes, Pachycondyla, Cephalotes, Parapo nera, Crematogaster y Camponotus cuentan
con especies parasitadas por Cordyceps o sus
anamorfos o Torrubiella (Cuadros 2 y 3).
Presencia y ausencia de las especies de
Cordyceps y géneros relacionados en bosques con diferentes regímenes de perturbación: Durante los muestreos realizados en época seca y lluviosa se registraron 868 hormigas
parasitadas por hongos, de las cuales 834 casos
se encontraron en 100 m2 del bosque perturbado naturalmente (B2), mientras que el bosque
perturbado antrópicamente (B3) tuvo 34 hormigas parasitadas en la misma área y el bosque
menos perturbado (B1) no presentó hormigas
parasitadas por ningún hongo entomopatógeno
(Cuadro 4).
Calculando índices de similaridad de presencia-ausencia para los dos bosques que presentan la interacción hongo entomopatógeno-hormiga se encontró que en la época seca, el bosque
perturbado naturalmente (B2) es semejante al
948
REVISTA DE BIOLOGÍATROPICAL
CUADRO 1
Caracterización de los tipos de bosque de acuerdo con parámetros bióticos y abióticos
TABLE 1
Characterization of forest types according with biotic and abiotic parameters
Parámetro
Bosque perturbado
antrópicamente
Bosque con perturbación
natural
Bosque poco
perturbado
Alto
Causado por la tala
de árboles y siembra
de especies vegetales
domesticadas
Medio
Causado por la caída
de arboles, flujo y reflujo
del río y trocha humana
Bajo
Causado por la caída
de árboles y deslizamientos
Meseta ondulada,
pendientes entre el 15-20 %
Meseta ondulada,
pendientes menores del 10 %
Meseta disectada, pendientes
mayores del 40 %
Medio
Alto
Bajo
Humedad relativa
Oscilación diurna en
10 hr: 84-94 %
Oscilación diurna en
10 hr: 90-98 %
Oscilación diurna en
10 hr: 80-94 %
Temperatura
Oscilación diurna en
10 hr: 22-27 ºC
Oscilación diurna en
10 hr: 23-25 ºC
Oscilación diurna en
10 hr: 24-26 ºC
Franco areno arcilloso.
Niveles de materia orgánica
bajos, con procesos
de humificación
y mineralización
proporcionales
Arcilloso.
Niveles de materia orgánica
altos, con procesos de
humificación más que de
mineralización
Franco areno arcilloso.
Niveles de materia orgánica
bajos, con procesos de
mineralización más que
de humificación
Especies vegetales
dominantes
Cecropia ficifolia
(Yarumo)
Bactris gasipaes
(chontaduro)
Heliconia spp.
(platanillos)
Cecropia sciadophylla
(yarumo de monte)
Socratea exhorriza
(chonta)
Heteropsis spruceana
(yaré)
Socratea exorhiza
(chonta)
Attalea regia
(bombona)
Grado de epifitismo
Medio. Está distribuido en
su mayoría alrededor de las
bases de los yarumos y árboles de mayor porte. Bejucos ausentes
Alto. Se presentan en todos
los estratos. Presencia de
bejucos de bajo porte
Bajo. Se presenta en árboles
cercanos al nacimiento de la
quebrada. Presencia de bejucos de porte grueso
Escasa
Capa de 0-3 cm
de espesor
Abundante
Capa de 0-20 cm
de espesor
Escasa
Capa de 0-3 cm
de espesor
Grado de
intervención
Topografía
Nivel freático
Condiciones edáficas
Característica
de la hojarasca
perturbado antrópicamente (B3) en un 14 %,
mientras en temporada lluviosa es afín en un
50 %. Comparando el B2 en ambas épocas del
año se halló una alta similaridad (88 %) ,
mientras que en B3 la similitud solo fué del
44 % (Cuadro 4). Esto demuestra que hay una
clara diferencia espacio-temporal entre la
composición de hongos del bosque perturbado
naturalmente con el perturbado antrópicamente, pero en los mismos bosques en diferentes
épocas del año existe una tendencia a mantenerse constante la composición de los hongos.
Estratificación vertical de la interacción Cordyceps / hormigas: La distribución de
INTERNATIONALJOURNALOF TROPICALBIOLOGYAND CONSERVATION
949
CUADRO 2
Especies de Cordyceps, Torrubiella y anamorfos encontrados sobre hormigas en el piedemonte amazónico colombiano
TABLE 2
Species of Cordyceps, Torrubiella and anamorphs found on ants from the Amazonian Colombian foothill
Especies de Cordyceps
Anamorfos
Especies de hormigas
Cordyceps unilateralis (Tull.) Sacc.
Hirsutella formicarum
Camponotus sp.3
Camponotus sp.4
Crematogaster sp.
Cephalotes atratus
Camponotus sp.3
Camponotus sp.3
Camponotus sp.4
Camponotus sp.3
Camponotus sp.3
Paraponera clavata
Sporothrix insectorum
Tilachlidium liberianum
Polycephalomyces sp.
Cordycepslloydii var. binata (Faw.)
Cordyceps kniphofioides var.
ponerinum (Evans y Samson.)
Cordyceps australis (Speg.) Sacc.
Pachycondyla crassinoda
Hirsutella stilbelliformis
var. ponerinum
Paraponera clavata
Gibellula formicarum
Hymenostilbe sp.
Especies de Torrubiella
Torrubiella sp.1
Torrubiella sp.2
Crematogaster sp.
Cephalotes atratus
Camponotus sp.3
Camponotus sp.3
Camponotus sp.4
CUADRO 3
Géneros de hormigas presentes en los diferentes tipos de bosque del piedemonte amazónico colombiano
y su abundancia relativa (%)
TABLE 3
Genera of ants in different forest types of the Amazonian Colombian foothill and their relative abundance (%)
Bosque poco
perturbado (B1)
Azteca
Pheidole
Pachycondyla
Cyphomyrmex
Ectatomma
Crematogaster
Dolichoderus
Solenopsis
Paratrechina
Gnamtogenys
Megalomyrmex
Camponotus
Lepthotorax
Pseudomyrmex
Wasmania
Zacriptocerus
Myrmelachista
Los ceros son aproximados.
Bosque perturbado
naturalmente (B2)
32
9
9
7
7
6
6
6
5
4
3
2
1
1
1
1
0
Camponotus
Crematogaster
Paratrechina
Solenopsis
Linepithema
Pheidole
Odontomachus
Megalomyrmex
Pachycondyla
Paraponera
Cyphomyrmex
Dolichoderus
Gnamtogenys
Cephalotes
Zacriptocerus
Hypoponera
Strumigenys
Bosque perturbado
antrópicamente (B3)
43
13
13
9
7
6
4
1
1
1
1
1
1
0
0
0
0
Crematogaster
Pheidole
Camponotus
Dolichoderus
Acromyrmex
Pachycondyla
Paratrechina
Solenopsis
Odontomachus
Cyphomyrmex
Ectatomma
Pseudomyrmex
Wasmania
Allomerus
Dyscotherea
Gnamtogenys
Pathytireus
Tetramorium
25
23
11
9
8
7
5
4
3
2
1
1
1
0
0
0
0
0
950
REVISTA DE BIOLOGÍATROPICAL
CUADRO 4
Presencia y ausencia de las especies de Cordyceps y sus anamorfos en los distintos bosques en los dos períodos
climáticos (B1, bosque poco perturbado; B2, perturbado naturalmente y B3, perturbado antrópicamente)
TABLE 4
Presence and absence matrix of species of Cordyceps and their anamorphs in the different forest types
in the two seasonal periods (B1, low-disturbed forest; B2, natural-disturbed; B3, human-disturbed)
Especies de Cordyceps y anamorfos
Época seca
Época lluviosa
B1
B2
B3
B1
B2
B3
Cordyceps unilateralis
-
+/127
+/17
-
+/537
+/17
Hirsutella formicarum
-
+
+
-
+
+
Sporothrix insetorum
-
+
-
-
+
-
Tilachlidium liberinum
-
+
-
-
+
+
Polycephalomyces sp.
-
+
-
-
+
-
Cordyceps kniphofioides var. ponerinum
-
+/2
-
-
+/2
-
Hirsutella stilbelliformis var. ponerinum
-
+
-
-
-
-
Cordyceps lloydii var. binata
-
+/34
-
-
+/35
-
Cordyceps australis
-
+/1
-
-
+/1
-
Torrubiella sp. 1
-
+/17
-
-
+45
-
Torrubiella sp. 2
-
+/9
-
-
+24
+
TOTAL
0
11/190
17
0
10/644
17
Especies de Torrubiella
Número de presencias(+) o ausencias (-) / Número de hormigas parasitadas
las hormigas muertas a causa de Cordyceps, en
diferentes estratos y sustratos, responde a un
patrón determinado (Kolmogorov p > 0.05). Se
observó una tendencia de las hormigas atacadas por Cordyceps a ubicarse a menos de
50 cm de altura (estrato uno) y en el sustrato
hoja (Cuadro 5). En cuanto a la distribución de
las diferentes especies de Cordyceps en los estratos, se aprecia una tendencia de C. unilate ralis y C. lloydii a estar a menos de 50 cm de
altura (Cuadro 6). Con respecto a los sustratos,
C. lloydii se localiza en hojas, mientras C. uni lateralis tiende a ubicarse en los sustratos hoja
y raicilla (Cuadro 6).
Cordyceps unilateralis (Cuadro 2) es la
especie que posee más anamorfos y éstos se
presentan en los diferentes estratos y sustratos.
Las pruebas estadísticas señalan que las hormigas parasitadas con Hirsutella formicarum reiteran alturas aproximadas a 50 cm, mientras
Sporothrix insectorum y Tilachlidium liberia num tienden a localizarse hasta 1 m de altura
(estratos uno y dos) (Cuadro 7). De igual forma se analizó la disposición en los sustratos;
existe una diferencia significativa (X2 =
81.199, P < 0.001), lo que indica que los anamorfos de C. unilateralis se ubican en un sustrato particular, especialmente H. formicarum,
que se asocia a los sustratos raicilla y hoja y S.
insectorum al sustrato hoja (Cuadro 7).
DISCUSIÓN
Especies de Cordyceps del piedemonte
amazónico: Las especies de este género,
encontradas sobre hormigas del bosque muy
húmedo tropical corresponden al menos a cuatro de las especies informadas en el Neotrópico por Evans y Samson (1982, 1984) y Samson
INTERNATIONALJOURNALOF TROPICALBIOLOGYAND CONSERVATION
951
CUADRO 5
Hormigas infectadas por Cordyceps en los diferentes estratos y sustratos
TABLE 5
Ants infected by Cordyceps on the different strata and substrata
Estrato / Sustrato
1 (0.5 m)
2 (1 m)
3 (1.5 m)
4 (2 m)
Total
Hoja
153
79
62
85
380
Raicilla
86
48
21
20
175
Musgo
14
14
12
12
52
Corteza
27
5
1
2
35
Total
283
146
96
119
• 644
• Número de individuos
(K = 0.5131, P< 0.05)
CUADRO 6
Distribución de las diferentes especies de Cordyceps en los distintos estratos y sustratos
TABLE 6
Species distribution of Cordyceps on the different strata and substrata
Estrato
C. unilateralis
C. lloydii
C. australis
C. kniphofioides
1 (0.5 m)
2 (1 m)
3 (1.5 m)
4 (2 m)
• 261
140
93
112
• 18
6
4
7
1
0
0
0
1
1
0
0
Sustrato
Hoja
Raicilla
Musgo
Corteza
* 345
175
52
32
35
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
2
• (K-S = 0.08, P < 0.05)
* (X 2 = 102.9, 3 g.l., P < 0.001)
CUADRO 7
Distribución de los anamorfos de C. unilateralis en los diferentes estratos y sustratos
TABLE 7
Distribution of C. unilateralis anamorphs on diferent strata and substrata
Estrato
1 (0.5 m)
2 (1 m)
3 (1.5 m)
4 (2 m)
H. formicarum
• 102
38
8
13
S. insectorum
• 34
43
31
16
T. liberanium
* 10
6
8
10
Polycephalomyces sp.
0
*2
0
2
Sustrato
Hoja
Raicilla
Musgo
Corteza
36
◊ 78
22
25
◊ 89
24
8
3
◊ 24
5
4
1
◊4
0
0
0
• H. formicarum vs. S. insectorum (K-S = 0.36, P< 0.05)
* T. liberianum vs. Polycephalomyces (K-S = 0.1, P< 0.05)
◊ (X2 = 81.199, 3 g.l., P< 0.001)
952
REVISTA DE BIOLOGÍATROPICAL
et al. (1982) en sus trabajos realizados en la
zona del piedemonte amazónico ecuatoriano y
en las selvas de Brasil, respectivamente. De
acuerdo con las abundancias relativas de las
diferentes especies, se corrobora que C. unila teralis predomina en hormigas del trópico en
ambas épocas del año (Fig. 1); seguida por C.
lloydii, C. kniphofioides y C. australis. Se desconoce por qué no se presentó C. doiana
(Kob.) en hormigas de la subfamilia Ponerinae, especie ya registrada para Colombia y
muy abundante en selvas con características similares a las del área de estudio (Kobayasi
1981).
Relación entre la mirmecofauna local y
Cordyceps: La fauna de hormigas en la región
estudiada presenta una riqueza genérica y específica alta si se tienen como referencia estudios locales en ambientes de selva húmeda tropical (Fernandez y Schneider 1989). La microdistribución y los altos valores de riqueza /
abundancia observados en los bosques estudia-
Fig. 1. Abundancias relativas de las especies de Cordyceps
en los dos periodos de muestreo en el piedemonte Amazónico Colombiano.
Fig. 1. Relative abundance of species of Cordyceps in the
two sampling periods (wet and dry season) in the Amazonian Colombian foothill.
dos indican una riqueza trófica en el bosque
con perturbación natural. La estructuración de
las hormigas en grupos funcionales basada en
la categorización de Andersen (1990) señala
gremios especialistas como Azteca, oportunistas como Paratrechina, crípticos como Zacrip tocerus y Wasmannnia y depredadores solitarias como Paraponera, Pachycondyla y Ecta tomma. Esta categorización gremial refuerza
la hipótesis de la saturación de nichos (Cuadro
3) (Andersen 1990).
La aparición de claros generados por la
caída de árboles o la tala del bosque induce a
la colonización de hábitats por especies generalistas como Dolichoderus, Camponotus,
Crematogaster, Pheidole y Solenopsis (Cuadro 3). Esta situación de perturbación crea, en
consecuencia, una confrontación entre individuos de estas especies por defender sus nidos;
sí además son especies dominantes, entonces
las especies competidoras que procuran los
mismos recursos se convierten en el mayor regulador de sus poblaciones (Hölldobler y Wilson 1990).
Los géneros más abundantes y diversificados, que son Camponotus y Crematogaster
(con seis y dos especies respectivamente), están clasificados funcionalmente como generalistas y dominantes (Hölldobler y Wilson
1990), lo que significa que son grupos de individuos abundantes, muy activos, con alta agresividad y capaces de explotar un alto número
de recursos del ecosistema. Al parecer, ni Cre matogaster ni Camponotus poseen especies
antagonistas que las controlen, por ello se sugiere que la regulación demográfica podría explicarse en la interacción patógeno-hospedero.
Por consiguiente, este sería un factor causal de
la epizootia desencadenada por C. unilateralis,
contrariamente a lo observado en el bosque
menos perturbado, donde las poblaciones existentes de Camponotus a primera vista se mantienen dentro de su equilibrio biológico y no
necesitan de un elemento regulador adicional.
Regulación de la interacción Cordyceps /
hormigas y el estado de conservación del
bosque: El haber encontrado un mayor número de especies de Cordyceps en bosques con
INTERNATIONALJOURNALOF TROPICALBIOLOGYAND CONSERVATION
algún grado de perturbación en selvas tropicales no coincide con los resultados obtenidos
por Evans (1974) en Ghana, quien comparó la
diversidad de hongos entomopatógenos de artrópodos en bosques primarios con condiciones similares al bosque poco disturbado (B1)
de este trabajo; en este tipo de bosque el mismo autor encontró el mayor número de casos
de infectividad de Cordyceps sobre hormigas.
La razón de la abundancia de los hongos entomopatógenos en los bosques tropicales primarios es la existencia del denso dosel, lo que
permite que el microclima se mantenga estable
(Evans 1982, Evans y Samson 1984). A medida que el dosel desaparece, la radiación solar
penetra con mayor intensidad ocasionando aumentos de temperatura y disminución de la humedad relativa que son los factores que permiten el éxito de germinación de la espora del
hongo (Evans et al. 1988). Bajo esta hipótesis,
se esperaría que el bosque menos perturbado
(B1) tuviera la mayor abundancia de Cordy ceps en hormigas, pero este no presentó ninguna hormiga parasitada. Es posible que las características de este bosque, con una pendiente
mayor del 40 %, un drenaje rápido y un nivel
freático profundo, propicien una humedad relativa muy variable y más baja que en los otros
bosques (Cuadro 1). Por su parte, el bosque
con intervención antrópica presenta la mayor
temperatura diaria y una humedad relativa media; en estos hábitats se registraron 17 casos de
Cordyceps parasitando hormigas, además de
ortópteros y larvas de coleópteros. Es probable
que el drenaje lento y el nivel freático medio,
además de la características arcillosas del suelo, aumenten el régimen de humedad con relación al bosque más conservado (Cuadro 1).
Regímenes microambientales como estos son
altamente restrictivos para las poblaciones de
hongos como Cordyceps.
En este trabajo, como en otros realizados
con hormigas de la Amazonía (Andrade 1980,
Evans y Samson 1984), se ha evidenciado una
gran afinidad de C. unilateralis por Campono tus spp., en particular en aquellas especies que
corresponden a bosques con algún nivel de
perturbación (Evans 1974, Andrade, 1980).
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Las dos morfoespecies de Camponotus parasitadas por C. unilateralis (sp.3 y sp.4) sólo se
hallaron en los bosques que presentaban algún
régimen de disturbio ya sea natural o antrópico. Las morfoespecies que se recolectaron en
el bosque menos disturbado no se encontraron
parasitadas en los otros bosques lo que significaría que la infectividad de Cordyceps es altamente selectiva. Al parecer el grado de perturbación del bosque no afecta directamente la diversidad de Cordyceps en hormigas, sino factores como la humedad relativa y la composición de la mirmecofauna, los cuales modularían la diversidad de la interacción (Fig. 2).
Patrones de distribución espacial de
Cordyceps y sus anamorfos en el bosque con
perturbación natural: La distribución de las
interacciones a nivel de estrato y sustrato es
muy localizada. Las conductas de los individuos infectados sugieren la presencia de hormonas (de agonía) que pueden originar desplazamientos masivos y recurrentes, este es un
factor que puede explicar la disposición gregaria de hormigas infectadas por Cordyceps.
Fig. 2. Modelo explicativo de la interacción Cordyceps /
hormiga y su relación con el estado de conservación del
bosque, la humedad relativa y la abundancia de la hormiga hospedera, Camponotus spp.
Fig.2. Model of Cordyceps / ant interaction, and conservation status of the forest, relative humidity and the abundance of the host ant Camponotus spp.
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REVISTA DE BIOLOGÍATROPICAL
Las hormigas infectadas por C. unilatera lis se encontraron asociadas a los sustratos hoja y raicilla a bajas alturas (entre 0 y 1 m) de tal
forma que el estroma del hongo puede dispersar sus ascósporas libremente sobre el suelo o
sobre hormigas que por allí pasen. Hormigas
del género Camponotus, infectadas por C. uni lateralis, fueron encontradas en Brasil adheridas al envés de las hojas de hierbas y arbustos
y escondidas siempre de la luz solar directa
(Evans 1982, Evans y Samson 1982, 1984). Al
parecer este funcionamiento está asociado a
patrones altruistas de cada especie de Campo notus, expresados mediante el traslado de cadáveres lejos de los centros de actividad de las
obreras, los que posteriormente son devorados
por sus congéneres antes de la esporulación del
hongo. Por otra parte, en Ghana, Evans (1974),
halló especies de Camponotus infectadas que
se exponían al sol ubicándose en ramas y en el
haz de las hojas como respuesta al comportamiento fotofílico del hongo. Muchas especulaciones al respecto se han dado; no obstante, para la mayoría de autores este comportamiento
responde a las toxinas del hongo que logra producir comportamientos anormales dentro de la
hormiga (K. Jaffe com. pers.).
Los anamorfos de C. unilateralis, al igual
que su forma sexual, se asocian a Camponotus
ubicados a ciertas alturas y sustratos de acuerdo
con sus mecanismos de dispersión de esporas
(Cuadro 7). Los individuos infectados con H.
formicarum, por ejemplo, se ubicaron en raicillas y hojas a una altura de 50 cm; este patrón
quizás se debe a la menor incidencia de luz a esta altura y porque sus esporas mucilaginosas podrían desplazarse mejor a través del agua.
Sporothrix insectorum alcanza a ubicarse hasta
1 m de altura, asociado al envés de las hojas, debido a su resistencia a la desecación y a la capacidad que posee de dispersar esporas a través
del aire. Tilachlidium liberianum presenta una
inclinación por alturas menores a 1 m, pero las
observaciones obtenidas no permiten concluir si
existe un sustrato específico para este anamorfo.
Cordyceps lloydii var. binata, se halló
siempre en el envés de hojas de consistencia suculenta, de tal manera que se le facilitó la dis-
persión de las esporas, la protección contra la
desequedad y el establecimiento del inóculo
(Cuadro 6). Las especies de Cordyceps encontradas sobre hormigas de la subfamilia Poneri nae (Cuadro 2 y 6) se hallaron en el suelo o adheridas a la corteza de bejucos, como el “Yaré”
(Heteropsis spruceana) y otras lianas, contrariamente a lo que describen Evans y Samson
(1982) quienes sostienen que las ponerines neotropicales siempre se esconden bajo la hojarasca y que sólo el estroma de Cordyceps emerge
como respuesta a un estímulo fotofílico. En los
ejemplares del Putumayo el ascenso de estas
hormigas enfermas a la parte alta del “Yaré” se
explica porque este hábito está ligado al comportamiento de hormigas solitarias como las
“congas” (Paraponera clavata) que forrajean
en el suelo y utilizan estos bejucos para ascender a nectarios florales, pero en el recorrido fallecen y terminan adheridas al bejuco o la corteza del árbol donde emerge el estroma de Cordy ceps buscando la luz solar (Belk et al. 1989).
Es de interés anotar la constancia numérica
de los individuos de Camponotus sp.4 infectados
por C. unilateralis y sus anamorfos durante las
dos épocas de muestreo en el bosque con perturbación antrópica. En ambos períodos se recogieron en un mismo tronco entre 17 y 20 ejemplares. No se observó en ningún caso un centro de
actividad de las hormigas o el nido. Un caso similar se presentó en Brasil con Cephalotes atra tus y Cordyceps kniphofioides, que aparecieron
en un mismo árbol durante un intervalo de muestreo de dos años (Evans y Samson 1982).
Finalmente, la disposición de los hongos
en los diferentes sustratos y estratos permite
postular que los mecanismos de dispersión de
Cordyceps coevolucionaron con el comportamiento de las hormigas hospederas y es muy
posible que códigos feromonales puedan regir
estos complejos comportamientos inducidos
por las toxinas de Cordyceps y el patrón altruista de las hormigas.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue llevado a cabo gracias a la
financiación del Fondo para la Protección del
INTERNATIONALJOURNALOF TROPICALBIOLOGYAND CONSERVATION
Medio Ambiente FEN Colombia y al apoyo del
Instituto de Ciencias Naturales y el Departamento de Biología de la Universidad Nacional de Colombia. Agradecemos a la comunidad indígena
Inga residente en la vereda “Alto Chalhuayaco”
(Putumayo) y a la Corporación Autónoma para el
Desarrollo Sostenible Sur de la Amazonia (CORPOAMAZONIA) por su apoyo logístico. Finalmente, un reconocimiento a Nivea Cristina Garzón por la lectura y sugerencias al manuscrito.
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Andrade, C. de. 1980. Epizootia natural causada por
Cordyceps unilateralis (Hypocreales, Euascomycetes) em adultos de Camponotus sp. (Hymenoptera,
Formicidae) na região de Manaus, Amazonas, Brasil.
Acta Amazon. 10: 671-677.
Belk, M., H. Black & C. Jorgensen. 1989. Nest tree selective by tropical ant, Paraponera clavata. Biotropica
21: 173-177.
Evans, C.H. 1974. Natural control of arthropods, with special reference to ants (Formicidae) by fungi in the
tropical high forest of Ghana. J. Appl. Ecol. 11: 3749.
RESUMEN
Se estudió la diversidad del género Cordyceps, hongo
entomopatógeno, en hormigas del piedemonte Amazónico
colombiano (450-600 msnm, enero y mayo de 1998, épocas
seca y lluviosa, respectivamente). La recolección de hormigas sanas y parasitadas por Cordyceps se llevó a cabo en tres
bosques con distintos regímenes de perturbación: natural, antrópico y poco perturbado. Se establecieron 100 cuadrantes
de 1 m 2 por cada bosque. Las muestras fueron tomadas en
hojarasca, arbustos y troncos como sustratos, y cada 50 cm
hasta 2 m de altura los estratos verticales. El género Azteca
fue el predominante en el bosque poco perturbado, mientras
Camponotus, Pheidole y Crematogaster abundaron en los
bosques con perturbación natural y antrópica. El bosque con
perturbación natural presentó 759 individuos de C. unilate ralis y 69 de C. lloydii var. binata parasitando hormigas
Camponotus spp. (Formicidae: Formicinae). Se encontraron
sólo seis casos de C. kniphofioides var. ponerinarum y C.
australis en las hormigas Paraponera clavata y Pachy condyla crassinoda (Formicidae: Ponerinae). En el bosque
perturbado antrópicamente se presentaron 34 ejemplares de
C. unilateralis en Camponotus mientras que en el menos perturbado no se observaron hormigas parasitadas. Se halló que
las hormigas Camponotus spp. que son parasitadas por C.
unilateralis y C. lloydii var. binata se ubican preferencialmente en el sustrato hoja, hasta 1 m de altura. Se determinó
que la incidencia de la interacción Cordyceps / hormiga no
está influenciada por el estado de conservación del bosque;
sin embargo, la variación de la humedad relativa y la presencia o ausencia de la hormiga hospedera son factores que influyen en la diversidad de Cordyceps en hormigas. Se encontró, además, que la distribución microespacial de la interacción sigue un patrón determinado, aportando más argumentos a la hipótesis de que los mecanismos de dispersión de
Cordyceps coevolucionaron con la hormiga influenciando
sus códigos feromonales.
REFERENCIAS
Andersen, A.N. 1990. The use of ant communities to evaluate change in Australian terrestrial ecosystems: A review
and a recipe. Proc. Ecol. Soc. Aust. 16: 347-357.
Evans, C.H. 1982. Entomogenous fungi in tropical forest
ecosystems: An appraisal. Ecol. Entomol. 7: 47-60.
Evans, C.H. & R.A. Samson. 1982. Cordyceps species and
their anamorphs pathogenic on ants in tropical forest
ecosystems: I. The Cephalotes complex. Trans. Br.
Mycol. Soc. 79: 431-453.
Evans, C.H. & R.A. Samson. 1984. Cordyceps species and
their anamorphs pathogenic of ants (Formicidae) in
tropical forest ecosystems II. The Camponotus (Formicinae) complex. Trans. Br. Mycol. Soc. 82: 127150.
Evans, C.H., R.A. Samson & J-P. Latge. 1988. Atlas of entomopathogenic fungi. Springer, Berlín. 186 p.
Fernandez, F. & L. Schneider. 1989. Las hormigas de la reserva natural de la Macarena. Rev. Col. Entomol. 15:
38-44.
Halffter, G. 1992. La diversidad biológica de Iberoamérica. Instituto de Ecología, México D. F. 388 p.
Hölldobler, B. & E.O. Wilson. 1990. The ants. Harvard
University, Boston. 896 p.
Kobayasi, Y. 1981. Revision of the genus Cordyceps and
its allies 2. Bull. Natur. Mus. Tokyo Ser. B 7: 123129.
Kobayasi, Y. 1982. Keys to the taxa of the genera Cordy ceps and Torrubiella. Trans. Mycol. Soc. Japan 23:
329-364.
Mains, E.B. 1958. North American entomogenous species
of Cordyceps. Mycology 50: 169-222.
Samson, R., H. Evans & S. Hoekstra. 1982. Notes of entomopathogenous fungi from Ghana. VI. The genus
Cordyceps. Proc. Neth. Akad. Wetenscha. Ser. C 85:
589-605.
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