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Introducción
a la Micología
Los hongos son seres vivos fascinantes que humanas tanto de manera negativa (e.g., micotoxinas,
difieren fundamentalmente de animales y plantas parásitos) como positiva (e.g., antibióticos, control
por su morfología y su manera de vivir. Al igual biológico, fermentación).
que los animales, los hongos son heterótrofos. Son Aproximadamente 100,000 nombres científicos
recicladores importantes en el medio ambiente válidos han sido propuestos para especies de hongos.
porque descomponen sustratos orgánicos en carbono Una gran parte de estas especies, sin embargo, han
y minerales durante el proceso de obtención de sido descritas de manera incompleta o sólo se cuenta
nutrientes. A diferencia de animales o plantas, su con una muestra de la misma. ¡La mayoría de los
ciclo de vida es dominado por una fase haploide con micólogos especulan que existe tal vez un millón y
núcleos incluyendo un solo juego de cromosomas. medio de especies en todo el mundo (Hawksworth,
El estado diploide mayormente es restringido a una 1991)! La diferencia entre el número de especies
o pocas células. El talo de la mayoría de los hongos conocidas y el número de especies que probablemente
es un micelio, una red de filamentos mayormente existen, es enorme, por lo que aún quedan muchas
multicelulares, individualmente llamados hifa. Las especies por descubrir.
hifas invaden el sustrato para absorber nutrientes
o producen esporas de diferentes tipos para su
reproducción, ya sea directamente sobre el micelio o Sistemática
en cuerpos fructíferos que son agregaciones de hifas Un sistema de clasificación es indispensable
para la producción de esporas. Los talos de algunos para organizar, comunicarse, manejar e interpretar
hongos son células microscópicas individuales, e.g., la información biológica. Tradicionalmente,
levaduras que se pueden ver a simple vista cuando las clasificaciones biológicas estaban basadas
miles de células individuales se agrupan en una principalmente en características morfológicas
colonia. A partir de fragmentos de hifas, esporas o fácilmente observables y con menor grado en
células de levadura se puede desarrollar un individuo aspectos bioquímicos y ecológicos. Con respecto a
nuevo. En nuestro ambiente los hongos generalmente los hongos, sin embargo, el número de características
pasan inadvertidos y sus cuerpos fructíferos fácilmente accesibles no alcanza para definir las
macroscópicos son efímeros, pero los hongos son aproximadamente 100,000 especies actualmente
omnipresentes. Sus esporas microscópicas flotan en descritas, mucho menos para los millones de
el aire e hifas o células de levadura proliferan en el especies que quedan por ser descubiertas. Por eso,
suelo, madera, materiales de construcción y otros datos de microscopía de luz se complementaron con
sustratos. Con frecuencia se encuentran como hongos resultados obtenidos por microscopía electrónica e
saprótrofos, parásitos, simbiontes o comensales en investigaciones bioquímicas. En la mitad de la década
plantas y animales o como parásitos o comensales de 1990, técnicas para determinar secuencias de
de otros hongos. La interacción de células fúngicas ADN de diferentes especies se pusieron al alcance
con su sustrato es posible gracias a un metabolismo de los micólogos. Al inicio se utilizaba una región
secundario muy complejo e increíblemente activo. interna (ITS) del clúster de genes de ADN ribosomal
Una gran diversidad de enzimas y metabolitos nuclear (ITS 1 y 2 y el gen 5.8 ADNr). Después, se
secundarios son importantes para actividades combinaron estos datos con secuencias de uno a
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varios genes que codifican proteínas y presentan hongos asexuales), líquenes, otros grupos de hongos
una evolución rápida. Datos ultraestructurales, verdaderos (reino Fungi) y finalmente los hongos no
bioquímicos y sobre todo moleculares han permitido verdaderos, que son los Oomycota (Stramenopila), los
un mejor entendimiento de las relaciones fúngicas a Myxogastria (Amoebozoa) y otros grupos que forman
niveles elevados de clasificación (orden o más arriba), parte de los protistas.
así como trazar más finamente los límites entre las Para cada grupo se presenta el tamaño del grupo,
especies. Estos datos nuevos demuestran que una la etimología, aspectos sistemáticos, ecológicos y
misma característica morfológica puede originarse morfológicos. Se continúa con información sobre
varias veces en hongos filogenéticamente distantes— el ciclo de vida, particularidades bioquímicas y
un hecho ya demostrado para cuerpos fructíferos finalmente aspectos positivos y negativos desde el
de varios grupos de Basidiomycota basado en punto de vista del ser humano. Para grupos que
investigaciones con microscopía de luz realizadas por incluyen numerosos patógenos de importancia
F. Oberwinkler (Oberwinkler, 1977). económica en plantas cultivadas, los nombres de las
Las secuencias de ADN están almacenadas en especies fúngicas, de sus plantas hospederas y de las
bases de datos, siendo GenBank la más importante, enfermedades se citan en tablas, con base en datos de
operada por el U.S. National Center for Biotechnology literatura y fuentes del Internet, sobre todo las páginas
Information (http://www.ncbi.nlm.nih.gov). En “Common Names of Plant Diseases” (American
el GenBank hay secuencias de ADN de más de Phytopathological Society, 2011–2012) y “Fungal
20,000 especies de hongos, las cuales corresponden Databases - Fungus-Host Distributions” (Farr y
aproximadamente al 20% de las 100,000 especies de Rossman, 2011–2012). Información más detallada
hongos conocidas a la fecha. Sin embargo, cerca del sobre ciertos hongos y temáticas importantes para
20% de las especies citadas en GenBank están mal hongos en varios grupos sistemáticos diferentes se
identificadas o no cuentan con un nombre preciso presentan en cuadros.
de especie (Nilsson et al., 2006). En algunos grupos,
sobre todo en los Ascomycota, este porcentaje todavía
es más alto. Una gran parte de los datos confiables de La Terminología
secuencia de ADN fueron obtenidos de especies de Para referirnos a diferentes estructuras de hongos
zonas templadas, mientras que los hongos tropicales contamos con un número muy elevado de términos
en su mayoría todavía no han sido analizados con la (e.g., Dörfelt y Jetschke, 2001; Ulloa y Hanlin, 2006,
finalidad de obtener estos datos. 2012). Para el presente libro, se utilizan los términos
Es importante mejorar y ampliar nuestro más comunes y etimológicamente razonables los
conocimiento de hongos tropicales para entender la cuales se explican cuando se mencionan por primera
diversidad y filogenia de los hongos, y para encontrar vez en el texto y se definen en el glosario.
nuevas maneras de utilizar los recursos naturales Los hongos se agrupan en categorías basadas en
sin perjudicar los ecosistemas naturales. Debido al diferentes criterios. Los grupos sistemáticos, como
aumento de actividades humanas, una gran parte los Agaricales, Ascomycota, etc., corresponden
de la biodiversidad se está perdiendo, por lo que es a grupos de hongos emparentados. En grupos
preciso aumentar los esfuerzos para encontrar y morfológicos, como los hongos agaricoides,
estudiar los hongos, sobre todo en zonas tropicales. carbones, “Gasteromycetes” y levaduras, se reúnen
El sistema de clasificación de los hongos utilizado organismos morfológicamente similares pero no
para organizar la información compartida en necesariamente emparentados. Los mohos son
esta obra es el establecido alrededor del año 2010 otro ejemplo de un grupo morfológico, porque se
(Kirk et al., 2008). Además, se explican aspectos trata de hongos filamentosos, mayormente con
de la clasificación anterior de los hongos que masas de esporas polvorientas, y pueden ser formas
son indispensables para entender la literatura asexuales de especies de Ascomycota, Basidiomycota
científica. Los diferentes grupos sistemáticos se o “Zygomycota”. Algunos nombres de grupos
presentan empezando con aquellos mejor conocidos morfológicos presentan terminaciones científicas,
por el público en general, los Agaricales y otros e.g., “-mycetes” (clase) en “Gasteromycetes”, porque
macrohongos de los Basidiomycota. Luego siguen estos grupos se consideraban grupos sistemáticos en
otros grupos de Basidiomycota, a continuación los el pasado, pero hoy sabemos que las especies incluidas
Ascomycota (incluyendo la presentación aparte de no son estrechamente relacionadas. Para distinguir
Introducción a la Micología 3
estos nombres de nombres de grupos sistemáticos, se pueden presentar desiertos. Al subir las montañas,
escriben entre comillas, e.g., “Gasteromycetes”. baja la temperatura lo que resulta en un clima similar
El grupo de los estados asexuales de Ascomycota y al de las zonas subtropicales o templadas. El clima
Basidiomycota u hongos mitospóricos frecuentemente en montañas altas, con elevaciones por arriba de
se llama Fungi Imperfecti, “Deuteromycetes” o 4,000 m.s.n.m. es similar al clima de regiones arcticas
“Deuteromycota”. Estos nombres son redundantes y y antárcticas. Sin embargo, el clima en las montañas
engañosos por lo que deberían borrarse de los libros de los trópicos difiere de manera fundamental del
de micología si no fueran necesarios para entender clima de zonas fuera de los trópicos por la ausencia
la literatura. Gracias a observaciones de desarrollo y de estaciones durante el transcurso de un año.
datos moleculares, hoy sabemos que muchos géneros Mientras que en zonas de clima templado, el invierno
de hongos asexuales corresponden solamente a grupos con temperaturas bajas y períodos cortos de sol
morfológicos, por lo que se llaman géneros de forma, interrumpe el ciclo de vida de muchos organismos, en
e.g., Rhizoctonia y Sclerotium. zonas tropicales los cambios diarios de temperatura
Los grupos ecológicos, como los hongos en el son más fuertes que los cambios de los promedios
sentido tradicional, líquenes y trufas, son grupos diarios durante el año.
de organismos con cierta estrategia de vida. En el En el presente libro se citan ejemplos de hongos
pasado, el término “hongo” se utilizaba para todos de tierras bajas y de tierras altas en los trópicos con
los organismos heterótrofos y mayormente inmóviles la finalidad de ofrecer conocimiento de una gran
similares a hongos. Hoy, los hongos verdaderos diversidad de hongos a los aficionados de los hongos
(Fungi) se distinguen de los organismos parecidos en los trópicos.
a los hongos o pseudohongos porque pertenecen a
líneas evolutivas muy distantes.
La Historia de la Micología
Diferentes patrones morfológicos, e.g., de cuerpos
fructíferos, se pueden ubicar en una línea que en Zonas Tropicales
inicia con la estructura más simple y termina con La investigación de los hongos en el trópico
la estructura más compleja (e.g., ver Figs. 5.19, 5.22, se inició cuando los indígenas los descubrieron
5.38, 5.46). Tales líneas morfológicas se usaban en el como fuente de alimento, para medicina, rituales
pasado como hipótesis para procesos evolutivos. Hoy, y otros usos. En muchas etnias, se desarrolló un
con la ayuda de datos moleculares, sabemos que estas conocimiento amplio de hongos, así como sistemas
hipótesis generalmente son demasiado simples. Por más o menos complejos para nombrar y clasificar la
eso, en el presente contexto una línea morfológica diversidad fúngica. Sin embargo, debido a barreras
debe considerarse en primer lugar como una geográficas, culturales y lingüísticas, la micología
presentación de tipos morfológicos en un orden lógico científica enraizada en Europa, la cual surgió en el
que ayuda para entender y recordar la diversidad trópico después del establecimiento de las colonias
morfológica. europeas durante los siglos XVI y XVII, ignoró este
conocimiento. Fue hasta varios siglos después, en el
siglo XX, con el surgimiento de la etnomicología, que
Los Trópicos se reconsideró este conocimiento (Cuadro 7).
El trópico es la región de tierras y mares ubicada La micología científica empezó en el trópico con
entre el trópico de Cáncer en la latitud de 23° al norte misioneros, exploradores y después naturalistas de
del ecuador y el trópico de Capricornio a 23° latitud Alemania, Francia, Inglaterra y de los Países Bajos,
sur. El neotrópico es el área tropical de las Américas y que enviaron especímenes biológicos a centros de
las islas adyacentes, mientras que el paleotrópico es el estudio en Europa (para la historia general de la
área tropical de África, Asia, Nueva Guinea, el norte micología vea Ainsworth, 1976; Dörfelt y Heklau,
de Australia y numerosas islas asociadas. El clima 1998). Las primeras especies de hongos tropicales
en las tierras bajas de las áreas tropicales presenta documentadas en literatura científica fueron Agaricus
valores elevados de temperatura durante todo el año. crinitus (ahora Lentinus crinitus), Boletus sanguineus
Dependiendo de la cercanía del mar y la dirección (ahora Pycnoporus sanguineus) y Lichen leucomelos
de los vientos, hay mucha humedad durante todo (ahora Heterodermia leucomelos) citadas por
el año o solamente durante las estaciones lluviosas. C. von Linné en la segunda edición de su obra Species
En otras áreas el clima es muy seco por lo que se Plantarum (Linné, 1763), basadas en especímenes de
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Jamaica, Surinam y América del Sur respectivamente. tropicales del mundo entero, incluyendo el Norte
Otro hongo tropical reportado en esta época es de África, el Caribe, Oceanía y América del Sur.
Lycoperdon pistillare (ahora Podaxis pistillaris) citado Sus especímenes fueron recolectados, por ejemplo,
por von Linné en 1771 basado en un espécimen por F. M. R. Leprieur en 1835–1849 en la Guayana
recolectado por el misionero holandés Koenig quien Francesa, M. A. Gaillard en 1887 en Venezuela
vivía en India en los años 1767–1785. Hasta la mitad y de N. G. Lagerheim en Ecuador (ver abajo).
del siglo XIX muy pocos micólogos radicaban o En Inglaterra, el sacerdote M. J. Berkeley recibió
viajaban al trópico. No obstante, a partir del inicio del numerosos especímenes de hongos del Imperio
siglo XIX, sobre todo después de la publicación del Británico y describió muchas especies nuevas del
Systema Mycologicum por Fries (1821), se describieron trópico. M. C. Cooke fue un botánico de criptógamas
numerosas especies nuevas de hongos tropicales de los Royal Botanical Gardens at Kew (1880–1892) y
basadas en muestras traídas por naturalistas e también hizo contribuciones importantes a nuestro
investigadas por micólogos europeos que en su conocimiento de hongos tropicales.
mayoría no conocían el trópico personalmente. El El micólogo sueco E. M. Fries estudió especímenes
botánico sueco O. P. Swartz, sin embargo, recolectó de hongos tropicales, por ejemplo, de las Islas Nicobar
especímenes en las Antillas de 1783 a 1787 y describió al este de la India, recolectados por D. F. Didrichsen
varias especies nuevas de hongos basadas en durante su viaje en la corbeta Galathea en 1845–1847.
colecciones propias (Swartz, 1788). En Padua (Italia), P. A. Saccardo estudió
Durante su viaje por América del Sur de 1799 a especímenes de hongos tropicales que le fueron
1804, A. von Humboldt y A. Bonpland recolectaron entregados por diferentes recolectores en diferentes
hongos que fueron identificados por W. J. Hooker partes del mundo. Es el autor del Sylloge fungorum
en Kew y luego publicados por C. S. Kunth (1822). omnium hucusque cognitorum (1882–1890,
Se trata de aproximadamente cien reportes, sobre 9 volúmenes; seguido por una edición en 1931 en
todo de líquenes. En 1820, el botánico alemán 25 volúmenes). En esta importante obra se citan
C. G. Ehrenberg describió Sphaeria eschscholtzii los nombres y descripciones cortas de casi todas
(ahora Daldinia eschscholtzii), una especie de las especies de hongos conocidas en aquella época,
Ascomycota muy común en los trópicos, y la dedicó junto con referencias de literatura e información
al botánico, zoólogo, médico y naturalista alemán- sobre lugares de recolecta y sustratos. Antes de
báltico J. F. de Eschscholtz, quien acompañó a A. de Saccardo, las descripciones de hongos fueron
Chamisso durante su famosa expedición al Océano ampliamente dispersas en la literatura y carecieron
Pacífico y al mar de Bering de 1815 a 1818. El botánico de una clasificación. Saccardo desarrolló un sistema
francés C. Gaudichaud-Beaupré viajó alrededor del artificial para los hongos basado en características de
mundo de 1817 a 1820 en barcos llamados “L’Uranie” las esporas. Distinguió ascomicetes reproduciéndose
y “La Physicienne” y publicó algunos dibujos de de manera sexual de sus contrapartes asexuales
hongos tropicales identificados mayormente por (“Deuteromycetes”, Fungi Imperfecti). G. Bresadola,
C. H. Persoon. También el famoso C. Darwin un sacerdote italiano y colega de Saccardo, publicó
recolectó algunos hongos durante su viaje con la numerosas especies nuevas de hongos basándose en
HMS Beagle (1831–1836) que luego estuvieron al muestras que recibía de muchas partes diferentes del
alcance de algunos micólogos. mundo entero.
El botánico y micólogo alemán J. F. Klotzsch P. Hennings investigó hongos tropicales en Berlín
quien trabajó con Hooker en Kew durante varios (Alemania). Los especímenes fueron recolectados
años, después de su regreso a Berlín, en 1832 y 1833, en colonias alemanas en el este y el centro de
estudió y publicó sobre hongos exóticos. Su estudio de África y por misioneros y exploradores en América
muestras de hongos recolectados por Wight en India a finales del siglo XIX e inicio del siglo XX, por
en los primeros años del siglo XIX y por el médico ejemplo, por G. Schweinfurth (Etiopía, publicadas
irlandés C. Telfair en la isla de Mauricio, promovió la en 1895), J. Gollmer (Venezuela, publicadas en 1897),
historia natural en estas áreas geográficas. H. Pittier (Costa Rica, publicadas en 1902) y por
C. Montagne y N. T. Patouillard trabajaron con A. Zimmermann (Java, publicadas en 1902; para citas
muestras de hongos tropicales en Paris (Francia). vea Minter, Cyberliber, http://www.cybertruffle.org.
Patouillard describió cientos de especies de hongos uk/cyberliber/). E. H. G. Ule (1854–1915) recolectó
de diferentes grupos que recibió de regiones hongos en Brasil durante muchos años, así como
Introducción a la Micología 5
en Venezuela en 1909, que fueron posteriormente Sus ilustraciones incluyen detalles observados por
descritos en numerosas publicaciones por Hennings y microscopía de luz y son ejemplos tropicales de la
los hermanos H. & P. Sydow alrededor del cambio del edad de oro de la ilustración micológica, similares a
siglo XIX al siglo XX. ilustraciones elaboradas por los hermanos Tulasne
W. G. Farlow (1844–1919), el primer profesor de en Francia.
Botánica de Plantas Inferiores en América del Norte En 1898, el alemán C. Holtermann publicó
identificó algunos hongos y J. W. Eckfeldt varios resultados obtenidos durante 14 meses de
líquenes recolectados por H. H. Rusby en Bolivia en exploraciones micológicas en Ceilán (ahora Sri
1885–1886. Lanka), Java y Borneo (Holtermann, 1898). O. Penzig
A partir de la segunda mitad del siglo XIX, algunos pasó varios meses 1896–1897 recolectando hongos en
micólogos encabezaron expediciones en las antiguas Java. Después, el botánico y micólogo inglés T. Petch
colonias de los países europeos. La documentación trabajó durante muchos años (1905–1928) en Ceilán
científica de hongos en África, por ejemplo, inició con (ahora Sri Lanka), sobre todo en el famoso jardín
el misionero y explorador inglés D. Livingstone quien botánico en Peradeniya. Sus publicaciones sobre
publicó los primeros datos sobre macrohongos en hongos patógenos de insectos son de gran calidad por
1857, refiriéndose en primer lugar a Termitomyces sp. ser muy completas y por incluir bellas ilustraciones.
(Piearce, 1985). Los hongos liquenizados se encuentran entre los
Más tarde en el siglo XIX, micólogos europeos primeros hongos tropicales documentados en la
y fitopatólogos se establecieron en las colonias en literatura científica. Se citaban como “Lichenes” y
ultramar. D. D. Cunningham, un oficial médico se separaron de los demás hongos. Esta situación se
británico del ejército de la India, trabajó en la India debe al hecho que hasta la mitad del siglo XIX, los
durante los años 1869–1897 investigando los agentes líquenes se consideraban plantas o un grupo separado
fúngicos causales de enfermedades en el ser humano de las plantas y de los hongos no liquenizados. De esta
(patología). También contribuyó al conocimiento manera, la liquenología se estableció como una línea
pionero para la India sobre otros hongos de varios de investigación independiente de la micología. Sin
grupos sistemáticos. E. J. Butler trabajaba en la India embargo, la separación de los líquenes de los hongos
durante los años 1901–1920 como “Late Imperial que viven sin una asociación con algas no tiene una
mycologist” y publicó el primer checklist largo de base filogenética.
hongos para una región tropical, The Fungi of India Entre los primeros liquenólogos activos en zonas
(Butler y Bisby, 1931). tropicales citamos a F. W. Junghuhn, un naturalista
El alemán A. Ernst llegó a Venezuela en 1861 y se alemán, quien documentó líquenes por más de diez
dedicó sobre todo al análisis de los hongos causantes años de viajes y exploraciones en Java y Sumatra desde
de enfermedades en las plantas de café. Fue uno de los 1835. El botánico F. M. Liebmann (1844) documentó
pioneros de la investigación sobre hongos patógenos líquenes observados antes de 1842 durante una
de plantas tropicales cultivadas. Este aspecto aplicado expedición de botánica al volcán Orizaba en México.
de la micología tenía una importancia creciente Durante la segunda mitad del siglo XIX, el botánico
a finales del siglo XIX debido al aumento en la finlandés W. Nylander contribuyó a los estudios
demanda de productos agrícolas tropicales, así como sobre líquenes tropicales que recibía de científicos
al intercambio de plantas y sus productos. alrededor del mundo, E. Tuckermann publicó sobre
El micólogo inglés G. Massee viajó a los países del líquenes de Hawái en 1868 y O. Beccari recolectó
Caribe, entonces llamados la “India del Oeste”, y a líquenes en Borneo y Singapur que fueron descritos
América del Sur descubriendo numerosos hongos por A. Krempelhuber en 1875. Otros liquenólogos
tropicales interesantes. El micólogo y ficólogo sueco, importantes en el análisis de líquenes tropicales
N. G. Lagerheim vivió y recolectó hongos en y cerca fueron J. Müller (= Müller-Argoviensis) hacia el
de Quito, Ecuador, de 1889 hasta 1892. El alemán final del siglo XIX y A. Zahlbruckner al inicio del
A. Möller vivió de 1890 a 1893 en Blumenau, una siglo XX.
colonia alemana en Brasil, y recolectó, observó La identificación de hongos tropicales es un
y cultivó numerosos hongos tropicales. En sus reto por varias razones. Como se explicó arriba, la
publicaciones presenta una gama muy amplia de mayoría de los micólogos hasta finales del siglo XIX
grupos de hongos, setas, hongos-falo y parásitos de no recolectaron los hongos tropicales personalmente
insectos, entre otros (Möller, 1895a, 1895b, 1901). sino que trabajaban con muestras más o menos
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representativas, secas o, con menor frecuencia, nunca se completó, aunque varios micólogos fueron
preservadas en alcohol. Por eso, las descripciones muy productivos durante el siglo XX, por ejemplo,
y los conceptos de las especies a menudo carecen E. J. H. Corner y R. Singer.
de detalles de textura, olor, color y características
microscópicas. Debido a descripciones incompletas,
muchas especies se reportaron con rangos amplios La Diversidad de los Hongos
de distribución geográfica pero hoy sabemos que en el Trópico
se trata de varias especies distintas. Otras especies
La mayoría de los listados de hongos se compilaron
de hongos, como por ejemplo varias especies de
para regiones con clima templado. No existe ningún
Polyporales con amplios rangos de distribución
inventario completo o casi completo de hongos para
geográfica, fueron descritas varias veces en diferentes
ningún área en el trópico. Sin embargo, existen
regiones geográficas, resultando en una gran cantidad
varias obras que incluyen información sobre hongos
de sinónimos. Debido a que las descripciones de las
en ciertas áreas tropicales, por ejemplo, para India
especies nuevas de hongos tropicales se encuentran
(Butler y Bisby, 1931), Panamá (Piepenbring, 2006,
dispersas en muchas revistas diferentes, micólogos
2007), Tailandia (Hywel-Jones y Boonpratuang,
de diferentes regiones no se dieron cuenta de especies
2001) y Venezuela (Dennis, 1970; Iturriaga et
descritas por sus colegas en otros países. Los tipos,
al., 2000). Debido a la elevada diversidad de los
que son las muestras en las cuales se basan las
hongos tropicales y el número relativamente bajo
descripciones de las especies nuevas, se depositaron
de micólogos activos en los trópicos, estas obras
en muchos herbarios de diferentes países, y en
son generalmente muy incompletas. El proceso de
aquellos tiempos no eran considerados a la hora de
la documentación básica de la diversidad fúngica
describir una especie nueva.
tropical apenas está empezando (e.g., Bermúdez y
Debido a estos aspectos históricos del proceso
Sánchez, 2000) por lo que podemos participar en la
de la investigación, la identificación de los hongos
fase pionera de la investigación micológica buscando
tropicales todavía es un gran reto. Para la mayoría
hongos en áreas con vegetación tropical que todavía
de los hongos, no existen estudios monográficos
no han sido visitadas anteriormente por ningún
por lo que es necesario consultar literatura dispersa,
micólogo (e.g., Piepenbring et al., 2011).
poco completa y más o menos confiable, junto
Como no existe ningún inventario completo de
con especímenes de herbario a menudo difíciles o
hongos en el trópico (Piepenbring et al., 2012), no
imposibles de obtener o en mal estado. Solamente
se sabe si la diversidad de los hongos en el trópico es
para algunos grupos de hongos existen estudios
mayor que en zonas de clima templado. No obstante,
monográficos, que incluyen los nombres válidos con
eso es muy probable por las siguientes razones.
los sinónimos, la localización y el análisis de los tipos,
a través de los cuales se identificaron sinónimos, ●● La diversidad de plantas y animales
contienen descripciones completas y claves para la invertebrados es más elevada en los trópicos
identificación de las especies. que fuera de ellos, al igual que ocurre con la
Desde el inicio del siglo XX numerosos micólogos cantidad de nichos, sustratos y organismos
con orígenes fuera de los trópicos y un número hospederos para los hongos. Este punto de vista
creciente de micólogos locales han contribuido al está respaldado por Hawksworth (Hawksworth,
conocimiento de los hongos tropicales, mayormente 2001), quien establece que el número de especies
dedicándose a diferentes grupos de hongos de su de hongos que existen en un área equivale
interés específico. La calidad de las descripciones y a aproximadamente seis veces el número de
de los especímenes por ahora es buena o excelente, especies de plantas en el mismo área.
sin embargo existen muy pocos micólogos con el ●● Las hojas de numerosas plantas tropicales
conocimiento necesario para contribuir a inventarios persisten durante un tiempo prolongado y de
micológicos con datos de hongos pertenecientes esta manera permiten el desarrollo de una rica
a muchos grupos sistemáticos diferentes. El diversidad de organismos epifilos, incluyendo
enfoque de la investigación científica cambió de la hongos.
observación y descripción de la diversidad (historia ●● Los valores de humedad son muy elevados en
natural) a ciencias experimentales, por lo que la muchas partes del trópico, lo que favorece el
documentación de la diversidad de hongos tropicales crecimiento de los hongos.
Introducción a la Micología 7
●● Las áreas tropicales con tierras bajas y montañas Kirk, P. M., Cannon, P. F., David, J. C. y Stalpers, J. A. 2008.
altas cuentan con un gran número de zonas Ainsworth and Bisby’s Dictionary of the Fungi. 10th ed.
climáticas y nichos ecológicos diferentes. CAB International, Oxon, United Kingdom.
●● Durante tiempos geológicos, muchas áreas del Kunth, C. S. 1822. Synopsis Plantarum Quas, in Itinere
ad Plagam Aequinoctialem Orbis Novi, Collegerunt
trópico fueron fragmentadas permitiendo la
Alexander de Humboldt et Am. Bonpland. Tomus
evolución de especies endémicas. El istmo de
Primus. Levrault, Paris.
Centroamérica, por ejemplo, surgió primero
Liebmann, F. M. 1844. Eine pflanzengeographische
como un archipiélago de islas que finalmente Schilderung des Vulkans Orizaba. Bot. Zeitung 2:668,
se unieron hace tres millones de años 684, 700, 717, 734, 750, 767, 781, 797.
aproximadamente. El área amazónica durante Linné, C. von. 1763. Species Plantarum: Exhibentes Plantas
varios períodos de su historia climática estuvo Rite Cognitas, ad Genera Relatas, cum Differentiis
bastante seca, con “islas” húmedas aisladas que Specificis, Nominibus Trivialibus, Synonymis Selectis,
permitieron la evolución de numerosas especies. Locis Natalibus, Secundum Systema Sexuale Digestas.
Vol. 2. 2nd ed. Holmiae.
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2 Introducción a los
Hongos y Organismos
Parecidos a los Hongos
Hoy en día sabemos que los hongos en el sentido ellos con beneficio mutuo. Los hongos comensales se
tradicional no constituyen un sólo grupo sistemático aprovechan de otros organismos vivos, aparentemente
sino varios grupos, incluyendo los denominados sin afectarlos.
hongos verdaderos (Fungi) y varios grupos pequeños Los hongos crecen con hifas, que secretan enzimas
de hongos no verdaderos (pseudohongos). Estos para digerir las sustancias orgánicas y las absorben a
grupos pequeños son los mohos mucilaginosos través de su pared celular. Los hongos son dispersados
(Amoebozoa, Plasmodiophorales, Acrasiales), mohos de diferentes maneras, por el viento, agua, animales
acuáticos, agentes causales de mildiús lanosos y actividades humanas. Solamente algunos hongos
y royas blancas (todos Oomycota). Los mohos pueden moverse por flagelos.
mucilaginosos son parientes de diferentes grupos Los hongos son muy importantes en todos los
de amebas (protozoa), mientras que los Oomycota ecosistemas naturales porque:
pertenecen a los Stramenopila que además incluyen
●● descomponen materia orgánica muerta (hojas,
diferentes grupos de algas, como las diatomeas
madera, etc.), contribuyendo a los ciclos sobre
(Bacillariophyceae) y algas pardas (Phaeophyceae).
todo de carbono y nitrógeno (Fig. 2.2). Muchas
Para clasificar los hongos, se utilizan las siguientes
especies de hongos son capaces de descomponer
terminaciones o sufijos.
la lignina, celulosa u otros compuestos orgánicos
●● “-mycota” para divisiones (filos) que ningún otro organismo puede degradar.
●● “-mycotina” para subdivisiones (subfilos) Algunas bacterias producen enzimas para
●● “-mycetes” para clases degradar madera. Sin embargo, no son capaces
●● “-mycetidae” para subclases de degradar muchas moléculas complejas y
●● “-ales” para órdenes solamente degradan sustancias que han sido
●● “-aceae” para familias previamente atacadas por hongos.
●● descomponen cadáveres de animales tanto en el
Los nombres de las especies constan de dos
agua como en la tierra.
palabras escritas en cursiva, e.g., Cookeina speciosa. ●● forman micorrizas con las raíces de las plantas
La primera palabra (Cookeina) indica el género
siendo indispensables para su buen crecimiento.
y se escribe con mayúscula. La segunda palabra
Probablemente, más de 80% de las plantas
(speciosa) corresponde al epíteto específico escrito
terrestres tienen micorrizas.
con minúscula. Las dos palabras juntas determinan ●● son pioneros colonizando sustratos estériles,
el nombre de la especie. Si solo conocemos el nombre
como rocas, terrenos que se originan luego
genérico hablamos de Cookeina sp. (lat. species,
de erupciones volcánicas o suelos sin materia
abreviado sp.).
orgánica debido a actividades del ser humano.
Ecología: Los hongos son organismos heterótrofos Lo logran creciendo como líquenes, en simbiosis
que se alimentan por absorción de materia orgánica mutualista con algas y/o cianobacterias.
muerta (saprótrofos) o de organismos vivos como ●● son parásitos que reducen la abundancia de
plantas, animales, bacterias u otros hongos. especies dominantes de plantas o animales,
Causan daño a otros organismos siendo parásitos contribuyendo al mantenimiento de la
(patógenos) o viven en simbiosis mutualista con biodiversidad.
FIGURA 2.2. Aspectos generales de los hongos. A, Una hoja muerta descompuesta por hifas de algún hongo. B, El micelio ➤
de hongos descompone la hojarasca y la madera muerta. C, Las raíces de los árboles están en contacto estrecho con las hifas,
para absorber sustancias nutritivas liberadas por la actividad descomponedora del hongo. D, Debido a la presencia de líquenes
en la roca, compuestos orgánicos se acumulan y a largo plazo permiten el crecimiento de las plantas. E, Los líquenes colonizan
suelos estériles, tales como ceniza volcánica compactada. F–H, Diferentes tipos de tejido de los hongos (plecténquima).
Escalas = aprox. 10 μm. F, Prosénquima formado por hifas esqueléticas (Polyporales). G, Prosénquima formado por hifas
paralelas. H, Pseudoparénquima.
Introducción a los Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos 13
14 Capítulo 2
●● hay mucha concurrencia competitiva para la un tejido llamado plecténquima (Fig. 2.2F−H). Al
adquisición de sustancias nutritivas, por lo que observarlo con microscopía de luz, un plecténquima
muchos hongos reducen las poblaciones de otros en el cual se distinguen hifas entrelazadas de manera
hongos, bacterias y otros microorganismos irregular o hifas paralelas se denomina prosénquima.
mediante antagonismos, jugando papeles En otros tejidos llamados pseudoparénquima, no se
importantes en el equilibrio y la dinámica de distinguen hifas debido a la presencia de numerosos
ecosistemas naturales. septos y la falta de espacio entre las células. Este
●● evitan y reducen la erosión de la tierra gracias a tejido se parece al parénquima de una planta. Las
que sus hifas se adhieren a las partículas del suelo hifas del cuerpo fructífero desarrollan esporas en
mediante sustancias gelatinosas que secretan. posiciones expuestas o protegidas, que se liberan y
●● sirven de alimento para ácaros, babosas, se dispersan.
caracoles, colémbolos, insectos, nematodos, Otros hongos llamados levaduras son células
algunos mamíferos y otros animales. simples que se multiplican mayormente por
●● viven junto con bacterias y protozoarios dentro brotes (Fig. 2.3). Pseudohongos relacionados con
del sistema digestivo de animales, por ejemplo, protozoarios presentan amebas o plasmodios,
termitas, ayudando a digerir celulosa y otras que son células gigantes con muchos núcleos,
moléculas. sin forma definida. Una hifa es un filamento de
células eucarióticas que están separadas unas de
Morfología: La unidad básica microscópica de otras mediante paredes transversales llamadas
organización de la mayoría de los hongos es la hifa y septos. En la gran mayoría de los hongos, el septo es
muchas hifas juntas dentro o encima de un sustrato perforado por un poro central que permite el paso
forman un micelio. Hifas compactadas sirven para de núcleos y organelos citoplásmicos. Las células
elaborar cuerpos fructíferos de hongos formando de las hifas pueden contener un solo núcleo cada
Ciclos de vida: En un ciclo de vida de un hongo o de núcleo haploide como resultado de una meiosis se
cualquier otro organismo (Fig. 2.5), se presentan los llama meiospora. Para que un organismo cambie
cambios estructurales durante el desarrollo sexual y de haploide a diploide primero debe producir un
asexual, incluyendo diferentes generaciones y cambios gametangio, un gameto u otra célula fértil, que se
de fases nucleares. fusiona por plasmogamia con una célula compatible.
Luego los dos núcleos se fusionan (cariogamia). El
●● generación—Una generación es el estado de
resultado es un zigoto. Cuando se observan cambios
desarrollo multicelular (por ejemplo, un talo, un
de la fase nuclear, el hongo se reproduce de manera
cuerpo fructífero, micelio) entre dos unidades de
sexual, mientras que crecimiento sin cambio de la fase
reproducción unicelulares (por ejemplo, esporas
nuclear y la producción de mitosporas corresponden a
o gametos). En el caso de las plantas, se refiere al
desarrollo asexual.
gametofito para hablar de la generación formada
Una célula sexual (gameto o gametangio) contiene
por células con núcleos haploides, y al esporofito
uno of varios núcleos haploides que solamente pueden
en el caso de la generación formada por células
seguir su desarrollo cuando se fusionan con otra
con núcleos diploides. Como los hongos no
célula sexual con uno o varios núcleos compatibles.
son plantas, no es adecuado referirse a ellos
Distinguimos tres tipos diferentes de gametos:
como “-fitos”, sino preferiblemente se habla de
gametotalos y esporotalos. ●● espermatozoides son gametos pequeños y
●● fase nuclear—La fase nuclear depende del móviles (con uno o varios flagelos),
número de juegos de cromosomas en el núcleo. ●● espermacios son gametos pequeños e inmóviles
ȣhaploide
ȣ (1n)—un juego de cromosomas (sin flagelos) y
ȣdiploide
ȣ (2n)—dos juegos de cromosomas ●● óvulos son gametos grandes e inmóviles.
Un núcleo cambia de un estado diploide a un Los gametos más pequeños y a veces móviles se
estado haploide por meiosis, que es una división consideran masculinos, mientras que los gametos más
nuclear reduccional. Una espora que posee un grandes y menos móviles son gametos femeninos. Los
FIGURA 2.5. Esquema básico del cambio de generaciones y del ciclo de fases nucleares.
En este caso se utilizan las características morfológicas simplificadas de Blastocladiomycota
(ver Capítulo 7.5) para ilustrar este ciclo de vida. Los círculos con diferentes colores
corresponden a núcleos con diferentes tipos de compatibilidad.
Introducción a los Hongos y Organismos Parecidos a los Hongos 17
óvulos se forman dentro de oogonios (gametangios células multinucleadas se fusionan, resulta una hifa
femeninos), los espermatozoides se forman dentro dicariótica (tipo heterocítico) o una hifa con células
de anteridios (gametangios masculinos) y los multinucleadas (tipo holocenocítica).
espermacios se forman en el extremo de hifas que a Estas explicaciones son válidas para especies
veces se encuentran dentro de espermogonios. de hongos heterotálicos, en los cuales se requieren
Durante la fertilización (Fig. 2.6) se unen gametos o núcleos de dos individuos con material
gametos, gametangios o hifas con núcleos haploides genético compatible para la reproducción sexual.
por plasmogamia. Cuando se unen dos gametos En otros hongos, sin embargo, núcleos con
morfológicamente similares se trata de una isogamia, material genético idéntico pueden fusionarse. Estos
cuando un gameto es más grande (femenino) que hongos son homotálicos, se reproducen de manera
el otro, hablamos de una anisogamia. Cuando un sexual sin la participación de otro individuo. Por
espermatozoide se fusiona con un óvulo se trata endocruzamiento, los genes pueden cambiar sus
de oogamia. El resultado de estas fertilizaciones posiciones en diferentes cromosomas, pero no se
son zigotos, células con núcleos diploides. Cuando producen genotipos nuevos.
se une un espermacio con una hifa receptiva o
tricógina se trata de una espermatización. También se Aspectos bioquímicos: Los hongos son muy
pueden fusionar gametangios por gametangiogamia diversos, no solamente con respecto a su morfología y
sin liberar gametos. Cuando un gametangio es ecología, sino también con respecto a los compuestos
más grande que el otro, el más grande se llama químicos que sintetizan. Diferentes carbohidratos,
ascogonio en hongos Ascomycota u oogonio en aminoácidos, proteínas (enzimas), compuestos
hongos Oomycota y el más pequeño anteridio. En cíclicos y otros compuestos químicos son producidos
el caso de la somatogamia, dos hifas sin ninguna por diferentes especies de hongos por lo que son
estructura sexual específica se unen mediante un características útiles para distinguir y clasificar los
puente de conjugación. En el caso normal, dos hongos. Los hongos secretan numerosas enzimas,
hifas monocarióticas se unen por somatogamia y se llamadas exoenzimas, por ejemplo, celulasas,
desarrolla una hifa dicariótica. Cuando dos hifas con xilanasas, pectinasas, lipasas o proteasas, que
FIGURA 2.6. Diferentes tipos de fertilización. Las flechas rojas y largas indican direcciones
de movimiento y las flechas rojas y cortas crecimiento por el cual las células compatibles
entran en contacto y se fusionan.
18 Capítulo 2
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3 El Reino Fungi, los
Hongos Verdaderos
FIGURA 3.1. Las divisiones más importantes de los Fungi con sus características claves.
21
22 Capítulo 3
Con base en secuencias de ADN y calculando con ubican debajo de la superficie de la tierra (hipogeos).
relojes moleculares, se supone que el ancestro de Tradicionalmente, estos hongos son conocidos como
los hongos verdaderos surgió en el agua a partir de trufas, y en el sentido amplio corresponden a un
células eucarióticas hace más de mil millones de años grupo de forma que incluye especies clasificadas en
(Moore et al., 2011). Este organismo probablemente muchas líneas filogenéticas diferentes de Ascomycota,
era unicelular, acuático y se movilizaba empujado Basidiomycota, Glomeromycota y “Zygomycota”.
por un flagelo opistoconta (Barr, 1992; James et al., Actualmente, el término “trufa” se utiliza para hongos
2006). Muy temprano en la evolución, los hongos hipogeos de Ascomycota (e.g., Læssøe y Hansen,
se asociaron con cianobacterias o algas formando 2007).
líquenes. Otros hongos ayudaron a las plantas para Los cuerpos fructíferos de los hongos verdaderos
colonizar la tierra firme creciendo en rizomas como presentan una gran variedad de estructuras formadas
hongos micorrízicos (Pirozynski y Malloch, 1975). por hifas más o menos diferenciadas. Otros hongos
Morfología: Numerosas especies de Basidiomycota verdaderos pueden formar células de levadura, y las
y Ascomycota forman cuerpos fructíferos especies de Chytridiomycota y Blastocladiomycota
macroscópicos para su multiplicación sexual y forman células flageladas. No se observan amebas o
dispersión por esporas. Las esporas se producen en plasmodios en los hongos verdaderos.
la superficie de lamelas, poros u otras estructuras Ciclos de vida: Los hongos verdaderos mayormente
del cuerpo fructífero, en bolsas con aperturas son haplontes, eso significa que núcleos haploides
para su liberación o dentro de cuerpos fructíferos se multiplican por mitosis y son incluidos en
completamente cerrados hasta que las esporas células que forman las estructuras vegetativas de
estén maduras y el cuerpo fructífero se rompa para los hongos. Sin embargo, también hay algunos
permitir su dispersión. Estos últimos se llaman Fungi que son diplohaplontes, como Allomyces spp.
gasteroides, del griego “gaster” que significa “vientre” (Blastocladiomycota; ver Capítulo 7.5). Los ciclos
(“Gasteromycetes”; ver Capítulo 4.2.8). Otros cuerpos de vida de Basidiomycota y Ascomycota incluyen
fructíferos se abren solamente al momento de una fase dicariótica que no existe en las demás
descomponerse o al ser comidos por animales. Estos divisiones de los hongos (Fig. 3.2). Se inicia cuando
hongos se llaman secuestrados y mayormente se dos células con núcleos haploides se unen por
FIGURA 3.2. El ciclo de fases nucleares incluyendo una fase dicariótica, típico de
Basidiomycota y Ascomycota.
El Reino Fungi, los Hongos Verdaderos 23
plasmogamia. Los dos núcleos haploides compatibles La mayoría de las especies de Basidiomycota y
se asocian en un dicario unidos por microtúbulos— Ascomycota (excepto levaduras que pertenecen a los
están juntos pero no se fusionan. Se multiplican Saccharomycotina) producen sustancias en cultivo
por mitosis mientras la hifa dicariótica crece y se con actividad antibiótica. Sus cuerpos fructíferos a
tabica. En algún momento en el ciclo de vida, los dos menudo también contienen antibióticos. Muchos
núcleos están localizados en una célula madre de un otros detalles bioquímicos de los Fungi se mencionan
meiosporangio, en la cual se fusionan (cariogamia). para los diferentes grupos en los capítulos a
En ascomicetes, el meiosporangio se llama asco, continuación.
en basidiomicetes basidio. El núcleo diploide no se
multiplica por mitosis sino que se divide por meiosis
con recombinación genética. Los núcleos haploides Capítulo 3 Bibliografía
resultantes son distribuidos en cuatro meiosporas Referencias para Hongos
haploides que al ser descargadas dispersarán los Barr, D. J. S. 1992. Evolution and kingdoms of organisms
resultados de la recombinación genética. from the perspective of a mycologist. Mycologia
84:1-11.
Aspectos bioquímicos: Las especies pertenecientes
Hibbett, D. S., Binder, M., Bischoff, J. F., Blackwell, M.,
a los Fungi mayormente se diferencian de los hongos
Cannon, P. F., Eriksson, O. E., Huhndorf, S., James, T.,
no verdaderos por la presencia de quitina, un Kirk, P. M., Lücking, R., Thorsten Lumbsch, H.,
polisacárido elaborado por polimerización enzimática Lutzoni, F., Matheny, P. B., McLaughlin, D. J.,
de monómeros de N-acetilglucosamina por lo que Powell, M. J., Redhead, S., Schoch, C. L., Spatafora, J. W.,
contiene nitrógeno (Fig. 3.3). Constituye el compuesto Stalpers, J. A., Vilgalys, R., et al. 2007. A higher-level
de mayor importancia en las paredes celulares. phylogenetic classification of the fungi. Mycol. Res.
Numerosas cadenas de quitina están firmemente 111:509-547.
adheridas una a la otra por lo que resultan James, T. Y., Kauff, F., Schoch, C. L., Matheny, P. B.,
microfibrillas que son muy difíciles de romper. Hofstetter, V., Cox, C. J., Celio, G., Gueidan, C.,
Las paredes además contienen otros biopolímeros, Fraker, E., Miadlikowska, J., Thorsten Lumbsch, H.,
como la quitosana en “Zygomycota”, el ácido Rauhut, A., Reeb, V., Arnold, A. E., Amtoft, A.,
Stajich, J. E., Hosaka, K., Sung, G.-H., Johnson, D.,
poliglucurónico, diferentes glucanos y glicoproteínas,
O’Rourke, B., et al. 2006. Reconstructing the early
que son típicas para diferentes grupos sistemáticos
evolution of Fungi using a six-gene phylogeny. Nature
de los hongos verdaderos. Las paredes mayormente
443:818-822.
carecen de celulosa. Las membranas de las células Læssøe, T. y Hansen, K. 2007. Truffle trouble: What
de los hongos verdaderos se caracterizan por la happened to the Tuberales? Mycol. Res. 111:1075-1099.
presencia de ergosterol, que no ha sido encontrado a Moore, D., Robson, G. D. y Trinci, A. P. J. 2011. 21st Century
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4 Basidiomycota
FIGURA 4.1. Una hipótesis filogenética simplificada para las tres subdivisiones de los Basidiomycota.
25
26 Capítulo 4
animales o de otros hongos; o en simbiosis mutualista Las hifas se pueden agrupar formando cordones
con insectos (Cuadro 2), con algas y/o cianobacterias miceliales para el transporte de agua y sustancias
(líquenes; ver Capítulo 6) o con plantas formando nutritivas desde una fuente hacia los lugares de
micorrizas (Cuadro 5). crecimiento y fructificación. Cuando estos cordones
Morfología: La mayoría de las especies de son de color negro y están bien organizados a nivel
Agaricomycotina son macrohongos conocidos como de sus células se trata de rizomorfos (Cuadro 3).
setas, paragüitas de sapo, orejas de palo y estrellas Algunos hongos cubren el sustrato del cual se están
de tierra, entre otros. Estos cuerpos fructíferos alimentando con una capa superficial de hifas que se
mayormente cuentan con himenios, que son capas llama subículo (ver Fig. 4.32A). Cuando el subículo
formadas por numerosos basidios. La mayoría de las rodea su sustrato, por ejemplo, un pedazo de madera
especies de Pucciniomycotina y Ustilaginomycotina en descomposición, se trata de una cámara micelial.
son microhongos parásitos de plantas y no producen De esta manera el hongo protege su alimento contra
cuerpos fructíferos macroscópicos sino grupos de otros organismos saprobios y contra la desecación.
esporas (soros) en los tejidos de las plantas. Algunos hongos agrupan sus hifas en estructuras
Muchas especies de Basidiomycota tienen fíbulas a densas y duras llamadas esclerocios para sobrevivir
nivel de los tabiques de las hifas dicarióticas (Fig. 4.2). durante períodos con condiciones ambientales
Una fíbula es una excrecencia lateral que se forma adversas (ver Fig. 4.27B, E, H–I).
cuando una célula dicariótica en el extremo de una La característica clave de los Basidiomycota
hifa se divide. Primero, se dividen los dos núcleos del es el basidio. Se trata de una célula muy especial
dicario por mitosis, por lo que resultan cuatro núcleos ya que es en ella que se da la cariogamia de los
haploides. Uno de los núcleos se mueve hacia adentro dos núcleos de un dicario, así como la meiosis.
de una pequeña excrecencia lateral que se delimita Posteriormente, los núcleos que resultan de la meiosis
de la célula hifal por un pequeño septo. Mientras se mueven hacia adentro de las basidiosporas. Éstas
tanto, justo al lado de la excrecencia se establece se ubican en la superficie del basidio por lo que se
el septo principal en la hifa separando dos núcleos desarrollan de manera exógena, generalmente en el
compatibles en la célula terminal de un núcleo en la extremo de los esterigmas que son prolongaciones
célula subterminal. Luego la excrecencia se fusiona delgadas en forma de ganchos. Las especies de
con la célula subterminal y el núcleo se asocia con Basidiomycota forman muchos tipos de basidios,
el núcleo compatible. De esta manera resulta que que generalmente son típicos para los diferentes
los cuatro núcleos se distribuyen en las dos células órdenes (Fig. 4.3). Los hongos que tienen basidios
nuevas en pares de núcleos haploides compatibles. con septos (fragmobasidios) se agrupan en
En el caso de células hifales policarióticas puede “Phragmobasidiomycetes”, los que presentan basidios
haber varias fíbulas en un solo septo. Las fíbulas sin septos (holobasidios) en “Holobasidiomycetes”.
son una característica diagnóstica para especies Estos dos grupos no son grupos monofiléticos, sin
de Basidiomycota, pero no todas las especies de embargo, el tipo de basidio es muy importante para la
Basidiomycota tienen fíbulas en los septos de las definición de grupos sistemáticos.
hifas vegetativas. Las basidiosporas generalmente tienen en su base
una verruga, llamada apéndice hilar o apículo, cerca
del punto de contacto (hilo) entre la basidiospora y
el esterigma (Fig. 4.4). Cuando la basidiospora está
madura, en el apéndice hilar y en otras partes de su
superficie, la basidiospora secreta monosacáridos
(manitol y hexosas). Estos azúcares son altamente
concentrados por lo que extraen la humedad del aire,
que resulta en la formación de una gota de agua en
el extremo del apéndice hilar y una capa delgada de
agua en la superficie de la basidiospora. Esta gota de
agua, llamada gota de Buller (en honor al micólogo
A. H. R. Buller), se expande rápidamente del apéndice
FIGURA 4.2. La célula terminal de una hifa dicariótica se hilar hacia toda la superficie de la basidiospora.
alarga y se divide formando una fíbula. Esto ocasiona un cambio de la posición del centro
27
Basidiomycota
Ultraestructura: Las paredes de las células de los ultraestructura de los poros a nivel de los septos en
hongos Basidiomycota poseen varias capas, evidentes las hifas sirve para caracterizar diferentes grupos
con microscopía electrónica de transmisión (MET), sistemáticos dentro de los Basidiomycota (Fig. 4.6).
mientras que las paredes de las células de los El poro puede ser simple, acompañado por diferentes
hongos Ascomycota presentan sólo dos capas. La estructuras de color oscuro, cuando se observa con
FIGURA 4.5. Diferentes modos de germinación de una basidiospora: con una hifa, con una
célula de levadura, con una balistospora o con microconidios.
MET. En algunas especies de Basidiomycota, el borde Las hifas dicarióticas de hongos saprótrofos crecen
del poro está hinchado formando un pequeño barril en el suelo, en madera en descomposición o en otros
perforado llamado doliporo (lat. dolium = barril sustratos. En el caso de los hongos parásitos, las
grande). Puede estar acompañado en ambos lados hifas colonizan tejido vivo de plantas, animales u
por retículo endoplasmático con forma de gorra otros hongos. Cuando se han acumulado suficientes
llamado parentesoma, el cual puede estar perforado. sustancias nutritivas y bajo condiciones ambientales
Estas estructuras del poro controlan el paso de agua, favorables, en el caso de los macrohongos, algunas
sustancias solubles y ciertos organelos como las hifas crecen hacia la superficie del sustrato (suelo
mitocondrias, en tanto que el núcleo generalmente no o madera) y forman un cuerpo fructífero llamado
puede pasar. Cuando una célula se daña, rápidamente basidioma o basidiocarpo. En áreas definidas de
la célula viva adyacente sella el poro para minimizar los basidiomas, las células terminales de las hifas
el daño. dicarióticas se transforman en basidios, empezando
con la fusión de los dos núcleos del dicario. En el
Ciclo de vida (Fig. 4.7): Las basidiosporas se liberan, caso de los Basidiomycota parásitos de plantas, no
se dispersan y germinan en un ambiente húmedo hay basidiomas sino que las hifas dicarióticas forman
formando hifas, esporas secundarias o células esporas que corresponden a células asexuales o
de levadura. Cuando estas células encuentran probasidios (teliosporas) en los cuales los dos núcleos
células con material genético compatible (con del dicario se fusionan. Luego el núcleo diploide se
tipos de apareamiento opuestos), dos células divide por meiosis mientras la célula basidial aumenta
morfológicamente vegetativas se comportan como de tamaño y, en el caso de los fragmobasidios, además
gametos y se fusionan por medio de un puente de se divide por septos en cuatro células basidiales con
conjugación (somatogamia). Después de la fusión de un núcleo haploide en cada una. Junto con partes
las masas plasmáticas (plasmogamia), los dos núcleos del plasma, los núcleos haploides, que usualmente
se juntan, pero no se fusionan sino que forman un son cuatro, se distribuyen en basidiosporas que se
dicario que es capaz de multiplicarse por mitosis. La desarrollan de manera exógena generalmente en
hifa dicariótica crece formando células nuevas en su los extremos de los esterigmas. Cuando las cuatro
punta a menudo provistas de fíbulas en los septos. basidiosporas están listas para su liberación, la célula
basidial generalmente queda vacía y se colapsa. En los incluyen todas las especies genéticamente relacionadas
diferentes grupos sistemáticos de los Basidiomycota que provienen de un ancestro común.
los ciclos de vida pueden diferir de este patrón
Ecología: Las especies de Agaricomycotina son muy
general.
importantes en la mayoría de los ecosistemas, sobre
Aspectos bioquímicos: Los metabolitos secundarios todo como descomponedores saprótrofos de madera
de las especies de Basidiomycota, sobre todo (Cuadro 6) y de cualquier otro material orgánico
de macrohongos, a menudo son terpenoides o muerto, y como hongos que viven en simbiosis
derivados de fenilpropanos, en cambio policétidos mutualista con plantas formando ectomicorrizas
y péptidos no ribosomales, que se observan en (Cuadro 5). Otras especies son parásitos de plantas
especies de Ascomycota, no son comunes en este o insectos. En los suelos de los bosques, las especies
grupo sistemático. Para varias especies en diferentes de Agaricomycotina siempre están presentes y se
órdenes de Basidiomycota (Agaricales, Boletales, distinguen por sus micelios blancos, amarillos o
Cantharellales, Russulales) se conocen mecanismos anaranjados. La mayoría de sus basidiomas se pueden
de defensa química que se activan mediante enzimas observar solo en ciertas épocas—sobre todo en otoño
liberadas cuando hay células lesionadas. en clima templado o en temporadas húmedas en el
trópico. La red de hifas en el suelo puede ser muy
extensa (hasta 15 ha), con edades que alcanzan más
de 1,000 años y puede pesar varias toneladas, lo que
4.2 Agaricomycotina, Hongos ha sido demostrado para una especie de Armillaria en
con Basidios en Himenios Norteamérica (Smith et al., 1992).
Morfología: Los basidiomas de las especies de
4.2.1. Introducción a los Agaricomycotina
Agaricomycotina pueden ser globosos o alargados
Sistemática: Las especies de Agaricomycotina y tener forma de costras, consolas o de estípites con
organizan sus basidios en una capa llamada himenio, “sombreros”, llamados píleos (Fig. 4.8). Forman
por lo que han sido denominadas “Hymenomycetes”. himenios mayormente ubicados en superficies
Este nombre no es válido taxonómicamente porque dirigidas hacia abajo para proteger los basidios de las
no se basa en el nombre de un género de hongo gotas de lluvia. Las hifas que sirven de sostén para
incluido en el grupo. el himenio forman una red densa llamada trama.
Los Agaricomycotina han sido divididos en Corresponden al soporte del himenio científicamente
“Homobasidiomycetes” y “Heterobasidiomycetes”. llamado himenóforo. El himenóforo es liso o presenta
Los hongos clasificados en “Homobasidiomycetes” una superficie alargada en forma de lamelas, poros,
forman holobasidios y basidiosporas que germinan dientes u otras estructuras.
con hifas, mientras que los hongos ubicados en Tomando en cuenta características
“Heterobasidiomycetes” corresponden a diferentes macroscópicas de los basidiomas que son fáciles de
órdenes de Basidiomycota con basidios de diferentes distinguir, el micólogo sueco Elias Magnus Fries
estructuras a nivel celular (fragmobasidios o (1794–1878) describió en su Systema Mycologicum
holobasidios) y con basidiosporas que germinan (1821–1832) diferentes grupos dentro de los ahora
con diferentes tipos de células, células de levadura, Agaricomycotina, estableciendo los siguientes
esporas secundarias (balistosporas o conidios taxones.
que se liberan sin impulso) o hifas. La mayoría de
las especies de Agaricomycotina con basidiomas ●● Agaricus—para hongos con basidiomas con
pertenecen a los “Homobasidiomycetes”, mientras sombrero, lamelas debajo del sombrero y
que los “Heterobasidiomycetes” comprenden a los mayormente con un estípite. Durante la
hongos gelatinosos (Auriculariales, Sebacinales, historia, este grupo de hongos luego se citaba
Dacrymycetales, Tremellales), las royas, los carbones como Agaricales, hoy corresponde a los hongos
y grupos afines a éstos. Sin embargo, análisis agaricoides.
filogenéticos moleculares demuestran que los ●● Boletus—para hongos con basidiomas suaves,
“Homobasidiomycetes” y “Heterobasidiomycetes” con sombrero, poros debajo del sombrero y
son grupos artificiales, debido a que los estípite. Este grupo luego se llamó Boletales, hoy
“Heterobasidiomycetes” son parafiléticos, i.e., no corresponde a los hongos boletoides.
31
Basidiomycota
doliporos con parentesomas continuos (Fig. 4.6). Los de Cantharellus y Craterellus a los Cantharellales
hongos clasificados en Tremellales tienen doliporos y Phylloporus spp. a los Boletales. Lentinus spp.
especiales con sacos formados por las membranas del también forman basidiomas agaricoides, pero
parentesoma. sistemáticamente pertenecen a Polyporales. Por otro
lado, hay especies de hongos dentro de los Agaricales
que no presentan basidiomas agaricoides sino
4.2.2. Agaricales, Setas, Paragüitas fructificaciones cifeloides, clavarioides, corticioides,
de Sapo y Otros Macrohongos gasteroides, poliporoides u otros. Favolaschia spp., por
ejemplo, tienen basidiomas con una forma de consola
G 410 E 13,000 con poros en el envés, como las especies típicas de
Etimología: En griego, “agaricon” significa “esponja Polyporales, pero sistemáticamente pertenecen a los
de árbol”. Plinio, un naturalista romano que vivía en Agaricales (Fig. 4.9). Como los basidiomas de muchas
el siglo I d.C., usaba “agaricum” para referirse a una especies de Agaricales, sin embargo, los basidiomas de
“esponja de alerce”. Este hongo tal vez corresponde Favolaschia spp. son de color blanco, crema, amarillo
a Piptoporus betulinus, un hongo con forma de o anaranjado y suaves. Esta situación complica la
repisa ahora clasificado en Polyporales, o, más identificación sistemática de los hongos. Las claves
probablemente, a Laricifomes officinalis (Polyporales) para la identificación de las diferentes especies de
que es un hongo medicinal de tradición europea. hongos, sin embargo, siguen basadas en conceptos
Sistemática: Los Agaricales en el sentido sistemático morfológicos.
incluyen numerosos hongos con basidiomas Distribución geográfica: La mayoría de los géneros
agaricoides, i.e., con lamelas, pero hay otros hongos de Agaricales se observan tanto en el trópico como en
con basidiomas agaricoides que no pertenecen a los zonas fuera de los trópicos, pero generalmente están
Agaricales. Por ejemplo, las especies de Lactarius representados por especies diferentes en diversas
y Russula pertenecen a los Russulales, especies partes del mundo. Ejemplos de géneros típicos
para zonas tropicales son Favolaschia, Macrocybe botones pegajosos con los cuales el hongo captura
y Termitomyces. Los géneros Leucoagaricus y nematodos y otros invertebrados del suelo para
Leucocoprinus tienen sus centros de diversidad de alimentarse de ellos.
especies en el trópico. Schizophyllum commune es un Los basidiomas de las diferentes especies de
ejemplo de una especie cosmopolita con un rango Agaricales generalmente son carnosos y efímeros.
muy amplio de sustratos. Mantienen su estructura unas horas hasta pocas
semanas dependiendo de las diferentes especies y
Ecología: Los hongos Agaricales crecen como condiciones climáticas. Se forman a partir de hifas
saprótrofos en el suelo, en madera muerta causando en el sustrato sobre todo cuando hay humedad.
podredumbre, en otras partes de plantas o en Los basidiomas de otras especies pueden secarse y
excrementos (hongos coprófilos, hongos de estiércol). sobrevivir para luego renacer con la humedad, por
Otras especies de Agaricales son parásitos de plantas ejemplo, Marasmius spp. Algunas especies almacenan
(Cuadro 4), de hongos (e.g., Asterophora parasitica) agua formando una red densa de hifas alrededor del
o viven en simbiosis mutualista con ciertas plantas sustrato (subículo) que contiene humedad y sustancias
como hongos ectomicorrízicos (Cuadro 5), sobre nutritivas. Este espacio rodeado por hifas se llama
todo en tierras altas tropicales (e.g., Amanita spp. cámara micelial. Schizophyllum commune a menudo
o Laccaria spp.). Algunas especies de Agaricales se encuentra en madera muerta expuesta al sol.
viven en simbiosis con hormigas cortadoras de hojas Agua es indispensable para el desarrollo de
en el neotrópico o con termitas en el paleotrópico los basidiomas. Grandes cantidades de agua, sin
(Cuadro 2). En hifas de estados asexuales de embargo, causan problemas, debido a que el agua en
Hohenbuehelia spp. se observan conidios y pequeños los espacios intercelulares del basidioma interfiere
CUADRO 2. FIGURA 1. Diferentes aspectos de hormigas cultivando hongos. A–F, Atta sexdens con Attamyces
bromatificus. A, Hormigas cortadoras de hojas trabajando en una hoja. B, El orificio de un nido subterráneo con
desechos del jardín de hongos alrededor. C, Una reina rodeada por sus obreras. Escala = 5 mm. D–E, Fragmentos de
hojas masticadas cubiertos por hifas del hongo y una hormiga pequeña que cuida el jardín. Observe la presencia
de bromacios (flechas). Escalas = aprox. 1 mm. F, Jardín de hongos cultivados por Acromyrmex sp. en un nido epigeo
con una pared compuesta por fragmentos secos de hojas. G, Un nido pequeño de una especie de Apterostigma sp.
debajo de un pedazo de madera en descomposición, con micelio de un hongo creciendo en materia orgánica muerta.
CUADRO 2. FIGURA 2. Un bromacio de Attamyces bromatificus, visto con ML. Los círculos
dentro de los gongilidios representan gotas de contenido celular.
CUADRO 2. FIGURA 4. A–B, Escovopsis sp. acaba de destruir una colonia de Atta sexdens. Micelio blanco sale de
los orificios del nido. El color olivo se debe a la presencia de conidios. C–G, Termitas con Termitomyces spp. C, Un nido
de termitas (Macrotermes sp.) en Burkina Faso, África. D, Un fragmento de un nido de termitas. E, Esferas de hongo de
Termitosphaera sp. F, Basidiomas de Termitomyces eurhizus con un termitero subterráneo. G, Termitomyces sp. se vende
como hongo comestible en China.
con la respiración y facilita el crecimiento de mohos La estrategia de alargar las superficies hidrófobas
y bacterias causando pudrición. El agua sobre un mediante ornamentaciones minúsculas para
himenio inhibe la formación de la gota de Buller en protegerse contra el agua corresponde al efecto
los basidios por lo que las basidiosporas no se pueden de loto. Las hojas del loto (Nelumbo nucifera)
liberar con impulso. Para protegerse contra el agua, están limpias porque la cutícula de la epidermis
las células pueden tener superficies hidrófobas que es finamente verrugosa e hidrófoba. El agua
rechazan el agua. En este contexto cabe mencionar forma gotas superficiales y se desliza rápidamente
ciertas moléculas llamadas hidrofobinas, pequeñas llevando partículas sueltas en la superficie en lugar
proteínas que se encuentran en la superficie de las de adherirse y facilitar el crecimiento de bacterias,
paredes celulares volviéndolas hidrófobas. Con la algas y hongos en la hoja. Cuando cae mucha agua,
misma finalidad, las superficies de algunas células sin embargo, los cuerpos fructíferos de los hongos
están cubiertas por verrugas, por lo que el agua forma son destruidos mecánicamente, se llenan de agua, se
gotas superficiales para minimizar su superficie sin descomponen y no logran liberar sus basidiosporas
penetrar entre las verrugas. Los queilocistidios que al viento. Como en estaciones lluviosas tropicales
son células estériles que sobresalen en los márgenes de las tierras frecuentemente están inundadas, muchos
las lamelas de ciertas especies de Agaricales, pueden hongos del suelo forman cuerpos fructíferos muy
ayudar a impedir la entrada de agua salpicada entre pequeños. Logran liberar sus esporas rápidamente,
las lamelas. antes de que sean destruidos por el próximo aguacero.
40 Capítulo 4
Pocas especies, como Macrocybe titans que crece Cuando el basidioma se desarrolla en un lado de
en nidos abandonados de hormigas cortadoras de un tronco de árbol, el estípite puede ser excéntrico,
hojas (G. Kost, comunicación personal), forman reducido o ausente. Los estípites presentan diferentes
basidiomas robustos y grandes para resistir a la fuerza tamaños, colores y texturas celulares según las
del agua. Mayormente, los cuerpos fructíferos son diferentes especies. Generalmente están formados por
muy pequeños probablemente debido a la escasez hifas longitudinales que no se rompen en el momento
de sustancias nutritivas en los suelos de tierras bajas de plegar el estípite. Los estípites pueden estar huecos,
tropicales. rodeados por un anillo o una volva en la base. El píleo
Schizophyllum commune tiene basidiomas con es muy variable también, presentando características
lamelas que cambian de forma dependiendo de la distintivas según las especies.
humedad. Sus lamelas se abren (gr. schizo = dividir) Las lamelas son gruesas o delgadas, densas o
a nivel de la trama cuando se secan y cada mitad de distantes y tienen diferentes colores mayormente
una lamela, formada por el himenio y algunas hifas debido al color de las basidiosporas en su superficie.
de la trama, se repliega hacia los himenios. Con la Para observar el color de la masa de esporas se
humedad, las mitades de lamelas ocupan otra vez coloca el píleo en papel blanco. Ahí se deja durante
su lugar “normal” y exponen los himenios. Los aproximadamente medio día hasta que con un
basidios demoran entre 3–4 horas para liberar las poco de suerte se observe la esporada, la masa de
basidiosporas. De esta manera, los basidiomas de basidiosporas liberadas (Fig. 4.11E).
Schizophyllum commune logran exponer sus himenios Las lamelas terminan antes de tocar el estípite
solamente durante períodos de humedad para la o están unidas al estípite de diferentes maneras
liberación de basidiosporas. (Fig. 4.12). Esta característica importante para
Los basidiomas se desarrollan a partir de un distinguir las especies de Agaricales se observa bien
micelio que puede ser muy extenso. Algunas especies en un corte longitudinal del basidioma.
agrupan sus hifas en cordones con una superficie
●● Lamelas adnadas están unidas al estípite en
negra, llamados rizomorfos (Cuadro 3). Si el
toda su anchura, e.g., en especies de Collybia y
micelio de un hongo creciendo en el suelo (e.g., de
Cortinarius.
Chlorophyllum molybdites) se expande a partir de un
●● Lamelas anexas son casi libres, tocan muy poco
punto central hacia todos los lados de manera similar
el estípite, e.g., en especies de Marasmius.
puede resultar un anillo de basidiomas, ya que éstos se
●● Lamelas libres no tocan el estípite, e.g., en
desarrollan en los extremos de las hifas. Por su forma
especies de Agaricus, Amanita, Coprinus y
llamativa se denomina anillo de brujas o anillo de
Pluteus.
hadas. Se observa con mayor frecuencia en clima frío
●● Lamelas decurrentes están unidas al estípite y
que en el trópico, probablemente porque en el trópico
recorren el estípite hacia abajo, e.g., en especies
difícilmente se acumula en el suelo la cantidad de
de Pleurotus.
sustancias nutritivas necesarias para formar muchos
●● Lamelas sinuadas son curvas y pueden
basidiomas a la vez.
presentar un pequeño diente decurrente en el
En basidiomas, como los de Oudemansiella
lugar donde tocan el estípite, e.g., en especies
platensis (anteriormente Oudemansiella canarii),
de Agrocybe.
Pleurotus sp. y Favolus tenuiculus (Polyporales), en
●● Lamelas emarginadas tienen muescas cerca del
ciertas épocas se observan numerosas moscas del
estípite por lo que hay una estructura similar a
género Drosophila que posan en el píleo o en las
una zanja alrededor del estípite, típicamente en
lamelas, vuelan y posan otra vez. Parece que utilizan
especies de Tricholoma.
el hongo como una pista atractiva para bailar y
encontrar una pareja para la copulación (“sexual En algunas especies de Marasmius las lamelas
playground” en inglés) (J. Lodge, comunicación forman un collar que rodea el estípite.
personal). Al inicio del desarrollo de un basidioma agaricoide,
las hifas dicarióticas forman una bola pequeña y
Morfología: Los basidiomas típicos de Agaricales esférica en la superficie del sustrato, el primordio.
están formados principalmente por un estípite, Dentro del primordio las hifas desarrollan primero
un píleo (sombrero) y debajo del píleo una serie la base del basidioma, luego se distingue un pequeño
de lamelas con orientación radial (Figs. 4.10, 4.11). píleo y debajo del píleo las lamelas. En algunas
41
Basidiomycota
CUADRO 3. FIGURA 1. A–D, Rizomorfos y basidiomas de Marasmius spp. A, Rizomorfos y un basidioma.
B, Rizomorfos colgando en el aire con varios basidiomas. C–D, Un nido de pájaro construido con rizomorfos.
D, Basidiomas en los rizomorfos del nido.
42 Capítulo 4
FIGURA 4.10. Basidiomas de especies de Agaricales. A, Agaricus sp. con lamelas de color marrón y un anillo. B, Amanita
brunneolocularis con escamas en el píleo y un bulbo en la base que tenía una volva. C, Corte longitudinal de Chlorophyllum
molybdites con lamelas de color verde. D, Collybia aurea. E, Conocybe aff. pulchra con basidiomas muy frágiles. F, Cortinarius sp. con
una cortina. G, Hygrocybe sp. de color llamativo. H, Laccaria amethystina con lamelas de color violáceo.
43
Basidiomycota
FIGURA 4.11. Basidiomas de especies de Agaricales. A, Basidiomas frágiles de Leucocoprinus cepistipes. B, Macrocybe titans.
C, Oudemansiella platensis sirve de plataforma para moscas. D, Pleurotus sp. con estípite lateral. E, Píleo seco y esporada de
Psathyrella candolleana. F, Psilocybe cubensis en excremento de vaca. G–H, Schizophyllum commune. G, Visto desde arriba. H, Visto
desde abajo. I, Volvariella sp. con una volva en la base del estípite.
44 Capítulo 4
especies, como Amanita muscaria, el primordio como un anillo alrededor del estípite. En especies
cuenta con una capa protectora, el velo universal de Cortinarius hay hifas finas que se llaman cortina,
o velo externo (Fig. 4.13) (Yang y Oberwinkler, en lugar del anillo. Cuando hay velos protegiendo
1999). Cuando el basidioma crece y se desarrolla el las estructuras jóvenes de los basidiomas se habla
estípite, el velo universal se rompe. Restos del velo de un desarrollo hemiangiocárpico. Las estructuras
universal en la base del estípite se llaman volva, esporógenas primero están protegidas, después están
los fragmentos del velo universal encima del píleo expuestas. Otras especies de Agaricales no presentan
corresponden a escamas. También las lamelas pueden ningún velo por lo que son gimnocárpicas. Los
estar protegidas por una capa de hifas mientras basidiomas angiocárpicos están envueltos por capas
están jóvenes. Este velo parcial o velo interno protectoras (peridios) de manera permanente. Se
finalmente se separa de las lamelas y se observa trata por ejemplo de hongos “Gasteromycetes” (ver
Capítulo 4.2.8).
El interior de las lamelas consta de una trama
formada por hifas que pueden ser divergentes,
paralelas o convergentes cuando se observan desde
arriba (del lado del píleo) hacia el filo de las lamelas en
un corte transversal de la lamela con un microscopio
de luz. Ambas caras de una lamela están cubiertas por
himenios formados por un gran número de basidios.
Entre los basidios pueden crecer cistidios que son
células estériles (Fig. 4.14). Cuando se encuentran
en la parte plana de la lamela son pleurocistidios,
cuando se localizan en el filo de la lamela se trata de
queilocistidios. Otros cistidios se encuentran en el
píleo (pileocistidios) o en el estípite (caulocistidios).
La presencia, posición y estructura celular de los
cistidios ayudan a distinguir géneros y especies. La
función de estas células puede ser de protección de los
FIGURA 4.12. Diferentes formas de unión de las lamelas himenios y otras estructuras contra agua salpicada o
al estípite de un basidioma agaricoide, vistas en cortes la separación de lamelas densas. En muchos casos, sin
longitudinales. embargo, se ignora la función de los cistidios.
En los extremos de los esterigmas de un basidio de color marrón oscuro o negro parecido a tinta. Estas
generalmente se forman cuatro, a veces dos o más basidiosporas son dispersadas con el agua de lluvia.
de cuatro basidiosporas. Las basidiosporas tienen La superficie de los píleos se forma por hifas poco
diferentes formas, son hialinas o coloreadas y lisas u diferenciadas o está cubierta por una pileipellis, una
ornamentadas en la superficie de sus paredes. Cada capa similar a una piel formada por células especiales.
espora tiene un apéndice hilar, en el cual se localiza En especies de Marasmius, por ejemplo, la pileipellis
la gota de Buller para liberar la basidiospora con un cuenta con células escoba que tienen numerosos
impulso. En la mayoría de las especies de Agaricales, dientes dirigidos hacia arriba. La pileipellis también
las basidiosporas son dispersadas por el viento. En el puede ser gelatinosa, por lo que retiene agua y atrasa
caso de las especies del hongo de tinta (Coprinus spp. y la desecación del basidioma.
especies de géneros afines), sin embargo, los basidiomas Los basidiomas descritos arriba son típicos para
maduros se desintegran por lo que resulta un líquido especies de “Agaricales” en el sentido antiguo y
FIGURA 4.14. Diferentes aspectos de la anatomía de los basidiomas de Agaricales. A, Un corte transversal de lamelas cubiertas
por himenios con pleurocistidios y queilocistidios de Marasmius sp. B, Una parte del himenio de Psathyrella sp. Escala = aprox.
50 μm. C, Pleurocistidios en el himenio de Pluteus sp. Escala = aprox. 50 μm. D, Queilocistidios en el filo de una lamela de
Psathyrella sp. Escala = aprox. 50 μm. E–F, Células del velo universal en la superficie del píleo de Mycena sp., sección Sacchariferae,
que no se pueden mojar con agua. E, Vistas con ME. Escala = 1 mm. F, Vistas con MEB. Escala = 30 μm.
46 Capítulo 4
FIGURA 4.15. Especies de Agaricales con basidiomas no agaricoides. A–G, Poliporoides. A–B, Favolaschia aurantiaca.
A, Basidiomas sobre un tallo de Chusquea sp. B, Basidiomas vistos desde abajo. Note la superficie granular debido a la presencia
de acantocistidios. Escala = 5 mm. C, Filoboletus sp. D, Marasmius cladophyllus. E–F, Fistulina guzmanii. E, Un basidioma
suave. F, Los tubos en un corte longitudinal con una superficie interior cubierta por himenio. Escala = 1 mm. G, Tubos de
Pseudofistulina radicata, vista superficial. Escala = 1 mm. H, Caripia montagnei con la superficie lateral cubierta por un himenio
casi liso. I, Basidiomas cifeloides de Calyptella sp. Escala = 2 mm. J, Basidiomas estereoides estipitados de Cotylidia aurantiaca.
K–M, Basidiomas clavarioides. K, Clavulinopsis aurantiocinnabarina. L, Macrotyphula sp. M, Pterula sp.
47
Basidiomycota
también pertenecen al grupo sistemático de los las basidiosporas, mayormente con un núcleo
Agaricales. Dentro de este grupo sistemático, sin haploide cada una. Las basidiosporas se expulsan
embargo, además se incluyen hongos con basidiomas desde los basidios hacia el espacio entre las lamelas,
poliporoides, cifeloides, clavarioides, estereoides, caen hacia abajo y cualquier brisa debajo del píleo
gasteroides y otros (Fig. 4.15). Los hongos cifeloides las lleva. Las basidiosporas germinan con hifas
desarrollan un himenio mayormente liso en la monocarióticas que en algún momento se fusionan
superficie interior de una copa dirigida hacia por somatogamia con células compatibles para iniciar
abajo. Pertenecen a diferentes grupos dentro de los el estado dicariótico. Después de un período de
Agaricales, ya que aparentemente los basidiomas tiempo más o menos prolongado, las hifas dicarióticas
cifeloides han evolucionado varias veces de manera pueden volver a formar basidiomas.
independiente (Bodensteiner et al., 2004). Aspectos bioquímicos: Los basidiomas de las
Algunas especies de Agaricales tienen hifas que se especies de Agaricales contienen diferentes
rompen a nivel de sus septos formando artroconidios. compuestos químicos que pueden ser específicos para
Formas asexuales de especies de Coprinaceae son especies o géneros. Estos compuestos producen los
especies de “Hyphomycetes” o micelios estériles diferentes colores u olores del basidioma, también
descritos como especies de Ozonium, que cubren pueden ser venenosos o alucinógenos. En varios casos
material orgánico muerto antes de desarrollar se demostró que estas sustancias sirven al hongo para
basidiomas. protegerse contra depredadores. Amanita muscaria,
Ciclo de vida (Fig. 4.16): Bajo ciertas condiciones Amanita phalloides, Pleurotus ostreatus y Strobilurus
ambientales y en ciertos estados de desarrollo, tenacellus, por ejemplo, matan a los insectos que los
las hifas dicarióticas en el sustrato crecen hacia lesionan por las sustancias tóxicas para insectos que
la superficie y forman basidiomas. A nivel de los sus basidiomas contienen. En sus hifas vegetativas
himenios jóvenes, dentro de las células madres de Pleurotus spp. además producen gotas de aceite que
basidios, se fusionan los núcleos, en seguida los contienen sustancias nematicidas. Los nematodos
núcleos diploides se dividen por meiosis y se forman se mueren en seguida y son digeridos por hifas del
●● Los basidiomas de muchas especies de Agaricales agresivos de plantas cultivadas (Cuadro 4).
son comestibles, algunos son exquisitos. Sobre ●● Hormographiella verticillata, el estado asexual
todo en países con larga tradición micófila se de una especie de Coprinellus ha sido aislada
recolectan en el campo, se cultivan y se venden de una lesión en piel humana, siendo un hongo
con precios a veces muy elevados. Uno de los patógeno oportunista (Cáceres et al., 2006)
hongos comestibles más caro del mundo es (Cuadro 15).
Tricholoma matsutake muy apreciado en Japón, ●● Con la ayuda de hongos Agaricales, hormigas
CUADRO 4. FIGURA 1. Enfermedades en plantas cultivadas causadas por especies de Agaricales. A–B, La
enfermedad ojo de gallo causada por Mycena citricolor en hojas de café. A, Una hoja con ojo de gallo. B, La forma
asexual con estípites y gemas de las cuales salen hifas, vista con ME. C–D, Moniliophthora perniciosa en cacao. C, Una
escoba de bruja seca. D, Un fruto que se secó debido a la presencia del hongo patógeno. E, Moniliophthora roreri en
un fruto podrido de cacao.
Cuadro 4 Bibliografía
Referencias para Agaricales Patógenos
de Plantas Cultivadas
Aime, M. C. y Phillips-Mora, W. 2005. The causal agents of
witches’ broom and frosty pod rot of cacao (chocolate,
Theobroma cacao) form a new lineage of Marasmiaceae.
Mycologia 97:1012-1022.
Evans, H. C. 1986. A reassessment of Moniliophthora (Monilia)
pod rot of cocoa. Cocoa Growers’ Bull. 37:34-43.
Ecología: Las especies de Russula, Lactarius y de Russulales. Al ser heridas algunas especies de Stereum
algunos otros géneros forman ectomicorrizas con secretan un líquido de color rojo que sale de hifas
las raíces de ciertos árboles (Cuadro 5). Especies de laticíferas. Éstas, al igual que las hifas lacticíferas de
otros géneros de Russulales son parásitas de árboles Lactarius spp., se consideran homólogas a las hifas del
o saprótrofas. sistema gleocistidial.
lamelas (agaricoides) y las especies de Stereum hongos comestibles de alta calidad, e.g., Lactarius
forman consolas delgadas con himenios lisos indigo, una especie muy llamativa debido a su
(estereoides). Peniophora spp. cubren madera muerta color extravagante, distribuida desde tierras altas
con basidiomas planos (corticioides), más o menos del trópico americano hasta América del norte y
gruesos, duros y de diferentes colores. Los Russulales el este de Asia.
además comprenden algunos hongos clavarioides, ●● Los basidiomas de Hericium erinaceus
FIGURA 4.17. Algunas especies de Russulales. A, Un basidioma de Russula densissima se tiñe de negro al envejecerse. B, Russula
luteotacta cerca de un árbol de Quercus sp. C, Russula sp. con un estípite que se desmenuzó como azúcar. D, Esferocistes del
estípite de Russula sp. (ML). Escala = 10 μm. E, Una basidiospora de Russula sp. ornamentada y con una mancha suprahilar (MEB).
Escala = 5 μm. F, Lactarius indigo con leche azul. G, Hericium sp. con un himenóforo hidnoide. H, Peniophora sp. cubriendo madera
muerta. I, Stereum ostrea.
53
Basidiomycota
Cuadro 5 Ectomicorrizas
Según el conocimiento general, las plantas de Ericaceae (Cuadro 14) y micorrizas arbusculares
absorben agua y minerales del suelo por sus raíces. (Cuadro 18).
Sin embargo, eso no es completamente cierto para la
mayoría de las plantas, porque hoy sabemos que las Plantas: Se detectaron ectomicorrizas en
plantas reciben ayuda de hongos responsables de la aproximadamente 8,000 especies de árboles
absorción de agua y minerales. Como recompensa la pertenecientes mayormente a las Betulaceae,
planta le ofrece al hongo azúcares para su nutrición. Dipterocarpaceae, Fagaceae, Juglandaceae, Myrtaceae
Para facilitar el intercambio de nutrientes, el hongo (Eucalyptus), Pinaceae y Salicaceae. Estos árboles
está en contacto celular estrecho con las raíces finas a menudo forman bosques con una sola especie
de las plantas formando micorrizas (gr. mykes = dominante de árbol, sobre todo en regiones con clima
hongo; gr. riza = raíz). Las hifas del hongo son mucho templado o subtropical. En climas tropicales, las
más finas que los pelos radicales por lo que pueden ectomicorrizas se encuentran también en especies de
explorar los poros finos del suelo para absorber agua varios géneros de Fabaceae (e.g., Acacia, Calliandra,
y minerales, sobre todo compuestos con nitrógeno Dicymbe), Myrtaceae (e.g., Melaleuca), Nyctaginaceae
y fosfato. Las exoenzimas contribuyen a liberar (Guapira, Neea, Pisonia), Phyllanthaceae (Uapaca) y
compuestos orgánicos y por medio de intercambio de Polygonaceae (Coccoloba) (Wang y Qiu, 2006). Nuestro
iones se liberan minerales de materiales recalcitrantes. conocimiento sobre la incidencia y el papel ecológico
La cantidad de azúcares absorbidos por el hongo de las ectomicorrizas en bosques tropicales, sin
corresponde a aproximadamente 10–20% de los embargo, está incompleto todavía.
azúcares que la planta produce por fotosíntesis (Smith Una planta se puede asociar con diferentes
y Read, 2008). hongos en diferentes áreas de sus raíces. Las especies
Se distinguen diferentes tipos de micorrizas de las de hongos cambian durante el desarrollo de una
cuales aquí se presentan ectomicorrizas y micorrizas planta, y la selección de hongos depende de las
arbutoides. En otras partes del presente libro, se propiedades del suelo y otros factores ambientales.
presentan micorrizas de orquídeas (Cuadro 8), Es interesante notar que los hongos involucrados
micorrizas monotropoides (Cuadro 9), micorrizas en estas ectomicorrizas pertenecen a los mismos
CUADRO 5. FIGURA 1. A–E, Diferentes aspectos de ectomicorrizas. A–B, Basidiomas de Cortinarius sp. con
micelio visible y ectomicorrizas de Quercus sp. A, Vistos en el campo, con suelo apartado debajo de los basidiomas.
B, Ectomicorrizas e hifas, vistas con ME. C–E, Ectomicorrizas lisas de Quercus sp., probablemente con una especie
de Russula. C, Ectomicorrizas, vistas con ME. D, Corte transversal de una raíz ectomicorrizada con un manto de
hifas marrones (ML). Escala = 100 μm. E, Similar a D, pero un corte más fino visto con mayor aumento. Arriba se ve
el manto de hifas marrones y hacia abajo algunas células corticales de la raíz rodeadas por la red de Hartig (ML).
Escala = 50 μm. F, Leccinum monticola (Boletales) probablemente formando micorrizas arbutoides con Comarostaphylis
arbutoides a aproximadamente 3,500 m s.n.m. en el subpáramo de Panamá. F, Un basidioma cerca de un arbusto de
Comarostaphylis arbutoides. G, El mismo basidioma de Leccinum monticola.
CUADRO 5. FIGURA 2. Esquema de un árbol ectomicorrízico y dos especies de hongos ectomicorrízicos, uno con
un basidioma boletoide epigeo en la superficie del suelo y el otro con un cuerpo fructífero hipogeo que una guatusa
está excavando.
cilindro central de la raíz, donde la planta transporta crecen con más vigor, son más resistentes contra
agua y minerales en el xilema hacia arriba y agua con enfermedades y sobreviven en condiciones
azúcares en el floema hacia abajo, para alimentar sus ambientales difíciles. Las micorrizas también son
raíces y al hongo. La forma, color y estructura celular importantes en los ecosistemas, ya que influyen
son boletoides saliendo del suelo, gasteroides Morfología: Los basidiomas de las especies de Boletus
(e.g., Calostoma cinnabarinum, ver Fig. 4.29F–G) y géneros afines se caracterizan por ser carnosos y por
o se encuentran dentro del suelo como hongos tener un estípite grueso, un píleo mayormente marrón
gasteroides hipogeos (e.g., Alpova sp., ver Fig. 4.29E; y una capa de poros debajo del píleo (Fig. 4.18). La
y Rhizopogon sp.). Otras especies de Boletales capa de poros fácilmente se separa del resto del píleo,
causan podredumbre parda en madera y forman sus lo que no es posible en especies poliporoides de
basidiomas sobre este sustrato. Polyporales o Agaricales. Las especies de los diferentes
58 Capítulo 4
FIGURA 4.18. Especies de Boletales. A–C, Boletellus ananas. A, Basidioma visto desde arriba. B, La capa de poros se tiñe de azul
al contacto. C, Una basidiospora, vista con MEB. Escala = 5 μm. D, Leccinum sp. con un estípite cubierto por escamas. E, Un corte
longitudinal de un basidioma joven de cf. Phlebopus sp. F, Un basidioma muy grande de Phlebopus portentosus en Botsuana, África.
G, Phylloporus sp. H, Strobilomyces strobilaceus. I, Suillus luteus. J, Rubinoboletus ballouii con un himenóforo casi blanco.
59
Basidiomycota
géneros de Boletales presentan diferentes colores a acumulan elementos radioactivos (cesio 137)
nivel del himenóforo y del estípite. A veces los colores presentes en el medio ambiente debido a la
cambian cuando se toca o se corta el basidioma. El catástrofe nuclear de Chernóbil en el año 1986
estípite puede ser liso o estar cubierto por escamas en la antigua Unión Soviética, ahora Ucrania.
u otras estructuras; el himenóforo es libre, adnado Varias especies de Xerocomus contienen un
o decurrente, e.g., en Gyrodon spp. El píleo está pigmento característico en su píleo, compuesto
cubierto por un mucílago en el caso de Suillus spp. por moléculas aromáticas y un ión de potasio o
La superficie interior de los poros está cubierta por cesio. Por eso, el hongo acumula cesio a través
el himenio formado por basidios con basidiosporas de sus hifas en el suelo.
generalmente de forma alargada, de color marrón y en ●● Los pigmentos se pueden utilizar para teñir
algunas especies cubiertas por verrugas, rayas u otras tela.
ornamentaciones. Las especies de Afroboletus, por
Negativa:
ejemplo, tienen basidiosporas aladas, mientras que las
●● Algunas especies de Boletales son
basidiosporas de las especies de Strobilomyces están
venenosas.
cubiertas por verrugas o retículos.
●● Serpula lacrymans es la causa de una
Otros hongos que también pertenecen al grupo
podredumbre parda muy destructiva de madera
sistemático de los Boletales tienen basidiomas
de construcción en casas o barcos, cuando la
agaricoides (Paxillus spp., Phylloporus spp.),
madera está húmeda. Causa pérdidas económicas
poliporoides (Serpula spp.), gasteroides (ver
significativas, sobre todo en edificios de
“Gasteromycetes”) o subterráneos (Alpova spp.,
patrimonio histórico.
Rhizopogon spp.). En el caso de Phylloporus spp. se
observa un himenóforo con lamelas o una forma
intermedia entre poros y lamelas por la presencia de
anastomosis entre las lamelas. Los lazos estrechos 4.2.5. Polyporales, Hongos Consola
de parentesco de estos hongos se reflejan por la y Orejas de Palo
presencia de pigmentos químicamente similares en los
G 220 E 1,800
basidiomas que causan colores sobre todo amarillos
y marrones. Etimología: En el envés de un basidioma de Polyporus
sp. se encuentran muchos (= gr. poly) poros (lat.
Aspectos bioquímicos: Los pigmentos típicos
porus = poro).
de especies de Boletales son derivados de
ácidos pulvínicos, compuestos que resultan de Sistemática: Los Polyporales, a veces también
transformaciones del ácido siquímico. Predomina el llamados Poriales, comprenden la mayor parte de los
ácido variegado que causa una coloración amarilla, hongos con basidiomas duros, con forma mayormente
e.g., en Suillus spp. Algunos de estos compuestos de consola con poros en el envés. Sin embargo, no
cambian de color cuando están en contacto con todos los hongos con basidiomas poliporoides son
aire debido a enzimas específicas producidas en el miembros de los Polyporales. Hongos poliporoides
basidioma y activadas por una herida. Los pigmentos también pueden pertenecer a los Hymenochaetales,
que resultan de la reacción tienen propiedades Agaricales, Russulales, Boletales u otros grupos
antibióticas, pero no son tóxicos para el ser humano sistemáticos. Con base en estructuras microscópicas
y se destruyen completamente al momento de y datos de secuencias de ADN, algunos hongos no
cocinarlos. poliporoides se incluyen en los Polyporales, e.g.,
las especies de Lentinus que tienen basidiomas
Importancia para el Hombre agaricoides.
Positiva: Distribución geográfica: Las especies de Polyporales
●● Algunas especies de Boletales son hongos se encuentran en todo el mundo, en todas partes
comestibles muy apreciados, e.g., Boletus edulis. donde hay madera. Géneros con una distribución
En ciertas áreas de Europa, el consumo de pantropical son Amauroderma, Earliella, Flaviporus,
Boletus badius (sin. Xerocomus badius) no se Hexagonia y Nigroporus, entre otros. Amauroderma
recomienda, ya que los basidiomas de esta especie rude, Datronia caperata, Earliella scabrosa, Favolus
60 Capítulo 4
CUADRO 6. FIGURA 1. Madera con podredumbre. A, Podredumbre blanca. B, Podredumbre parda. C–D, Un
pedazo de madera penetrada por hifas bioluminiscentes. C, Foto tomada con flash. D, Foto tomada en la noche con
un tiempo prolongado de exposición.
vivas sin síntomas de podredumbre. Otras atacan orientado hacia abajo, protegido contra la lluvia por el
células vivas del cámbium, por lo que se trata de píleo. Cuando un árbol con consolas de Polyporales
parásitos destructivos. se cae o si la posición de un tronco en el suelo cambia,
Los basidiomas de Polyporales se observan a el hongo reorienta su basidioma. Lo logra gracias a
lo largo de todo el año. La producción de esporas, su capacidad de formar una consola nueva a partir
sin embargo, está limitada a ciertos períodos de de la vieja con la nueva orientación, mientras que un
crecimiento por lo que con frecuencia se encuentran estípite suave de un hongo agaricoide se puede plegar
basidiomas sin esporas. Un solo basidioma puede para ajustar la posición del píleo.
perdurar durante varios meses hasta varios años. La capa de poros no se desprende fácilmente del
En el último caso, el hongo puede formar capas resto del píleo—a diferencia de la capa de poros de los
adicionales de poros hacia abajo para reiniciar Boletales. Según las diferentes especies, los orificios
repetidas veces la producción de esporas, que puede de los poros presentan diferentes colores, tamaños
alcanzar cien miles de millones de esporas en un y formas, siendo circulares, hexagonales, con forma
basidioma durante un año (Buller, 1909; Elbert et de laberinto y otras (Figs. 4.20, 4.21). Generalmente,
al., 2007). En zonas templadas, una capa de poros todos los poros tienen sus orificios en un solo plano,
generalmente corresponde a una fase de desarrollo en pero en el caso de Irpex spp., los poros son más o
un año. Como en el trópico los cambios estacionales menos largos, hay dientes aplanados y una superficie
son diferentes, probablemente se pueden formar de orificios muy irregular. Himenóforos con una
varias capas nuevas durante un año. estructura similar son irpicoides.
Pelos en la superficie de los píleos de algunas La superficie del píleo es lisa o peluda, de diferentes
especies, por ejemplo, de Lentinus y Trichaptum, colores y puede presentar zonas de crecimiento.
son hidrófilos y absorben agua como una esponja. Además de los hongos con basidiomas
Esta agua probablemente se utiliza para el desarrollo poliporoides típicos para el orden, hay especies
de basidios y basidiosporas en el himenio debajo clasificadas en Polyporales que poseen lamelas en
del píleo. Cuando los basidiomas de las diferentes basidiomas con forma de consola con o sin estípite
especies de Polyporales se secan, paran sus procesos (Fig. 4.22). En especies de Lentinus, las lamelas son
de crecimiento y esporulación, pero el hongo no sufre radiales y el píleo está expuesto por un estípite, por
ningún daño, ya que con las próximas lluvias reasume lo que el basidioma es agaricoide. ¡En el caso de
sus funciones. Se trata de hongos poiquilohídricos, Lamelloporus americanus, el basidioma con forma
adaptados a cambios drásticos de humedad y sequía de consola tiene lamelas concéntricas! Otros hongos
típicos de zonas tropicales. clasificados en Polyporales tienen la parte apical del
basidioma con la forma de un abanico o embudo
Morfología: Los basidiomas duros de las especies sostenido por un estípite y el himenio es liso como en
de Polyporales generalmente tienen la forma de una Stereum spp. que pertenecen a los Russulales. Estos
consola adherida lateralmente a la madera (Fig. 4.19). hongos estereoides estipitados, como Podoscypha
La consola puede ser simple o de varios pisos. Las spp., se encuentran frecuentemente en madera
consolas generalmente tienen una capa de poros en el en descomposición en áreas tropicales. También
envés, en basidiomas viejos pueden ser varias capas hay algunas especies con basidiomas corticioides
de poros. Otras especies cuentan con un estípite clasificadas en Polyporales.
que se encuentra en una posición lateral o central y La textura dura y persistente de la carne,
sostiene un píleo con poros en el envés. Otras forman científicamente llamada contexto, de los basidiomas
costras cubriendo el sustrato las que corresponden a de la mayoría de los Polyporales se debe a la
basidiomas resupinados. presencia de hifas esqueléticas e hifas conectivas
El crecimiento de los basidiomas con forma de (hifas de ligazón) que son hifas muertas con paredes
consola es indefinido. Por eso, ciertas heridas en gruesas (Fig. 4.23). Las hifas esqueléticas son poco
estructuras jóvenes pueden ser reparadas y las hifas ramificadas y relativamente rectas, mientras que las
que forman el basidioma pueden crecer alrededor de hifas conectivas son ramificadas y de orientación
obstáculos, como ramitas o hierbas. Para la liberación variada.
de las basidiosporas con el impulso por la gota de Entre estas hifas muertas crecen hifas más finas y
Buller, es muy importante que el himenóforo esté vivas llamadas hifas generativas, que son capaces de
63
Basidiomycota
FIGURA 4.19. Algunas especies de Polyporales. A, Un basidioma de Amauroderma sp. B, Un basidioma de Amauroderma sprucei.
C, Ganoderma applanatum. Después de una primera fase de crecimiento, el tronco de madera muerta se dobló y el basidioma
creció de nuevo reajustando su orientación de crecimiento. D, Earliella scabrosa. E, Megasporoporia cavernulosa. F, Basidiomas
suaves de Laetiporus sp. G, Favolus tenuiculus. H, Pycnoporus sanguineus. I, Trichaptum perrottetii.
64 Capítulo 4
FIGURA 4.20. Diferentes tipos de poros de Polyporales. A–B, Ganoderma applanatum. Escalas = 2 mm. A, Corte longitudinal.
B, Vista superficial. C, Hexagonia tenuis. Escala = 2 mm. D, Un himenóforo irpicoide de Irpex sp. Escala = 2 mm. E, Lenzites elegans.
Escala = 4 cm. F, Phaeolus sp. Escala = 2 mm. G, Polyporus tricholoma. Escala = 2 mm. H, Pycnoporus sanguineus. Escala = 2 mm.
I, Rigidoporus lineatus. Escala = 2 mm.
65
Basidiomycota
es dimítico. Si los tres tipos de hifas están presentes, hydnoides, Pycnoporus sanguineus y Trametes
se habla de un sistema de hifas trimítico, que es el versicolor, entre otros, que sirven contra
sistema hifal más duro de cortar. Estos sistemas de inflamaciones, granos, verrugas, tiñas y diarreas
hifas se encuentran tanto en basidiomas poliporoides en la medicina popular.
de Polyporales como en algunos basidiomas ●● “Ötzi”, un hombre del neolítico que vivía hace
capa interna de color marrón claro y una capa externa no son comestibles debido a la consistencia
hialina. Las verrugas en la superficie de la capa dura resultado de las hifas esqueléticas.
interna están cubiertas por material hialino de la capa Los basidiomas de algunas especies, como
externa. Favolus tenuiculus, sin embargo, son suaves
Micelios de especies de Polyporales pueden formar y comestibles. Los basidiomas de Laetiporus
taloconidios o clamidosporas. sulphureus se pueden comer mientras están
Aspectos bioquímicos: Los hongos, y entre ellos jóvenes, pero se han detectado sustancias
sobre todo las especies de Polyporales, son los mutagénicas en esta especie, por lo que no se
únicos organismos capaces de degradar la lignina, recomienda su consumo. Basidiomas jóvenes
que es un compuesto químico policíclico que une y de algunas especies de Polyporus, sin embargo,
protege las fibras de celulosa como un pegamento son comestibles.
66 Capítulo 4
FIGURA 4.22. Algunas especies de Polyporales no poliporoides. A, Cymatoderma dendriticum. B, Hydnopolyporus sp.
C, Lamelloporus americanus con lamelas concéntricas en el envés del basidioma. D–E, Basidiomas poiquilohídricos de Lentinus
crinitus. D, Secos. E, Los mismos basidiomas húmedos. F, Lentinus strigellus. G, Lentinus velutinus. H–I, Basidiomas estereoides
estipitados de Podoscypha spp. H, Podoscypha fulvonitens. I, Podoscypha petalodes.
67
Basidiomycota
Cuadro 7 La Etnomicología
En los estudios etnomicológicos se tematizan las Desde la época prehistórica los hongos comestibles
relaciones del hombre con los hongos en el contexto forman parte de la dieta del hombre recolector. El
de diferentes culturas (Dugan, 2011). Nos interesan hombre prehistórico se daba cuenta de las propiedades
los conocimientos de personas de diferentes grupos medicinales de algunos hongos y probablemente de
étnicos, indígenas y no indígenas, sobre los hongos la posibilidad de utilizarlos como tintes para teñir
y como utilizan hongos comestibles, venenosos, fibras. En excavaciones arqueológicas hay evidencias
afrodisíacos, alucinógenos y medicinales en el pasado de hongos, pero no son frecuentes ya que los cuerpos
y el presente (Cuadro 7. Fig. 1). Los hongos también fructíferos de hongos se descomponen rápidamente
se mencionan en mitos, ritos, cuentos y creencias. si no rigen condiciones ambientales especiales para
La Amanita muscaria, por ejemplo, se considera un su conservación.
organismo que trae la buena suerte en muchas culturas En América, los hongos comestibles y alucinógenos
europeas. Los cuerpos fructíferos de hongos que formaron parte de las culturas precolombinas. En
salen rápidamente de manera misteriosa del suelo en la cultura azteca los hongos alucinógenos se llaman
las profundidades oscuras del bosque a menudo se “teonanácatl”, lo que significa “carne de los dioses”
perciben como fenómenos amenazantes, de brujería, en náhuatl (Ainsworth, 1976). En la cultura maya
sobre todo si forman círculos perfectos llamados precolombina (tal vez de 100 años antes de Cristo
círculos de hada o de brujas. hasta la mitad del primer siglo después) se tallaron
CUADRO 7. FIGURA 1. Diferentes aspectos etnomicológicos. A, Agallas de Ustilago maydis en maíz se venden
enlatadas en México, conocidas como “Cuitlacoche”. B, Oferta de hongos comestibles, Agaricus bisporus, Pleurotus
eryngii, Pleurotus ostreatus y Lentinula edodes, en un supermercado. C, Lentinula edodes recolectado en China.
D–E, Hongos medicinales en China. D, Ophiocordyceps sinensis en gusanos de una mariposa (Lepidoptera).
E, Ganoderma lingzhi. F–G, Lentinula cf. aciculospora, un hongo comestible de los Saraguro en Ecuador.
F, En el campo. La flecha indica un basidioma. G, ¡Preparado con arroz—delicioso!
géneros más frecuentemente citados son Phellinus hongos medicinales tradicionales vendidos en
(E 180) e Inonotus (E 80). Datos filogenéticos China como medicamentos y nutracéuticos.
moleculares, sin embargo, nos indican que estos
Negativa:
géneros son polifiléticos (Larsson et al., 2006). Eso
Algunas especies de Phellinus son parásitos
●●
significa que no todas las especies clasificadas en
de árboles cultivados. Phellinus noxius causa
estos géneros están estrechamente relacionadas
una podredumbre parda en árboles frutales y
entre ellas.
ornamentales en zonas tropicales y subtropicales.
Distribución geográfica: Las especies de Phellinus En palmas de coco, por ejemplo, causa la
se encuentran por todo el mundo, mientras que enfermedad de la costra café de raíces.
71
Basidiomycota
FIGURA 4.24. Basidiomas de especies de Hymenochaetales. A, Hymenochaete villosa. B, Inonotus tabacinus. A mano izquierda
se ve el envés del basidioma. C–E, Phellinus crocatus. C, Visto desde arriba. D, Visto desde abajo. E, Los poros, vistos con
ME. Escala = 1 mm. F, Corte transversal de un poro con setas de Phellinus sp. (ML). Escala = aprox. 50 μm. G, Phellinus gilvus.
H–I, Pseudochaete tabacina. H, Visto desde arriba. I, Visto desde abajo.
72 Capítulo 4
FIGURA 4.25. A–D, Cantharellales. A, Cantharellus sp. B, Craterellus boyacensis. C, Hydnum sp. D, Gloeomucro cf. luteodiscus.
Escala = 10 mm. E, Ceratobasidiales: Ceratobasidium sp. F, Corticiales: Un árbol de mango presentado el mal de hilachas causado
por Corticium koleroga. G–I, Gomphales. G, Ramaria reticulata con un subículo cubriendo la rama. H, Ramaria cyanocephala.
I, Ramaria sp. J, Thelephorales: Phellodon sp. con un himenóforo hidnoide.
74 Capítulo 4
Otras especies de los órdenes anteriormente a los Basidiomycota. Cada célula de la hifa contiene
mencionados crecen de manera asexual con hifas dos o numerosos núcleos. Estas formas asexuales
ramificadas con forma de “T” (Fig. 4.27B–F). La tradicionalmente se agrupan en el género asexual
hifa está más o menos constricta en la base de cada Rhizoctonia, sin embargo, se trata de formas
hifa lateral, característica de hongos pertenecientes asexuales de diferentes grupos sistemáticos, como
Athelia (Atheliales, G 22 E 110), Thanatephorus y
Ceratobasidium (ambos Ceratobasidiales), Sebacina
(Sebacinales) y Tulasnella (Tulasnellales).
Las especies de Rhizoctonia s.s. (Ceratobasidiales)
viven como saprótrofos en los suelos, como
parásitos de plantas clasificadas en más de
150 familias o en simbiosis mutualista con orquídeas
(Cuadro 8), musgos o hepáticas. Como no hay muchas
características morfológicas para distinguir diferentes
especies, se definen grupos anastomósicos. Es un
concepto de especie basado en la capacidad de las
cepas de establecer anastomosis (puentes celulares)
con hifas de cepas del mismo grupo de anastomosis,
y la ausencia de anastomosis entre hifas de cepas
de diferentes grupos de anastomosis. Rhizoctonia
solani (sex. Thanatephorus cucumeris) causa pérdidas
económicas al dañar muchas plantas cultivadas
por caída de plántulas, mal de almácigo, pudrición
de raíces o frutos, lesiones en la madera o necrosis
de hojas.
En el género Sclerotium se clasifican hongos que
crecen con hifas formando esclerocios, cuerpos de
hifas compactadas que sirven al hongo para sobrevivir
durante períodos de condiciones ambientales
desfavorables (Fig. 4.27G–I). En el caso de Sclerotium
se presenta una situación taxonómicamente similar
a la de Rhizoctonia. Datos moleculares demuestran
que formas asexuales tradicionalmente clasificadas
en Sclerotium pertenecen a especies de géneros
FIGURA 4.26. Hifa con conidios de Allescheriella crocea. sexuales de Basidiomycota, como Athelia (Atheliales)
Las líneas discontinuas indican el área donde las células o Ceratobasidium (Cantharellales), o de Ascomycota,
intermedias se rompen para liberar los conidios. como Sclerotinia (Helotiales). Sclerotium rolfsii es
FIGURA 4.27. Diferentes aspectos de formas asexuales de Basidiomycota. A, Allescheriella crocea en madera muerta. ➤
B, Rhizoctonia sp. con esclerocios en hojas de maíz marchitas debido a la infección. C–F, Rhizoctonia cf. solani (sex. cf.
Thanatephorus cucumeris) en un arbusto de frijol de palo (Cajanus cajan). C, Rama con hojas marchitas por la infección. D, Debido
a las hifas, algunos órganos de la planta están unidas como por pegamento. E, Tallo con esclerocios. F, Hifas con una ramificación
con forma de “T”. Se ven los doliporos en los septos (tinción con floxina). G–I, Sclerotium rolfsii (sex. Athelia rolfsii). G, El hongo
acaba de matar una planta de Pseudelephantopus spicatus. H, Sclerotium rolfsii se desarrolla en el compost y ataca una planta viva
que crece al lado. I, Esclerocios de Sclerotium rolfsii observados con ME. Escala = 2 mm.
75
Basidiomycota
76 Capítulo 4
CUADRO 8. FIGURA 1. Aspectos de orquídeas y sus hongos. A, La base de Oeceoclades maculata con un
protocormio (flecha) colonizado por hongos micorrízicos (no se ven) y raíces blancas. B, Corte transversal de una raíz
de una orquídea epífita (Stelis sp.) con células corticales conteniendo pelotones de hifas (teñidos con azul de algodón),
vistos con ML. C, Pelotones de hifas colapsadas dentro de células corticales de una raíz de Scaphyglottis bidentata
(MEB). Escala = 50 μm.
la forma asexual de Athelia rolfsii y causa lesiones a agaricoides en los cuales las lamelas con basidios y
nivel de tallos y hojas en muchas plantas incluyendo basidiosporas quedan encerradas por los píleos y se
arroz (Oryza sativa), banano, caña de azúcar, especies transforman en una masa de basidiosporas, hasta que
de Fabaceae, papa (Solanum tuberosum) y el tomate el basidioma se abre. Este tipo de basidioma se llama
(Solanum lycopersicum) sobre todo en zonas de secotioide y ha implicado pocos cambios genéticos.
clima caliente en todo el mundo. Las enfermedades Battarrea phalloides y Podaxis pistillaris son ejemplos
causadas por Sclerotium rolfsii se llaman por ejemplo de hongos secotioides que generalmente se encuentran
mal de esclerocio, pudrición de raíz, corona y tallo o en áreas secas. Se parecen a basidiomas de Coprinus,
pudrición sureña. al cual están estrechamente relacionados. El píleo,
En el pasado, era muy difícil relacionar los hongos sin embargo, queda cerrado en una forma similar a
clasificados en Rhizoctonia y Sclerotium con formas un peridio alrededor de las estructuras esporógenas
sexuales. Hoy, gracias a datos moleculares, se conocen y una columela que corresponde a la prolongación de
sus lazos de parentesco y mayormente los nombres un estípite rígido. Cuando las esporas están maduras,
de las formas sexuales correspondientes. Seguimos el peridio se rompe y expone las esporas.
utilizando los nombres Rhizoctonia y Sclerotium Los “Gasteromycetes” incluyen diferentes familias
como géneros de forma, sin atribuirles significado o grupos de géneros con especies con cuerpos
sistemático exacto. fructíferos gasteroides que pertenecen a diferentes
órdenes definidos por características morfológicas y
datos moleculares.
4.2.8. Los Hongos Gasteroides
E aprox. 1,200 ●● Especies de Lycoperdon y géneros afines
(anteriormente Lycoperdaceae o Lycoperdales,
Etimología: Mientras que la mayoría de las especies
E aprox. 150), especies de Nidularia y géneros
de los Agaricomycotina forman basidiosporas en la
afines (anteriormente Nidulariaceae o
superficie de sus basidiomas, los hongos gasteroides
Nidulariales, E 62) y los géneros secotioides
o “Gasteromycetes” (gr. gaster = vientre) las forman
arriba mencionados (Battarrea, Podaxis)
dentro de fructificaciones cerradas.
pertenecen a los Agaricaceae (Agaricales).
Sistemática: Los “Gasteromycetes” son un ●● Los Sclerodermataceae (G 6 E 39),
conjunto de grupos de hongos que comparten la Calostomataceae (G 1 E 15) y Rhizopogonaceae
misma morfología (basidiomas cerrados) pero (G 3 E 150) pertenecen a los Boletales.
que filogenéticamente están lejos uno del otro ●● Los Phallaceae y los Geastraceae corresponden
(e.g., Oberwinkler, 1977; Miller et al., 2001). La a órdenes propios, los Phallales (G 26 E 88) y
gasteromicetación—la evolución de cuerpos Geastrales (G 7 E 64, con Geastrum, E aprox. 50)
fructíferos cerrados—ocurrió muchas veces emparentados con los Gomphales. Los Phallales
de manera independiente en diferentes grupos y Geastrales son los únicos órdenes que incluyen
sistemáticos, sobre todo en Agaricales y Boletales, solamente hongos gasteroides.
por ejemplo, en lugares secos donde el hongo tiene
que proteger sus basidios contra la sequía (Yang, Además de estos grupos hay varios otros hongos
2011) (Fig. 4.28). También hay algunos basidiomas gasteroides en otros grupos sistemáticos.
78 Capítulo 4
FIGURA 4.29. Especies de “Gasteromycetes”. A–D, Agaricales. A–B, Battarrea phalloides. A, Un basidioma secotioide. Note el ➤
peridio desprendido (flecha). B, Corte longitudinal de la punta del mismo basidioma. C, Cyathus limbatus o “nidos de pájaro” con
“huevos” correspondiendo a peridiolos. Basidiomas jóvenes están cubiertos por epifragmas. D, Morganella fuliginea con un ostiolo
alargado. E–J, Boletales. E, Basidiomas hipogeos de Alpova austroamericana. F–G, Calostoma cinnabarinum. F, La capa externa
mucilaginosa del basidioma joven se desprende en pedacitos. G, En el basidioma maduro se ve la capa interna lisa y seca del
endoperidio con un ostiolo. H, Scleroderma sinnamariense. Note el color oscuro de la gleba. I, Scleroderma stellatum. J, Veligaster
nitidus cortado longitudinalmente.
79
Basidiomycota
80 Capítulo 4
especies de Lycoperdaceae y Geastraceae, y sirven capa externa (exoperidio) gelatinosa que se desprende
para mantener la masa de esporas sueltas para su en pedacitos durante la maduración del hongo. El
dispersión. El capilicio junto con las basidiosporas endoperidio liso y elástico está perforado en su punta
corresponde a la gleba en basidiomas maduros. por un ostiolo a través del cual salen las basidiosporas.
Entre los miembros gasteroides de Agaricaceae, Las capas externas de los peridios (exoperidios)
las especies de Lycoperdon y géneros afines presentan de los basidiomas de Geastrum spp. (Geastrales) se
una superficie de color blanco, crema, rosada, rompen y se abren con lóbulos con forma de estrella
morada o marrón. El color puede cambiar durante por lo que los basidiomas se llaman “estrellas de
la maduración del basidioma. El interior de un tierra” (Figs. 4.31, 4.32A–C). Por su torsión hacia
basidioma mayormente es de color claro, cuando está abajo levantan la parte central del basidioma
joven, mientras que la masa de basidiosporas maduras correspondiendo al endoperidio elástico que contiene
es de color marrón en la mayoría de las especies. Las la masa de basidiosporas. Algunas especies de
basidiosporas están mezcladas con filamentos de un Geastrum tienen basidiomas forniculados, debido a
capilicio. Los peridios son suaves y tienen ostiolos un exoperidio que se parte en dos capas, una se queda
para la liberación de las basidiosporas por impulsos de en la base adherida al sustrato y la otra se dobla hacia
gotas de lluvia o los peridios se desintegran de manera arriba formando una cúpula. En el caso de Geastrum
irregular, exponiendo la masa de basidiosporas triplex la parte interna del exoperidio se parte pero no
al viento. se separan las dos capas completamente. Cuando se
El nombre común de las especies de Crucibulum, abre el exoperidio, se expone el endoperidio con un
Cyathus, Nidularia y géneros afines es “hongo nido ostiolo para la liberación de las basidiosporas. Cuando
de ave”. No liberan basidiosporas individuales las basidiosporas en el interior del endoperidio
sino masas de basidiosporas en paquetes llamados de Geastrum spp. están maduras y gotas de agua
peridiolos—los “huevos de los pájaros”. Los peridiolos caen sobre el endoperidio, el impulso hace salir
se desarrollan en basidiomas con forma de copa las basidiosporas a través del ostiolo y el viento las
cerrados con un epifragma que luego se rompe lleva. En el caso de Myriostoma coliforme, hay varios
para exponer los peridiolos. Cada peridiolo cuenta ostiolos en el mismo endoperidio. Algunas especies
con un pequeño apéndice en la base que contiene de Geastrum forman basidiomas en grupos en madera
un filamento replegado llamado cordón funicular, en descomposición sobre una capa micelial blanca
aunque éste no conecta el peridiolo con la copa llamada subículo que cubre el sustrato y retiene
(Brefeld, 1877). El basidioma con forma de copa la humedad.
permite a las gotas de lluvia crear un impulso que Sphaerobolus stellatus es una especie de
puede empujar un peridiolo hasta 1 m de distancia Geastraceae con basidiomas de pocos milímetros
del basidioma. El peridiolo se adhiere al sustrato en de diámetro que se observan sobre excremento de
el cual cayó mediante el cordón funicular pegajoso, vaca y otros sustratos orgánicos en descomposición.
el cual debido al impacto puede extenderse hasta Un basidioma está formado por un peridio de varias
12 cm de largo (Hassett et al., 2013). Otros autores capas que envuelve un paquete (peridiolo) pegajoso de
opinan que los peridiolos son cuerpos expuestos y basidiosporas. El peridio se rompe con varios lóbulos
morfológicamente similares a semillas de plantas, por lo que resulta la forma de una estrella que rodea
y por eso podrían ser atractivos para animales que el peridiolo. Cuando la capa interna gelatinosa del
sirvan como vectores (Brefeld, 1877; Reichholf y peridio (endoperidio) se hincha y de repente se dobla
Lohmeyer, 2012). hacia arriba, lanza el peridiolo al aire alcanzando 6 m
Los basidiomas de especies de Sclerodermataceae de distancia o más. El peridiolo a menudo cae sobre
son bastante parecidos a los de Lycoperdaceae, pero el la lámina de una gramínea y se adhiere firmemente al
interior de los basidiomas es de color oscuro incluso secarse. Cuando una vaca come la hierba, el peridiolo
cuando están jóvenes. Los peridios son gruesos, es ingerido por ésta y pasa por su tubo digestivo.
duros y a menudo amarillentos, y se abren de manera Cuando el excremento es depositado en el suelo, el
irregular, sin ostiolo. En algunas especies hay un hongo crece y se reproduce. Estrategias similares para
capilicio entre las basidiosporas. la dispersión a partir de excremento se conocen para
Calostoma cinnabarinum (Calostomataceae) tiene Ascobolus spp. (Pezizales; Cuadro 13) y Pilobolus spp.
basidiomas de color anaranjado llamativo con una (“Zygomycota”).
82 Capítulo 4
Los Phallales son el grupo de hongos gasteroides Dentro de este primordio, los basidios forman las
que incluye el hongo “falo hediondo” (Phallus basidiosporas que resultan en una masa mucilaginosa
impudicus) (Fig. 4.32D–J). El desarrollo de un llamada gleba. Cuando el número final de células
basidioma de una especie de Phallales inicia con del basidioma ha sido diferenciado por divisiones
una estructura con forma de huevo (“huevo de celulares y en condiciones de humedad, en pocas
brujas”), con un peridio grueso y gelatinoso que lo horas el estípite se alarga y expone la gleba en su
protege de daños mecánicos y disecación (Fig. 4.33). punta. La alta velocidad de crecimiento se debe al
FIGURA 4.32. Especies de Geastrales (A–C) y Phallales (D–J). A, Basidiomas jóvenes (cerrados) y maduros de Geastrum ➤
schweinitzii sobre un subículo (la capa blanca de micelio). B, En Geastrum triplex se distinguen tres capas de peridio. C, Basidiomas
jóvenes (cerrados) y maduros que exponen paquetes negros de esporas y basidiomas viejos y vacíos de Sphaerobolus stellatus en
excremento de vaca, visto con ME. Escala = 3 mm. D, Clathrus ruber con los fragmentos marrones de la gleba adheridos al interior
del receptáculo con forma de red. E, Laternea pusilla con la gleba guindando en el centro del receptáculo con forma de arco y
el peridio en su base. Escala = 2 cm. F, Laternea triscapa. G–H, Mutinus bambusinus. G, Un corte longitudinal de un “huevo de
bruja”. De afuera hacia adentro se distinguen una capa externa mucilaginosa y luego una capa delgada de gleba (flecha) de color
marrón en la superficie del receptáculo joven. H, Un receptáculo maduro que ya perdió su gleba. Observe el peridio en su base.
I–J, Phallus indusiatus. I, Dos basidiomas con gleba en sus puntas, estípites y velos atractivos. J, Corte longitudinal de la punta de
un receptáculo.
83
Basidiomycota
84 Capítulo 4
hecho que solamente se trata de llenar las células ya Importancia para el Hombre
presentes con agua, no hacen falta más divisiones Positiva:
celulares. La gleba es delicuescente y emite un olor ●● Los basidiomas de especies de Bovista, Calvatia
fuerte a excremento o carne podrida que atrae los y Lycoperdon sirven para curar heridas y
insectos, sobre todo moscas. Éstas comen la gleba y llagas o para secar el ombligo de bebes recién
llevan las esporas a nuevos sitios. Los estípites que nacidos. Los cultivos de algunas especies tienen
en estos hongos se llaman receptáculos desarrollan propiedades antibióticas.
formas de bastón, columna, arco, estrella o jaula y a ●● En estado joven, los basidiomas de las especies
FIGURA 4.33. Esquemas de basidiomas de diferentes géneros de Phallales con el desarrollo y la estructura
celular del estípite de Phallus indusiatus. Las áreas de color ocre corresponden a la gleba.
85
Basidiomycota
FIGURA 4.35. Basidiomas de especies de Auriculariales (A–E), Dacrymycetales (F), Sebacinales (G) y Tremellales (H–J).
A, Auricularia delicata. B, Auricularia mesenterica en estado seco. C, Auricularia polytricha. D, Exidiopsis effusa. E, Pseudohydnum
sp. con un himenóforo hidnoide. F, Dacryopinax spathularia. G, Tremelloscypha sp. H–I, Tremella fuciformis. H, Seco. I, El mismo
basidioma en estado húmedo. J, Un cuerpo fructífero gelatinoso de Tremella rhytidhysteri cubriendo uno de los ascomas negros
de Rhytidhysteron rufulum.
87
Basidiomycota
célula basidial forma un esterigma y una basidiospora. se cultivan y se aprecian en China y en otros
La longitud del esterigma depende del grosor del países en todo el mundo.
himenio que el esterigma debe atravesar para alcanzar
la superficie del basidioma, donde se desarrolla Negativa:
la basidiospora. Las basidiosporas germinan Especies de Auricularia pueden ser patógenos
●●
CUADRO 9. FIGURA 1. Plantas micoheterótrofas. A–B, Monotropa uniflora (Ericaceae) con micorriza monotropoide.
A, La planta sin clorofila. B, Micorrizas monotropoides. C–E, Burmanniaceae. C, Un tallo con flores de Apteria
aphylla. D, Un tallo con varias flores de Gymnosiphon suaveolens. E, Una flor con tres apéndices filiformes de Thismia
panamensis. F, Gentianaceae. Un tallo rojizo con una flor de Voyria pittieri.
CUADRO 9. FIGURA 2. Esquemas de plantas micoheterótrofas en tierras altas tropicales (Monotropa
uniflora y Cryptothallus mirabilis) y en tierras bajas tropicales (Voyria sp.) asociadas con hongos micorrízicos y
plantas autótrofas en simbiosis tripartitas.
Algunas especies forman conidios en hifas Morfología: Los basidiomas de los hongos
vegetativas. No se conoce ninguna que produzca Dacrymycetales son relativamente pequeños,
células levaduriformes. estipitados o sésiles, con forma de pústula o cuchara,
Ultraestructura: Los poros de septos en hifas pulvinados, cerebriformes, con forma de copa o de
de Sebacinales son doliporos con parentesomas palito, a veces ramificados (Fig. 4.35F). La mayoría de
continuos. los basidiomas son gelatinosos y de color llamativo,
amarillo, anaranjado, rojo o blanco. Durante períodos
Importancia para el Hombre secos casi desaparecen, con humedad vuelven a
Positiva: presentar su forma y consistencia típica y producen
●● Como hongos micorrízicos, los hongos
esporas.
Sebacinales son importantes para el El contexto está formado por hifas finas con o
funcionamiento de ecosistemas y para sin fíbulas en los septos, en una matriz gelatinosa.
un crecimiento vigoroso de las plantas. Los basidios son bifurcados, por lo que tienen la
Piriformospora indica crece en cultivo y es de forma de un diapasón (Fig. 4.3). Los dos esterigmas
mucha utilidad en agricultura porque pude son cilíndricos y alargados alcanzando la superficie
aumentar el vigor de plantas cultivadas y su del basidioma. En el extremo de cada esterigma se
resistencia contra patógenos fúngicos (Serfling desarrolla una basidiospora que se expulsa. Hay un
et al., 2007). núcleo en cada basidiospora, mientras que los dos
otros núcleos resultando de la meiosis degeneran. Las
basidiosporas pueden dividirse en varias células por
septos transversales. Estas células germinan formando
4.2.11. Dacrymycetales, los Hongos
hifas o microconidios.
de Lágrima Las hifas vegetativas de especies de Dacrymycetales
G 9 E 100 se pueden romper al nivel de sus septos formando
Etimología: Cuando están húmedos y viejos, artroconidios.
los basidiomas de las especies de Dacrymyces se Ultraestructura: Los septos de las hifas tienen
desintegran como lágrimas (gr. dacryon = lagrima). doliporos rodeados por parentesomas continuos.
Ecología: Las especies de Dacrymycetales son Aspectos bioquímicos: Los colores llamativos de
saprótrofas en madera muerta que degradan por los basidiomas se deben a la presencia de pigmentos
podredumbre parda. carotenoides.
91
Basidiomycota
Importancia para el Hombre del basidioma para formar una basidiospora. Las
Positiva: basidiosporas inician la reproducción asexual con
●● Los basidiomas relativamente grandes de el desarrollo de células de levadura o balistosporas
Dacryopinax spathularia y de algunas otras (esporas secundarias).
especies de Dacrymycetales se consumen en Las hifas en el sustrato forman ramificaciones
África y Asia. laterales cortas de una célula cada una
correspondiendo a haustorios tremeloides, que
establecen los contactos con las células de otros
4.2.12. Tremellales, hongos. La absorción de sustancias nutritivas se
los Hongos Tembladores realiza a través de poros en las paredes celulares de
los dos organismos por los cuales los citoplasmas de
G 38 E 340 los dos hongos están en contacto directo (Bauer y
Etimología: Los basidiomas de Tremella spp. son Oberwinkler, 1990).
gelatinosos y suaves por lo que fácilmente tiemblan Adicional a la reproducción sexual, las hifas
(lat. tremere = temblar). dicarióticas pueden contribuir a la multiplicación y la
dispersión del hongo produciendo conidios. Esta fase
Sistemática: El grupo de los Tremellales era más de desarrollo generalmente precede la reproducción
grande en el pasado, antes de la separación de varios sexual.
géneros que ahora se ubican en Auriculariales
o Sebacinales. Algunos autores además separan Ultraestructura: Los septos de las hifas de especies
Trichosporon spp. de los Tremellales, citándolas en de Tremellales tienen doliporos rodeados por
Trichosporonales. parentesomas con forma de sacos.
Ecología: Cuando hay mucha humedad, las Aspectos bioquímicos: Los colores llamativos de
especies de Tremellales típicamente presentan los basidiomas se deben a la presencia de pigmentos
basidiomas gelatinosos en la superficie de madera carotenoides.
muerta o en cuerpos fructíferos de otros hongos
que pueden ser liquenizados. Las especies de Importancia para el Hombre
Tremellales eran consideradas saprótrofas, Positiva:
pero varias especies investigadas resultaron ser ●● Algunas especies de Tremella son comestibles y/o
micoparásitas (Oberwinkler, 2012). La mayoría de medicinales y son apreciadas sobre todo en el este
las especies crecen en cultivos puros sin problema, de Asia.
por lo que aparentemente se trata de parásitos ●● La levadura roja Phaffia rhodozyma (sex.
paredes de las teliosporas es evidente que el modo bulbos. A veces causan la formación de agallas, que
de vida carbón surgió por convergencia en al menos son el resultado de un crecimiento anormal de tejidos
tres ocasiones durante la evolución de los hongos de la planta provocado por el hongo (Cuadro 10). Las
(Piepenbring et al., 1998a, 1998b). teliosporas presentan paredes gruesas, pigmentadas
y a menudo ornamentadas por lo que pueden ser
Morfología: En términos generales, los carbones dispersadas por el viento y sobrevivir durante
forman masas de teliosporas oscuras y polvorientas en varios meses o años. Las teliosporas corresponden
soros localizados en órganos específicos de sus plantas a probasidios, ya que en las células iniciales de
hospederas. Se observan sobre todo en órganos en teliosporas los dos núcleos haploides del dicario se
los cuales la planta acumula sustancias nutritivas y fusionan formando un núcleo diploide. El tipo de
se reproduce, como los ovarios o frutos. También se basidio producido por la germinación de la teliospora
pueden encontrar en anteras, tallos, hojas, raíces y se utilizaba para distinguir especies de Ustilaginales
CUADRO 10. FIGURA 1. Agallas fúngicas. A–B, Agallas de un insecto en basidiomas de Trichaptum perrottetii.
A, Los basidiomas con las agallas. B, La larva de una agalla que se abrió, vista con ME. C, Agallas en Phellinus sp.
D–E, Agallas en Pleurotus sp. D, Basidiomas con agallas. E, Gusanos dentro del tejido hipertrófico, vistos con ME.
94 Capítulo 4
con fragmobasidios y Tilletiales con holobasidios Las células basidiales generalmente forman
(Fig. 4.38). Hoy en día se reconocen más órdenes basidiosporas que se desprenden del basidio
empleando como base la morfología de los basidios, de manera pasiva (sin impulso). A partir de las
otras características estructurales y las secuencias basidiosporas el hongo se multiplica mediante una
de ADN. fase de levadura o bien a través de hifas con conidios.
Dos células con material genético compatible se recombinación de los genes, lo que es importante
conjugan para formar hifas dicarióticas que pueden para la flexibilidad genética y la evolución de una
infectar una planta hospedera nueva reiniciando el especie. Aparentemente, la mayoría de los carbones
desarrollo parasítico y la formación de soros. homotálicos no son homotálicos obligatorios sino que
La gran mayoría de los carbones son heterotálicos, pueden presentar ambos tipos de apareamiento (e.g.,
pero algunas especies presentan un patrón de Ustilago affinis).
apareamiento homotálico—las células del mismo
individuo se fusionan entre sí. Esto puede suceder Importancia para el Hombre
entre las células de levadura del mismo individuo Positiva:
●● Algunas agallas formadas por carbones son
o a nivel del basidio directamente, mediante un
puente de conjugación o una estructura similar comestibles (ver Capítulo 4.3.2).
a una fíbula (Fig. 4.39). No se trata de una fíbula Negativa:
“normal” porque cumple una función diferente ●● Carbones causan pérdidas económicas por atacar
a una fíbula que se forma cuando crece una plantas cultivadas (Tabla 1).
hifa dicariótica. Por ser homotálico, el hongo se ●● Algunas especies del grupo sistemático de los
desarrolla independientemente de otro individuo carbones afectan la salud del ser humano (ver
compatible, pero reduce las posibilidades para la Capítulo 4.3.8).
TABLA 1. Especies de Carbones y Parientes Cercanos (Ustilaginomycotina) Importantes como Patógenos
de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Ustilaginomycotina Plantas Hospederas Enfermedades
Eballistra oryzae Arroz (Oryza sativa) Carbón de la hoja
(sin. Entyloma oryzae)
Entyloma dahliae Dalias (Dahlia spp.) Mancha de hoja
Erratomyces patelii Frijoles (Phaseolus vulgaris), rabiza Carbón de la hoja
(Vigna unguiculata)
Graphiola phoenicis Palmera datilera (Phoenix dactylifera) Falso carbón
y otras especies de palmas
Sporisorium cruentum Sorgo (Sorghum bicolor) y otras especies Carbón suelto del grano
de gramíneas
Sporisorium cymbopogonis Hierba de limón (Cymbopogon citratus) Carbón
y Sporisorium panamense
Sporisorium reilianum Sorgo y maíz (Zea mays) Carbón de la panoja,
carbón volador
Sporisorium scitamineum Caña de azúcar (Saccharum officinarum) Carbón de la caña
(sin. Ustilago scitaminea)
Sporisorium sorghi Sorgo Carbón cubierto del grano
Thecaphora amaranthicola Amaranto (Amaranthus spp.) Carbón
Thecaphora solani Papa (Solanum tuberosum) Enfermedad de buba
Thecaphora spilanthis Jambu, paracress (Spilanthes acmella) Carbón
Tilletia horrida Arroz Carbón del grano
Urocystis cepulae Cebolla (Allium cepa) Carbón
Urocystis oxalidis Oca (Oxalis tuberosa) Carbón
Ustilago maydis Maíz Carbón cubierto, carbón del maíz
Ustilago vetiveriae Vetiveria zizanioides Carbón
96 Capítulo 4
4.3.2. Ustilaginales, el Grupo Más Grande oscuro o negro formada por numerosas teliosporas
de Carbones Verdaderos (Fig. 4.40). El lugar de formación de las teliosporas
o soro se encuentra en la inflorescencia de la planta,
G 49 E 850 en flores, frutos, tallos u hojas (Fig. 4.41). El tejido de
Etimología: Los carbones se caracterizan por la planta es destruido o participa en el desarrollo del
masas de esporas oscuras y polvorientas, parecidas a soro formando una agalla. La presencia del carbón
material quemado (= lat. ustus). puede reducir o, con menor frecuencia, aumentar el
Sistemática: Los Ustilaginales son el grupo más crecimiento de la planta entera.
grande de los carbones, con una gran parte de las Ustilago spp. se caracterizan por soros que
especies reunidas en Sporisorium (E aprox. 320) y destruyen tejido de la planta o causan el crecimiento
Ustilago (E aprox. 170) (Vánky, 2013). de agallas. En soros de Sporisorium spp. con
frecuencia se observa una columela central formada
Distribución geográfica: Las especies de
por tejido vascular rudimentario de la planta.
Ustilaginales se distribuyen donde crecen sus
Las masas de teliosporas jóvenes están rodeadas
plantas hospederas alrededor del mundo entero. Los
inicialmente por un peridio formado por células
Ustilaginales dominantes en el trópico son especies
periféricas de la planta y/o por células vacías
de Sporisorium que parasitan especies de Poaceae,
y muertas (estériles) del hongo, dependiendo
sobre todo en la subfamilia de los Panicoideae, y de
de la especie. Los soros de Sphacelotheca spp.
Cintractia y géneros afines en especies de Cyperaceae.
(Microbotryales) en Polygonaceae son similares a
Las especies de Ustilago en especies de Poaceae, sobre
primera vista, pero difieren por una columela hueca
todo en la subfamilia Festucoideae, y Anthracoidea en
formada por células del hongo. Como esta diferencia
especies de Cyperaceae, sobre todo del género Carex,
no es evidente a simple vista, en el pasado especies
son dominantes en zonas de clima templado.
de Sporisorium (en Poaceae) han sido clasificadas
Ecología: Las especies de Ustilaginales son parásitos erróneamente en Sphacelotheca. En soros de Farysia
que viven de manera específica sobre plantas spp. los peridios son formados por células del hongo
vasculares, sobre todo hierbas, principalmente y hay eláteres (estructuras filamentosas) entre
pertenecientes a los Poaceae y Cyperaceae. En áreas las teliosporas.
abiertas, estas hierbas forman poblaciones con un Soros de Anthracoidea spp. se desarrollan en
gran número de individuos, lo que ayuda a la espora la superficie de los ovarios, separando la cutícula
del carbón que es dispersada por el viento, a encontrar y la pared externa de la epidermis del resto de la
una nueva planta hospedera para infectar. La fase epidermis. El peridio está reforzado por hifas del
asexual saprótrofa de levadura es difícil de observar hongo. Soros de Cintractia spp. en Cyperaceae pueden
en la naturaleza. ser similares a los de Anthracoidea, pero además
Morfología: Un carbón típico se reconoce por la del peridio hay un estroma de hifas densas en la
presencia de una masa polvorienta, de color marrón superficie del tejido de la planta que forma bolsas
FIGURA 4.40. Diferentes tipos de soros de especies de Ustilaginales. A–G, Carbones en Poaceae. A, Una escoba de bruja ➤
debida a Sporisorium reilianum en maíz. B, Sporisorium scitamineum transforma el tallo de caña de azúcar en un látigo cubierto
por esporas. C, Soros con peridios duros de Sporisorium sorghi sustituyen frutos de sorgo. D, Ustilago affinis en espiguillas de
Stenotaphrum secundatum. Note una inflorescencia sana al lado izquierdo. E, Un tallo de Zizania latifolia infectado por Ustilago
esculenta. Note los grupos de esporas pigmentadas en el corte longitudinal. F, Ustilago hordei en Hordeum vulgare. G, Agallas de
Ustilago maydis en maíz. H–J, Carbones en Cyperaceae. H, Soros negros de Anthracoidea uleana entre glumas de Carex bonplandii.
I, Cintractia axicola en la base de un pedúnculo de Fimbristylis dichotoma. J, Teliosporas de Farysia chardoniana con eláteres en
espiguillas de Carex polystachya.
97
Basidiomycota
98 Capítulo 4
dentro de las cuales se desarrollan las teliosporas. Ultraestructura: Los poros en los septos de
Soros de Tilletia spp. (Tilletiales) a menudo especies de Ustilaginales son simples con bandas
corresponden a agallas de ovarios llenas de esporas. electrónicamente densas localizadas dentro o arriba
Las teliosporas de numerosas especies de del poro en los dos lados (Fig. 4.6).
Ustilaginales son simples y generalmente esféricas a
globosas, a veces aplanadas (Fig. 4.42). Las paredes de Ciclo de vida (Fig. 4.43): El viento dispersa las
las teliosporas mayormente son de color marrón, raras teliosporas que caerán en algún sustrato, con suerte
veces son lisas, frecuentemente son ornamentadas en las proximidades o sobre una planta hospedera.
con verrugas, espinas, un retículo (red) o foveolas En clima templado, las teliosporas liberadas de los
(depresiones), más o menos grandes y densas. La soros de algunas especies requieren de un período
pared puede ser más delgada localmente formando un frío (invierno) para poder germinar, mientras que
poro germinativo, no más de uno en una teliospora. en el trópico, generalmente germinan después de
Las teliosporas germinan formando fragmobasidios pocos días en condiciones húmedas, fuera del soro. El
(Fig. 4.38) con basidiosporas o con células basidiales núcleo diploide se divide por meiosis resultando en
que se fusionan directamente (Fig. 4.39). cuatro núcleos haploides y se forma un basidio, que
En su estado asexual los carbones son saprótrofos normalmente es un fragmobasidio con tres septos.
y se cultivan fácilmente a partir de teliosporas Cada célula basidial brota para formar basidiosporas
germinadas en medio de cultivo en el laboratorio. Las simétricas (sin apéndice hilar) en esterigmas rectos,
células de carbón se multiplican de manera asexual más o menos largos, de los cuales finalmente se
formando células de levadura o hifas. desprenden de manera pasiva (sin impulso). Cada
FIGURA 4.42. Teliosporas de especies de carbones (MEB). Escalas = 5 μm. A, Cintractia axicola. B, Farysia chardoniana.
C, Leucocintractia scleriae. D, Bolas de esporas de Sporisorium sp. E, Ustanciosporium standleyanum. Observe el apéndice en un lado
de una espora. F, Ustilago schroeteriana. El área sin verrugas en la espora a mano izquierda corresponde a un poro germinativo.
(infección local) o en todos los ovarios de una planta negro debido a la presencia de teliosporas oscuras
infectada (infección sistémica) (Fig. 4.44). Las células en espacios intercelulares dentro del tejido de la
vegetales de la pared del ovario constituyen el peridio planta, de manera similar a especies de Entyloma (ver
más o menos grueso (agalla) del soro (Fig. 4.41). Las Capítulo 4.3.6).
teliosporas maduran en el interior del ovario por lo Las teliosporas esféricas y relativamente grandes de
que el ovario no se transforma en fruto. Finalmente, el especies de Tilletiales están cubiertas por ornamentos
peridio se rompe y una masa de esporas polvorientas que pueden ser verrugas, espinas o un retículo,
de color marrón a rojo vino se libera. Algunas en algunas especies las esporas son lisas. Entre las
especies de Tilletia forman soros en hojas de teliosporas a menudo se encuentran células estériles,
gramíneas. hialinas y lisas u ornamentadas que aparentemente no
Las especies de Erratomyces causan manchas en cumplen ninguna función. Las teliosporas y células
hojas de Fabaceae delimitadas por los haces vasculares estériles de Tilletia ayresii están mezcladas con bolas
de la planta. Las manchas son de color plomo a de conidios en forma de “Y”.
FIGURA 4.44. Ejemplos de tizones perteneciendo a Tilletiales. A–D, Tilletia ayresii en Panicum maximum. A, Soros (agallas)
abiertos liberando esporas. B, Teliosporas, células estériles (hialinas, grandes) y una bola de conidios (ML). Escala = 10 μm.
C, Células estériles y conidios sueltos (ML). Escala = 10 μm. D, Teliosporas y conidios, vistos con MEB. Escala = 5 μm. E, Teliosporas
reticuladas de Tilletia controversa, vistas con MEB. Escala = 5 μm. F, Tilletia laevis en trigo (Triticum aestivum). Un soro rodeado por la
pared del ovario y estambres se aisló, otro a mano izquierda se rompió por lo que se ven las teliosporas. G, Hoja seca de frijol con
manchas debido a teliosporas de Erratomyces patelii.
102 Capítulo 4
Las especies de Tilletia a veces se confunden hifas que pueden formar balistosporas dicarióticas.
con los carbones falsos, formas asexuales de varias Después de infectar una planta hospedera, las células
especies de Hypocreales (Ascomycota) clasificadas en hifales del hongo se multiplican sobre todo en los
Ustilaginoidea. Las masas polvorientas de conidios ovarios de plantas infectadas. Las teliosporas se
pigmentados producidos por carbones falsos se desarrollan a partir de células terminales de hifas
parecen a teliosporas de Tilletia spp., pero los dentro del soro.
carbones falsos difieren de especies de Tilletia por el De manera asexual, especies de Tilletiales crecen
color amarillento a oliváceo de la masa de conidios. con hifas que forman balistosporas. Los soros de
Los conidios de carbones falsos son más pequeños Tilletia ayresii contienen conidios en bolas que
que las esporas típicas de Tilletia spp. y germinan germinan de manera asexual, formando esporas
formando hifas con conidios. secundarias. Estas células probablemente son
Ultraestructura: En los septos de las hifas de las dicarióticas y capaces de reinfectar otros individuos
especies de Tilletiales se observan doliporos sin de Panicum maximum.
parentesomas. Aspectos bioquímicos: Los soros de algunas especies
Ciclo de vida (Fig. 4.45): Las teliosporas de las de Tilletiales, como Tilletia tritici y Tilletia laevis
especies de Tilletiales germinan para producir presentan un desagradable olor a pescado viejo debido
holobasidios con ocho a numerosas basidiosporas a la presencia de trimetilamina.
apicales y filiformes. Una basidiospora germina
con una hifa o se conjuga con otra basidiospora Importancia para el Hombre
formada por el mismo basidio. Mediante un puente Negativa:
de conjugación en el centro entre dos basidiosporas ●● Algunas especies de Tilletiales son patógenas
resulta una estructura con forma de “H”. Las de plantas cultivadas, sobre todo gramíneas
basidiosporas conjugadas germinan formando (Tabla 1).
FIGURA 4.45. Ciclo de vida de Tilletia ayresii en Panicum maximum. La reproducción sexual es típica de
muchas especies de Tilletiales mientras que la multiplicación asexual es especial de Tilletia ayresii.
103
Basidiomycota
FIGURA 4.46. Especies de Urocystidales (A–G) y de Entylomatales (H–J). A, Urocystis ulei en hojas de Festuca pratensis.
B–C, Doassansiopsis limnocharidis en Limnocharis flava. B, El soro corresponde a una mancha llena de bolas que se desprende de la
hoja. C, Bolas de esporas en el tejido abierto y visto con ME. Escala = 1 mm. D–G, Mycosyrinx cissi en Cissus sicyoides. D, Escoba de
bruja. E, Rama de la escoba de bruja con ramitas laterales. F, Corte longitudinal de una ramita lateral demostrando el tubo central
ocupado por la masa de teliosporas jóvenes. G, Teliosporas en pares (MEB). Escala = 5 μm. H, Manchas causadas por Entyloma
doebbleri en hojas de Dahlia sp. I, Agallas causadas por Entyloma galinsogae en hojas de Galinsoga sp. J, Teliosporas de Entyloma
bidentis entre células de una hoja de Bidens pilosa (ML). Escala = 20 μm.
105
Basidiomycota
mayormente son holobasidios con numerosas intercelulares dentro del mesófilo de las hojas
basidiosporas filiformes (Fig. 4.38). Por ramificaciones causando manchas o agallas generalmente de color
laterales, las basidiosporas pueden aumentar su amarillento en el haz, blanco en el envés y oscuros al
superficie para facilitar la dispersión por el agua. mirarlas a través de la luz (Figs. 4.46H–J, 4.48). Las
teliosporas que no forman masas polvorientas, tienen
paredes gruesas, mayormente lisas, sin coloración
4.3.6. Entylomatales, Agentes Causales o de color amarillento a marrón. Las teliosporas
de Manchas Foliares germinan dentro del tejido de la hoja o después de su
G 2 E 230 descomposición para formar holobasidios con pocas
basidiosporas sésiles. Una basidiospora se une por un
Etimología: Entyloma microsporum, la especie tipo
puente de conjugación con otra basidiospora o con la
del género Entyloma, causa pequeñas agallas en las
célula basidial por una estructura similar a una fíbula
hojas (gr. tylos = verruga). La mayor parte de las
(Fig. 4.39). En un corte de la hoja no se distinguen
demás especies de Entyloma, sin embargo, no forman
basidios, ya que las células basidiales llenan espacios
agallas.
intercelulares en las tres dimensiones. Para observar
Sistemática: Las especies de Entylomatales basidios con microscopía de luz teliosporas aisladas
anteriormente se clasificaron en los Tilletiales por la del tejido de la planta se siembran en agar de agua,
presencia de holobasidios, hoy se consideran un orden donde germinan y forman basidios.
aparte. Con aprox. 180 especies Entyloma es el género Las hifas dicarióticas resultando de la plasmogamia
más grande de Entylomatales. de basidiosporas y células basidiales crecen en los
En el pasado, las especies de Eballistra se espacios intercelulares de la hoja hasta encontrar
consideraban como especies de Entyloma porque un estoma. Salen de los estomas y forman conidios
presentan esporas ubicadas de manera permanente que son dispersados por el viento y eventualmente
en el tejido de hojas como en el caso de Entyloma infectan otra planta hospedera. Para algunas
spp. Con base en diferencias en la forma del basidio, especies se demostró que se forman conidios
características ultraestructurales y datos de ADN, filiformes bajo condiciones de humedad elevada,
se estableció que el género Eballistra se ubica en los y conidios cilíndricos curvados con apéndice hilar
Georgefischeriales (G 7 E 40). (balistosporas) en condiciones secas (Ward, 1887). En
Morfología y ciclo de vida: Las teliosporas el estado asexual de desarrollo especies de Entyloma
de Entyloma spp. se desarrollan en espacios han sido clasificadas en el género Tilletiopsis.
106 Capítulo 4
FIGURA 4.49. Especies de Exobasidiales: Exobasidiaceae (A–C), Cryptobasidiaceae (D–F), Graphiolaceae (G–H) y
Brachybasidiaceae (I). A–B, Escobas de bruja causadas por Exobasidium talamancense en Vaccinium consanguineum. B, En el envés de
las hojas gigantes se ven capas blancas de basidios. C, Agallas causadas por Exobasidium poasanum en hojas de Satyria warszewiczii.
D, Una escoba de bruja formada a partir de tejido del tronco de Laurus azorica debido al hongo Laurobasidium lauri. E, Una rama
deformada de Ocotea aciphylla debido a Clinoconidium sp. F, Agallas causadas por Drepanoconis larviformis en una inflorescencia de
Nectandra cuspidata. G, Basidiomas de Graphiola phoenicis en hojas de Phoenix canariensis. H, Basidiomas de Graphiola thaxteri en
una hoja de Sabal mauritiiformis. I, Manchas causadas por Kordyana tradescantiae en hojas de Tradescantia poelliae.
108 Capítulo 4
FIGURA 4.53. Kordyana tradescantiae en una hoja de Tradescantia poelliae (ML). A, Corte transversal de una
hoja con un estoma, una cámara subestomática llena de hifas y una bola de basidios. B, Vista superficial de una
parte de un estoma con células del hongo, un basidio joven, otro casi maduro y una basidiospora suelta.
111
Basidiomycota
Ceraceosorus bombacis causa lesiones son ovoides, globosas o esféricas y brotan de manera
económicamente importantes en hojas de Bombax enteroblástica en un solo lugar (unipolar). El lugar del
ceiba en la India y originalmente se consideraba desprendimiento de las células está luego marcado por
una especie de Brachybasidiaceae. Esta especie una cicatriz con forma de anillo ancho.
fue separada de los Exobasidiales en un orden Ciclo de vida: Las células de Malassezia spp. son
monotípico, los Ceraceosorales (G 1 E 1), basado haploides y se conoce solamente su estado asexual de
en datos de secuencias moleculares (Begerow et al., levadura descrito arriba.
2006).
Bolas de basidios que se desprenden de estomas Importancia para el Hombre
también se observan en especies de Microstromatales Negativa:
(G 4 E 10, Ustilaginomycotina). Las especies de ●● Algunas especies de Malassezia causan una
Microstromatales, sin embargo, difieren de las enfermedad de la piel que se ve como manchas
especies de Brachybasidiaceae por características o pústulas blancas. Cuando el hongo logra
moleculares y ultraestructurales de los poros y de la colonizar capas más profundas (stratum
interacción de las células del hongo con las células corneum) de la piel, resultan manchas
de la planta. Las especies de Microstromatales se con escamas y de color rojo debido a una
encuentran sobre todo en zonas de clima templado. inflamación. Esta enfermedad se llama pityriasis
versicolor por los médicos y tiene nombres
comunes como “paño blanco” (Panamá) o
4.3.8. Malasseziales, Levaduras “empeine” (Ecuador).
en el Ser Humano y Otros Animales ●● Malassezia spp. pueden ser responsables del
CUADRO 11. FIGURA 1. Hiperparásitos de royas. A–C, Eudarluca caricis en uredios. A–B, Picnidios en soros de
Uropyxis diphysae. A, Vistos con ME. Escala = 1 mm. B, Corte longitudinal de un soro con uredosporas, picnidios y
conidios hialinos (ML). Escala = aprox. 100 μm. C, Cirros de conidios salen de picnidios de Eudarluca caricis en soros
de Tranzschelia discolor. Escala = 1 mm. D, Tuberculina sp. en Uraecium guanacastensis en un fruto de Pithecellobium
longifolium. E, Lecanicillium sp. en soros de Hemileia vastatrix. Escala = 10 mm. F, Una larva de Cecidomyiidae (Diptera)
comiendo uredosporas de Puccinia psidii en pomarrosa (Syzygium jambos). Escala = aprox. 1 mm.
114 Capítulo 4
La misma especie de roya desarrolla hasta cinco Morfología: Muchas especies de royas provocan
tipos de esporas diferentes, cada tipo de espora con el desarrollo de agallas que aparecen como
una función diferente en el ciclo de vida. Muchas deformaciones de hojas, ramas o inflorescencias,
especies de roya forman todas sus esporas en una pústulas, partes hinchadas de diferentes órganos o
sola especie de planta, por lo que son autoicas. Otras escobas de brujas (Fig. 4.54). Otras royas causan un
especies de roya forman diferentes tipos de esporas colapso local de tejido (cancro). Los síntomas más
durante su ciclo de vida, durante el cual crecen en comunes son manchas en hojas y un crecimiento
dos especies diferentes de plantas hospederas que reducido de la planta.
pertenecen a familias de plantas que pueden ser Las esporas de las royas se producen en soros
lejanas una de la otra en el sistema. Una roya que ubicados en las manchas y en las agallas (Fig. 4.55).
coloniza dos plantas diferentes para cumplir su ciclo Los soros que se ven en el campo con mayor
es heteroica. frecuencia son uredios con uredosporas, telios con
Se conocen muchas royas heteroicas en zonas teliosporas y ecidios con ecidiosporas (también
de clima templado, donde muchas especies de roya llamados ecios con eciosporas) (Tabla 3). Su
viven en una planta leñosa durante el invierno y en coloración varía según la especie de roya y el tipo de
una hierba durante el verano. Nuestro conocimiento esporas producidas, el soro es de color anaranjado,
sobre alternancias de hospederos en royas tropicales, amarillo, blanco, marrón o negro. En el caso de
sin embargo, es muy limitado. De acuerdo con lo las especies de Puccinia y Uromyces, generalmente
que sabemos a la fecha, alternancias de hospederos los ecidios y uredios son de color anaranjado y
han sido probadas por experimentos solamente para los telios marrones a negros. Además de los soros
dos especies de royas tropicales: Puccinia scleriae y mencionados arriba, las royas forman espermogonios
Puccinia substriata (Thomas, 1918). Puccinia scleriae con espermacios, pequeñas estructuras efímeras y
forma uredios y telios sobre todo en especies de difíciles de observar a simple vista. Una cubierta
Scleria (Cyperaceae) y espermogonios y ecidios en blanca sobre un telio a veces corresponde a basidios
diferentes especies de Passiflora (Passifloraceae). con basidiosporas resultando de la germinación de las
Puccinia substriata afecta a especies de diferentes teliosporas. El cero (0) y numerales romanos de uno
géneros de Poaceae tanto en su fase uredinal como en a cuatro (I, II, III, IV) se utilizan como abreviaciones
su fase telial y desarrolla espermogonios y ecidios en para referirse a diferentes generaciones de esporas en
especies de Solanum y otros géneros de Solanaceae. La el ciclo de roya.
escasez de reportes de royas heteroicas en el trópico Las hifas de las royas crecen entre las células de
probablemente se debe al hecho que hay muy pocos la planta y carecen de fíbulas. Para alimentarse,
micólogos que realizan experimentos de infección penetran la pared de células de la planta y forman
con royas tropicales para conocer sus ciclos de vida. haustorios adentro sin perforar el plasmalema de la
La dominancia de royas autoicas también se debe célula. Las royas son parásitos biótrofos porque los
probablemente a que en el trópico no hay estación haustorios interactúan con células vivas.
fría (invierno) por lo que las royas del trópico tal vez
no necesitan cambiar de especie de planta hospedera
(Piepenbring et al., 2011).
Una especie de roya desarrolla una generación
específica de esporas sobre una sola especie de TABLA 3. Nombres de Soros y Esporas de las Royas,
planta o sobre diferentes especies del mismo género con los Respectivos Numerales para las Generaciones
o sobre especies de diferentes géneros en la misma y Fases Nucleares
familia. Aparentemente hay pocas royas que forman Fase
una generación específica de esporas en plantas Generación Soro Espora Nuclear
pertenecientes a diferentes familias, como Puccinia
0 Espermogonio Espermacio 1n (→ P!)
lantanae que produce teliosporas en especies de
Acanthaceae y Verbenaceae o como Puccinia thaliae I Ecidio Ecidiospora n+n
que produce uredosporas y teliosporas sobre especies II Uredio Uredospora n+n
de Cannaceae y Marantaceae. Estas royas indican III Telio Teliospora (C! →) 2n
estrechos lazos de parentesco entre las respectivas
familias de plantas hospederas. IV Basidio Basidiospora (M! →) 1n
115
Basidiomycota
FIGURA 4.54. Diferentes tipos de infección por royas tropicales. A, Agallas con columnas de teliosporas de Cionothrix praelonga
en una hoja de Chromolaena odorata. B, Ecidios de Crossopsora byrsonimae en una agalla de Byrsonima crassifolia. C, Uredios de
Hemileia vastatrix en hojas de café. D, Agallas causadas por Kuehneola loeseneriana en Rubus sp. E, Uredios y telios de Puccinia
sp. en una hoja de maíz. F, Telios de Puccinia melampodii en Tridax procumbens. G, Telios de Pucciniosira pallidula en Triumfetta
sp. H, Telio de Ravenelia sp. en Acacia hayesii. Escala = 1 mm. I, Uredo sp. en Oxalis sp. J, Una escoba de bruja de Inga sp. causada
posiblemente por Ypsilospora tucumanensis.
116 Capítulo 4
FIGURA 4.55. Diferentes tipos de soros de royas observados con un microscopio estereoscópico o un microscopio de luz. ➤
A, Espermogonios (anaranjados) y telios (negros) de Dicheirinia pulchra en Albizia adinocephala. Escala = 0.5 mm. B, Ecidios con
peridios (amarillo con blanco) y telios (marrones) de Uromyces cf. trifolii en Trifolium repens. Escala = 1 mm. C–F, Espermogonios.
C–D, Crossopsora byrsonimae en Byrsonima crassifolia. C, Espermogonios en el haz de una hoja. Las flechas indican masas de
espermacios en los orificios de los espermogonios. Escala = 0.5 mm. D, Corte longitudinal de un espermogonio (ML). Escala =
100 μm. E, Un espermogonio de Dicheirinia pulchra (ML). Escala = 50 μm. F, Un espermogonio de Uromyces bidenticola en Bidens
pilosa (ML). Escala = 20 μm. G–H, Ecidios con peridios de Crossopsora byrsonimae. G, Visto con ME. Escala = 0.5 mm. H, Un corte
longitudinal del ecidio con cadenas de ecidiosporas y un fragmento del peridio (ML). Escala = 50 μm. I, Un corte longitudinal de
Uredo sp. en Scleria melaleuca (ML). Escala = 100 μm.
117
Basidiomycota
118 Capítulo 4
otra planta hospedera, mientras que las uredosporas la avena (Avena sativa), la cebada (Secale cereale),
siempre reinfectan individuos de la misma especie de el centeno (Hordeum vulgare) o el trigo (Triticum
planta hospedera u otra especie emparentada. Cuando aestivum), que es la planta hospedera más afectada.
no se conoce la fase telial de una roya, ésta se puede Este hongo probablemente se origina de regiones
clasificar en un género asexual, como Aecidium para fuera de los trópicos, como sus plantas hospederas
royas que solamente presentan cierto tipo de ecidio o más importantes, sin embargo se presenta aquí
Uredo para royas con cierto tipo de uredio. Algunas porque su ciclo está bien conocido y forma la base
royas asexuales aparentemente perdieron la capacidad para el entendimiento de ciclos de vida de royas.
de formar teliosporas. Las formas asexuales de royas Durante un ciclo completo de desarrollo, Puccinia
nunca se clasificaron en Fungi Imperfecti, ya que es graminis infecta dos plantas hospederas diferentes,
evidente que pertenecen al grupo de las royas debido a alguna especie de Berberis (Berberidaceae) y una
su morfología distintiva. especie de Poaceae, por lo que se trata de una roya
heteroica. En la primavera, espermogonios se
Ciclo de vida (Fig. 4.59): Puccinia graminis es desarrollan en las hojas de Berberis sp. Adentro se
la roya seleccionada con mayor frecuencia para forman numerosas células diminutas, conocidas
ilustrar un ciclo de vida completo de una roya en un como espermacios. Se trata de gametos con un
libro de texto. Esta especie es el agente causal de la núcleo haploide cada uno, que requieren de células
enfermedad de la roya negra, conocida en todas las compatibles con las cuales se unen por plasmogamia.
partes del mundo donde se cultivan cereales, como En el pasado se hablaba de picnosporas formadas
FIGURA 4.56. Diferentes tipos de teliosporas de royas (ML). Tres teliosporas de Ravenelia sp. (izquierda abajo)
se ven desde arriba (izquierda), en corte óptico longitudinal (arriba) o en corte óptico transversal (derecha).
119
Basidiomycota
FIGURA 4.57. Esporas de royas (MEB). A, Uredosporas de Coleosporium sp. Escala = 5 μm. B–C, Uredosporas de Gerwasia sp.
Escalas = 5 μm. B, Vista lateral. C, Se ve un anillo de espinas en la punta de la espora. D–E, Uredosporas de Kuehneola loeseneriana.
Escalas = 5 μm. D, Vista lateral. E, Vista de la punta de la espora. F, Teliospora de Dicheirinia pulchra. Escala = 10 μm. G, Uredosporas
de Uredo sp. Escala = 5 μm.
120 Capítulo 4
FIGURA 4.59. Ciclo de vida de Puccinia graminis (Pucciniales). Los espermogonios y ecidios se encuentran
sobre hojas de Berberis sp. (hospedero alterno), los uredios y telios sobre hojas de gramíneas (Poaceae)
(hospedero principal).
TABLA 4. Ciclos de Vida y Generaciones de Royas con Ejemplos de Royas Tropicales
Ejemplos de Royas
Ciclo de Vida Espermacios Ecidiosporas Uredosporas Teliosporas Basidiosporas Tropicalesa
Macrocíclico 0 I II III IV Crossopsora byrsonimae
Puccinia scleriae
Puccinia substriata
Uromyces appendiculatus
Demicíclico 0 II III IV Dicheirinia panamensis
sin I
Demicíclico 0 I III IV Uromyces trifolii
sin II
Microcíclico 0 III IV Dicheirinia pulchra
Endocíclico 0 I IV Endophyllum decoloratum
Asexual II II + II Uredo sp.
a Todas las royas citadas como ejemplos son autoicas excepto Puccinia scleriae y Puccinia substriata.
122 Capítulo 4
TABLA 5. Royas (Pucciniales) Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas (Hospederos Principales) en el Trópico
Especies de Royas Plantas Hospederasa Enfermedades
Hemileia vastatrix Café (Coffea arabica) Roya del café
Olivea tectonae Teca (Tectona grandis) Roya de la teca
Phakopsora gossypii Algodón (Gossypium spp.) Roya del algodón
Phakopsora meibomiae Soja (Glycine max) Roya de soja (en las Américas)
Phakopsora pachyrhizi Soja Roya de soja (en Asia)
Phakopsora zeae Maíz (Zea mays) Roya blanca de Guatemala
Puccinia arachidis Maní (Arachis hypogaea) Roya del maní
Puccinia cymbopogonis, Hierba de limón (Cymbopogon citratus) Roya de la hierba de limón
Puccinia nakanishikii
y otras especies
Puccinia graminis f. tritici Trigo (Triticum aestivum) Roya negra del tallo del trigo
(hospedero alterno de Puccinia graminis:
especies de Berberidaceae [no se observa
en los trópicos])
Puccinia horiana Crisantemo (Chrysanthemum spp.) Roya blanca del crisantemo
Puccinia kuehnii Caña de azúcar (Saccharum officinarum) Roya de la caña de azúcar
Puccinia melanocephala Caña de azúcar Roya de la caña de azúcar
Puccinia pittieriana Papa (Solanum tuberosum) Roya de la papa
Puccinia polysora Maíz Roya sureña, roya tropical
Puccinia psidii Eucalipto (Eucalyptus spp.), guayabo (Psidium Roya del eucalipto, roya del
guajava), pomarrosa (Syzygium jambos) guayabo, roya de la pomarrosa
Puccinia purpurea Hierba de limón, sorgo (Sorghum vulgare) Roya de sorgo
(hospedero alterno: Oxalis spp.)
Puccinia sorghi Maíz Roya común del maíz
(hospedero alterno: Oxalis spp.
[no se observa en los trópicos])
Puccinia thaliae Bandera española (Canna indica) Roya
Ravenelia humphreyana Caesalpinia pulcherrima (ornamental) Roya
Tranzschelia discolor Durazno (Prunus persica) Roya de la hoja
(hospedero alterno: especies de Ranunculaceae
[no se observa en los trópicos])
Uredo musae Banano (Musa sp.) Roya de la hoja
Uromyces appendiculatus Frijoles (Phaseolus vulgaris, Phaseolus spp.) Roya del frijol
Uromyces dianthi Clavel (Dianthus spp.) Roya del clavel
(hospedero alterno: Euphorbia spp.
[no se observa en los trópicos])
Uromyces striatus Alfalfa (Medicago sativa) Roya de alfalfa
(hospedero alterno: especies de Euphorbiaceae)
Uromyces viciae-fabae Haba (Vicia faba), lenteja (Lens culinaris) Roya de la hoja
Uromyces vignae Rabiza (Vigna unguiculata) Roya de la hoja
a Se
citan solamente las plantas hospederas más importantes para cada especie de roya. Hospederos alternos se anotan para royas
heteroicas, si se conocen.
124 Capítulo 4
en América tropical saltó a otras especies de como larvas, al inicio de su vida. Las larvas
Myrtaceae, como Eucalyptus spp. y pomarrosa penetran la corteza de una planta viva con estiletes
(Syzygium jambos) introducidas de otras partes largos para absorber la savia del floema y no se
del mundo hacia el área de distribución de esta mueven más de este lugar. El hongo crece encima
roya. Puccinia psidii se dispersó alrededor del de los insectos escama formando un basidioma
mundo, desde Norteamérica hacia Hawái, Japón costroso. Así el hongo protege a los insectos escama
y Australia. contra la desecación y depredadores como ciertos
●● Ciertas royas atacan plantas ornamentales himenópteros que depositan sus huevos dentro de
cultivadas reduciendo su valor estético. los insectos escama (Couch, 1938). Algunos insectos
●● Hay numerosas especies de royas en gramíneas escama están sanos debajo de las hifas del hongo,
(Poaceae) que reducen la productividad de los se alimentan de la savia de la planta, crecen de
pastos. manera normal y se reproducen, en tanto que otros
individuos están infectados por hifas del hongo que se
alimenta de la savia de la planta a través del insecto.
4.4.3. Septobasidiales, Hongos Estos insectos infectados siguen vivos por algún
“Criaderos” de Insectos Escama período de tiempo, pero se quedan más pequeños que
insectos sanos, no tienen un escudo bien desarrollado
G 7 E 180
y no se reproducen. Se trata de una simbiosis
Etimología: Los basidios de las especies de de tres organismos, una planta viva, un insecto
Septobasidiales son fragmobasidios con septos aprovechándose de la planta y un hongo que protege y
transversales. explota el insecto.
Sistemática: Los Septobasidiales pertenecen a Morfología: Los basidiomas de Septobasidium spp.
la subdivisión de las royas (Pucciniomycotina). cubren la superficie de la corteza de plantas leñosas
El género más grande es Septobasidium con o crecen sobre hojas vivas (Fig. 4.60). Se parecen a
aproximadamente 170 especies conocidas. talos de líquenes costrosos. El color del talo del hongo
varía entre marrón y gris, a veces es amarillo o rojo.
Distribución geográfica: Septobasidium spp. viven en
El talo forma un techo sostenido por columnas. Las
todo el mundo, pero son más frecuentes en regiones
larvas de los insectos escama se mueven en el techo
con clima tropical o subtropical que en zonas de
o en los espacios libres debajo del techo entre las
clima frío.
columnas. Las columnas reposan directamente sobre
Ecología: Las especies de Septobasidium viven el tejido de la planta o sobre una capa basal de micelio
en simbiosis con insectos escama (Coccoidea, del hongo (subículo). Los insectos escama adultos
Diaspididae). Estos insectos solamente son móviles se establecen en un lugar fijo para absorber la savia
FIGURA 4.60. Septobasidium spp. con sus insectos escama en árboles vivos. A–C, Septobasidium pseudopedicellatum en el ➤
tronco de un cítrico. A, Una parte del talo, su borde y la corteza cubierta por musgos. B, Un corte transversal del talo con la
superficie cubierta por basidios, columnas, una larva móvil del insecto escama (flecha), insectos escama muertos (negros) y una
capa basal de hifas sobre la superficie del tejido vivo de la planta, visto con ME. Escala = 1 mm. C, Un insecto escama infectado.
Su cuerpo se reventó y salieron hifas fúngicas con haustorios. D–F, Septobasidium sp. D, El talo sobre la corteza. E, Un corte
transversal del talo con un insecto escama que estaba vivo justo antes del corte, visto con ME. Escala = 1 mm. F, Un insecto
escama sano aislado de una recámara como se ve en E (ML). Escala = aprox. 0.5 mm. G–H, Septobasidium cf. spongium. G, El talo
similar a una esponja en la corteza de un árbol. H, Un corte transversal del talo con insectos escama vivos justo antes del corte,
visto con ME. Escala = 1 mm.
125
Basidiomycota
126 Capítulo 4
de la planta y son rodeados por las hifas. Individuos células de levadura del hongo que penetran a través
sanos se reproducen formando grandes cantidades de orificios en el exoesqueleto. El hongo crece dentro
de huevos, mientras que los individuos infectados del insecto y forma haustorios para alimentarse de
son estériles. Dentro de los individuos infectados, el sustancias nutritivas dentro del insecto sin matarlo.
hongo se alimenta a través de hifas espiraladas o hifas Dos células compatibles del hongo se unen por
constrictas a distancias regulares que corresponden a plasmogamia aparentemente dentro del insecto, ya
haustorios. que el nuevo basidioma está formado por células
En la superficie del basidioma se ubican los basidios dicarióticas (Couch, 1938). Las hifas dicarióticas, sin
rectos o curvos, los cuales son fragmobasidios de fíbulas en los septos, crecen alrededor del insecto
una a cuatro células basidiales, con basidiosporas en formando el basidioma que se extiende y finalmente
esterigmas. En muchas especies, en la base de cada cubre numerosos insectos escama.
uno de los basidios se ubica un probasidio globoso, Las hifas dicarióticas en la superficie del techo
efímero o persistente. Raras veces se forman conidios de muchas especies de Septobasidium localmente se
en la superficie del basidioma. hinchan formando células globosas en las cuales los
dos núcleos se fusionan y resulta un núcleo diploide
Ciclo de vida (Fig. 4.61): El desarrollo de un en cada célula. Estas células globosas son probasidios
basidioma de una especie de Septobasidium empieza y probablemente son homólogas a teliosporas de
con la infección de un insecto escama mediante royas (Couch, 1938). A diferencia de las teliosporas de
FIGURA 4.61. Ciclo de vida de Septobasidium sp. con una población de insectos escama en la superficie de una planta viva. La
posición de la plasmogamia es tentativa.
127
Basidiomycota
royas, sin embargo, un probasidio de Septobasidiales que son paquetes de membranas conectadas entre
no se libera sino que germina in situ formando ellas por estructuras oscuras con forma de palitos y se
un basidio recto o curvado con basidiosporas que observan con MET (Oberwinkler y Bauer, 1989).
son expulsadas. Otras especies de Septobasidium Hobsonia sp. (Atractiellales) se encuentra
desarrollan basidios directamente a partir de las frecuentemente en bosques húmedos tropicales.
hifas, sin producir probasidios. Las basidiosporas se Forma pústulas mucilaginosas de color crema
tabican y de cada célula brotan esporas secundarias sobre material orgánico muerto y produce conidios
o células de levadura que probablemente se adhieran espiralados (Fig. 4.64).
a larvas del insecto escama cuando éstas caminan Cryptomycocolax abnormis (Cryptomycocolacales,
en la superficie del basidioma. El insecto escama con G 2 E 2) se encontró en tierras altas del trópico (Costa
células del hongo se queda cerca de la misma colonia Rica) (Oberwinkler y Bauer, 1990) y se reproduce
o es dispersado, tal vez sobre otra planta adecuada con formando una capa de basidios sobre esclerocios
la finalidad de establecer una nueva colonia. de una especie de Ascomycota. Los basidios de
Cryptomycocolax abnormis son excepcionales, ya que
Importancia para el Hombre en la punta del basidio joven primero se desprende
Negativa: una célula basidial. Luego, la célula basidial basal
●● Septobasidium spp. no son patógenos de
asume la forma de una botella y en su punta se forman
plantas, pero su presencia implica la presencia varias basidiosporas dicarióticas que germinan con
de insectos escama que chupan la sabia de la hifas con fíbulas o forman células de levadura. A
planta hospedera, por lo que tienen importancia nivel ultraestructural, Cryptomycocolax abnormis
fitopatológica causando la enfermedad llamada tiene septos simples con cuerpos de Woronin por lo
enfermedad de fieltro. Septobasidium bogoriense que se parece a especies de Ascomycota. Excrecencias
crece sobre insectos escama en troncos de de células del hongo hospedero se ubican dentro de
cítricos, mango y otros árboles, Septobasidium las células de Cryptomycocolax abnormis y tienen
pseudopedicellatum crece sobre la corteza una superficie cubierta por numerosos cuerpos
de cítricos y muchos otros árboles y globosos llamados colacosomas. Probablemente son
Septobasidium theae se puede encontrar responsables del intercambio de sustancias entre los
sobre plantas de té. dos hongos.
En Helicobasidiales (G 3 E 17) se clasifican
especies de Helicobasidium caracterizadas
por basidiomas costrosos con basidios curvos.
4.4.4. Algunos Grupos Pequeños
Algunas especies de Helicobasidium, sobre todo
Relacionados con Pucciniales Helicobasidium brebissonii (sin. Helicobasidium
Las especies de Atractiellales, Cryptomycocola purpureum) y Helicobasidium longisporum (sin.
cales, Helicobasidiales y Platygloeales mayormente Helicobasidium mompa), tienen importancia
forman fragmobasidios auricularioides (con septos económica porque causan podredumbre en raíces
transversales como en especies de Auricularia) y de diferentes árboles frutales. Durante esta fase de
basidiosporas gasteroides (se desprenden sin impulso desarrollo, los hongo se reproducen con formas
como en hongos gasteroides) que germinan con hifas asexuales de Rhizoctonia o Thanatophytum. Otra
o producen células de levadura. Son grupos pequeños forma asexual llamada Tuberculina crece como
de Pucciniomycotina. hiperparásito en royas cubriendo los soros con capas
Las especies de Atractiellales (G 10 E 34) son densas de conidióforos y conidios de color morado
saprótrofas sobre todo en material orgánico muerto (Lutz et al., 2004) (Cuadro 11).
en bosques húmedos (Fig. 4.62A–C). Las hifas se En Platygloeales (G 11 E 19) se clasifican varios
agrupan formando pedicelos que sostienen una géneros con especies que crecen sobre musgos.
cabeza gelatinosa formada por fragmobasidios Eocronartium muscicola forma masas mucilaginosas
e hifas largas y estériles (hifidias) (Fig. 4.63). encima de gametófitos o esporófitos de musgos y Jola
Este basidioma sinematoso se llama estilboide, spp. viven en esporófitos de musgos en el trópico.
porque se parece a un basidioma de Stilbum sp. Fragmobasidios se desarrollan a partir de probasidios
(Agaricostilbales, Basidiomycota). El citoplasma de y forman basidiosporas que producen esporas
células de Atractiellales contiene simplechosomas secundarias.
128 Capítulo 4
129
Basidiomycota
➤ FIGURA 4.62. Especies de Atractiellales (A–C), Microbotryales (D–F), Sporidiobolales (G), Entorrhizales (H) y Wallemiomycetes
(I). A–B, Atractiella delectans en una semilla de Persea sp. B, Basidiomas estilboides. Escala = aprox. 2 mm. C, Eocronartium cf.
muscicola. D, Microbotryum violaceum en anteras de Silene latifolia. E–F, Sphacelotheca cf. koordersiana en Polygonum punctatum.
E, Flores sanas y soros con peridios y columelas. F, Teliosporas (MEB). La protuberancia que se observa en una teliospora es
el punto de contacto entre dos células cuando éstas estaban en cadena. Escala = 5 μm. G, Un cultivo de una levadura roja,
Sporobolomyces roseus. H, Agallas (flechas) causadas por Entorrhiza casparyana en una raíz de Juncus tenuis. I, Colonias de Wallemia
sebi en panela (raspadura; azúcar de caña de azúcar).
FIGURA 4.64. Una hifa con una célula conidiógena y un conidio espiralado de Hobsonia sp. (ML).
130 Capítulo 4
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5 Ascomycota
FIGURA 5.1. Filogenia de las tres subdivisiones de los Ascomycota con ejemplos de órdenes y géneros.
137
138 Capítulo 5
FIGURA 5.2. Esquema del ciclo de vida típico para la mayoría de las especies de los Ascomycota.
similares que pueden ser células de levadura o células el contenido celular de rayos solares, ahuyenta
de hifas (somatogamia). En otros casos se trata de depredadores y endurece las paredes contribuyendo
una espermatización, con espermacios formados en a su firmeza mecánica. Defensas químicas activadas
espermogonios o en hifas libres. Espermacios son por enzimas liberadas por heridas, como se conoce
gametos masculinos sin flagelo que se fusionan con para varias especies de Basidiomycota, no han sido
una célula compatible y le entregan su núcleo. documentadas todavía para especies de Ascomycota.
Aspectos bioquímicos: Las paredes celulares de las
especies de Ascomycota están formadas mayormente
por quitina y glucanos. La presencia de glucanos 5.2 Las Formas Asexuales
es típica de especies filamentosas de Ascomycota, de Ascomycota y Basidiomycota
mientras que los mananos son importantes en las
paredes de las células de levadura. 5.2.1. Introducción a las Formas
Los metabolitos secundarios sintetizados por Asexuales de Ascomycota
especies de Ascomycota a menudo son policétidos y y Basidiomycota
péptidos no ribosomales, mientras que terpenoides
o derivados de fenilpropanos raramente son G más de 2,900 E aprox. 16,000
producidos por especies de este grupo. La melanina Etimología: Las formas asexuales de las especies
es un pigmento oscuro presente a nivel de paredes de Ascomycota y Basidiomycota, llamadas Fungi
celulares de muchas especies de Ascomycota. Protege Imperfecti, “Deuteromycetes”, “Deuteromycota”,
140 Capítulo 5
hongos asexuales se mencionarán en conjunto con Las hifas son septadas y generalmente producen
sus formas sexuales en los capítulos sobre grupos una gran cantidad de conidios para la dispersión.
sistemáticos. Algunos micólogos consideran que con Las células que forman los conidios se llaman
el conocimiento de las formas sexuales, los nombres de células conidiógenas y a menudo se encuentran en el
las formas asexuales deberían ser superfluos. Esto no extremo de hifas verticales. El conjunto de las células
es cierto, ya que es indispensable conocer los nombres conidiógenas y su hifa portadora se llama conidióforo.
y grupos de los hongos asexuales para el trabajo Los conidios son muy diversos morfológicamente,
práctico con estos hongos, para poder utilizar la los hay de una a varias células, con formas globosas,
literatura y para entrelazar el conocimiento tradicional alargadas, espiraladas o ramificadas (Fig. 5.5). Conidios
con nuevos resultados. Además, como ya se mencionó grandes y planos formados por ramas lateralmente
arriba, para aproximadamente el 75% de los hongos adheridas se parecen a manos, por lo que se llaman
asexuales todavía no se conoce ninguna forma sexual. queirosporas (gr. cheir, cheiros = mano). Las paredes
Distribución geográfica: Los hongos asexuales están de los conidios son lisas u ornamentadas de diferentes
presentes en todo el mundo. Muchas especies son maneras. En muchas especies, los conidios están
cosmopolitas, probablemente gracias a un número provistos de apéndices que pueden ser ramificados.
muy elevado de esporas resistentes, dispersadas sobre Las hifas conidiógenas forman los conidios de
todo por el viento, agua, insectos y el ser humano. diferentes maneras (Cole y Samson, 1979; Seifert et
al., 2011) (Figs. 5.6, 5.7). Durante una conidiogénesis
Ecología: Los hongos asexuales utilizan una gran tálica, hifas preestablecidas se dividen por septos,
diversidad de sustratos para crecer, por lo que se donde después se rompen para liberar los conidios.
encuentran como saprótrofos, como parásitos, como Estos taloconidios pueden ser solitarios o forman
comensales o en simbiosis mutualista en todas partes parte de cadenas por lo que se llaman artroconidios.
donde hay sustancias nutritivas y humedad, en el Las cadenas de artroconidios son simples o
suelo, en las plantas (Cuadro 16) y en animales, el ramificadas. En el caso de una conidiogénesis
hombre y en otros hongos (Fig. 5.4). Masas secas de blástica, los conidios (blastoconidios) corresponden
conidios son dispersadas mayormente por el viento, a brotes de una célula conidiógena y luego se separan
mientras que el agua o animales pueden llevar de ella. Cuando la pared entera se expande para
conidios que están expuestos en masas mucilaginosas. desarrollar el conidio, el proceso es holoblástico.
Numerosas especies de hongos parásitos de plantas Durante una conidiogénesis enteroblástica, la
producen esporas asexuales en plantas vivas para capa interna de la pared de la célula conidiógena
volver a infectar otras plantas vivas. A menudo se se expande, mientras que la capa exterior de la
reproducen luego de manera sexual en material pared se rompe para permitir la formación del
vegetal muerto, como saprótrofos. Otros hongos conidio. Células conidiógenas que producen varios
asexuales forman una simbiosis mutualista con o numerosos conidios en sucesión basípeta de
plantas o animales, como algunos hongos endofíticos manera enteroblástica se llaman fiálides. Durante la
y los hongos cultivados por las hormigas cortadoras conidiogénesis fialídica, el primer conidio cuenta con
de hojas o las termitas (Cuadro 2). la pared completa que es continua con la pared de la
Morfología: Muchos hongos desarrollan redes fiálide, y los conidios que siguen se forman a partir
amplias de hifas y se reproducen por un número de la capa interna de la pared de la fiálide solamente.
elevado de esporas asexuales expuestas al aire desde El loco conidiógeno en la punta de una fiálide puede
el inicio de su desarrollo (“Hyphomycetes”). Otros ser rodeado por un collarcillo, que tiene la forma de
hongos producen un número relativamente pequeño un anillo, de un embudo o puede ser cilíndrico. La
de conidios protegidos al inicio de su desarrollo pared de la fiálide generalmente se engruesa en la
dentro o debajo de conidiomas (“Coelomycetes”). punta donde inicia cada brote nuevo, por lo que se
En el laboratorio, los hongos asexuales mayormente forma un engrosamiento periclinal. Esta característica
crecen en medios de cultivo sólidos o líquidos con se puede observar con un buen microscopio de luz,
sustancias nutritivas. La velocidad de crecimiento, mientras que otros detalles de las paredes celulares
la textura y el color de la colonia son características importantes para entender la conidiogénesis sólo
específicas para los diferentes estados asexuales. Muchas se distinguen en cortes ultrafinos vistos con un
crecen fácilmente en diferentes medios de cultivo y microscopio electrónico de transmisión. En el caso
otras requieren sustancias específicas para su desarrollo. de la conidiogénesis trética, un blastoconidio se
143
Ascomycota
FIGURA 5.4. Ecología, diversidad macroscópica y algunos aspectos de importancia de hongos asexuales. A, Hongos asexuales
pigmentados en una espiga de Paspalum virgatum. B, Moho en un basidioma de una especie de Agaricales (tal vez Cladobotryum
sp., sex. Hypomyces sp.). C, Masas húmedas de conidios de Delortia palmicola. Escala = 2 mm. D, Sinemas de Bactridium sp.
Escala = aprox. 2 mm. E, Cf. Chardonia rosea en bambú muerto (Guadua angustifolia). F, Un esporodoquio cerebriforme de
Epicoccum andropogonis en una espiguilla de una gramínea. Escala = aprox. 2 mm. G, Mohos utilizados para la maduración de
tocino. H, Varias especies de mohos en pan. I, Una toalla averaguada (Panamá).
144 Capítulo 5
forma a través de un poro angosto en la pared gruesa es un anélido. En algunos casos de conidiogénesis
y mayormente pigmentada de la célula conidiógena. poliblástica una sola célula conidiógena forma
Después del desprendimiento del conidio, los poros varios conidios de manera simultánea. Otras células
generalmente son evidentes como cicatrices de color conidiógenas producen varios conidios a partir de
claro en la pared de la célula conidiógena. varios locos conidiógenos de manera sucesiva. Eso
Los blastoconidios mayormente se separan de la puede ocurrir sin que la célula conidiógena cambie
célula conidiógena por un proceso esquizólito, i.e., de tamaño o mediante proliferación simpodial, i.e., la
la lamela media de la pared del septo se disuelve. En célula conidiógena crece un poco con forma de zig zag
algunos casos de conidiogénesis holoblástica hay una antes de desarrollar el próximo conidio.
célula intercalar pequeña entre la célula conidiógena Cuando los conidios se desarrollan en cadenas la
y el conidio. Para liberar el conidio, la pared de la conidiogénesis es blastocatenada. En cadenas basípetas,
célula intercalar se rompe, lo que corresponde a un los conidios en los extremos de las cadenas son los
proceso rexólito. conidios más viejos. En otros hongos el crecimiento es
Una célula conidiógena con un solo loco de acrópeto y los conidios más viejos están en la posición
formación de uno o varios conidios es monoblástica y basal. Cadenas acrópetas pueden ser ramificadas
cuando tiene varios locos conidiógenos se denomina debido a ramoconidios, i.e., conidios en la punta de las
poliblástica. Una célula conidiógena monoblástica cuales se originan dos o más cadenas de esporas.
que aumenta de largo durante la producción de varios Las hifas de muchos hongos forman clamidosporas
conidios en su punta es percurrente. Este proceso para sobrevivir durante períodos con condiciones
llamado proliferación puede ocurrir a partir de la ambientales poco favorables para el crecimiento. Se
misma célula conidiógena o de una célula nueva trata de células mayormente globosas, con paredes
que se delimita después de un crecimiento limitado gruesas y sustancias nutritivas para sobrevivir
de la célula conidiógena anterior. Cuando la célula durante períodos prolongados. Para el mismo
conidiógena se alarga un poco en su extremo después propósito, otros hongos producen estructuras
de la dehiscencia de cada conidio, se observan llamadas esclerocios, cuerpos formados por masas de
anillos cercanos uno al otro y la célula conidiógena hifas compactadas y a menudo endurecidas.
a hojas muertas. Estos hongos con estaurosporas ●● Los hongos crecen en tejidos húmedos causando
que viven en el agua y en la superficie de plantas se manchas oscuras que no se pueden quitar
llaman “hifomicetes de Ingold”, para reconocer los cuando se lavan. Eso es un problema diario
trabajos del micólogo inglés Cecil Terence Ingold en zonas tropicales durante épocas lluviosas.
sobre estos hongos. Este grupo incluye especies de Coloquialmente se refiere a estos tejidos como
hongos de diferentes grupos sistemáticos. Los hongos “averaguados” (Panamá) o “moromoros”
aeroacuáticos son otro grupo ecológico de hifomicetes (Ecuador).
con conidios helicoides (enrollados en espiral) o con ●● En lugares con elevada humedad relativa en
formas clatroides (como en Clathrus sp., Phallales) el aire, los “Hyphomycetes” crecen en vidrio,
que flotan en la superficie del agua gracias a una e.g., en lentes ópticos en cámaras, lupas y
burbuja de aire encerrada en el centro de los conidios. microscopios reduciendo la transparencia.
Hifas y/o conidios de muchas formas ●● Numerosas especies de “Hyphomycetes” son
asexuales de “Hyphomycetes” están cubiertos parásitos de plantas causando enfermedades.
por ornamentaciones, mayormente verrugas. Entre éstas, lesiones en hojas son los síntomas
Las superficies de estas células son generalmente más evidentes y frecuentes (Cuadro 12).
hidrófobas. Debido al aumento de la superficie de la
célula por la ornamentación y la naturaleza hidrófoba
de la misma, el agua de lluvia no puede mojar estos 5.2.3. “Coelomycetes”, Hongos
hongos (ver efecto de loto; Capítulo 4.2.2). La masa de Asexuales con Conidios Cubiertos
conidios queda polvorienta y puede ser dispersada por G aprox. 1,000 E aprox. 7,000
el viento aun durante tormentas con lluvias. Además,
Etimología: Los “Coelomycetes” son hongos
la superficie hidrófoba facilita la adhesión de un
asexuales que forman sus conidios en cavidades
conidio a la cutícula de una planta hospedera y tal vez
(gr. koilos = hueco, cueva; gr. mykes = hongo).
es importante para la dispersión por insectos.
Ecología: Muchas formas asexuales clasificadas
Importancia para el Hombre en “Coelomycetes” se observan como parásitos de
Las actividades del ser humano frecuentemente plantas u hongos saprótrofos, e.g., en hojas muertas o
están afectadas por hongos asexuales. Muchos madera en descomposición. Otras como Aschersonia
aspectos se mencionan en los capítulos sobre grupos spp. (sex. Hypocreales) son parásitos de insectos.
sistemáticos. Morfología: Los conidiomas de “Coelomycetes”
son muy pequeños o miden hasta varios milímetros
Positiva:
de diámetro. En plantas, los conidiomas de algunas
●● Hongos asexuales producen una gran diversidad
especies de “Coelomycetes” son evidentes como
de sustancias antibióticas y otros medicamentos.
puntos negros con la lupa (Cuadro 12).
●● Se utilizan para fabricar diferentes tipos de
Los picnidios son conidiomas globosos o con
alimentos, como la salsa de soya, vino y quesos.
forma de botella conteniendo pocos a numerosos
Además se pueden usar para preparar tocino.
conidios que se liberan a través de un ostiolo. Se
Negativa: ubican en la superficie o están más o menos inmersos
Los mohos afectan nuestros alimentos por lo
●● en el sustrato. Crecen de manera individual o varios
que se aplican conservantes y los alimentos se picnidios se agrupan en un estroma. En algunos
mantienen en refrigeración lo que de manera casos, el picnidio es un sistema complejo de túneles
general reduce la velocidad de crecimiento de los ramificados, por ejemplo, en Cytospora spp. (sex.
hongos. Muchos mohos, sin embargo, producen Diaporthales). En Cytospora spp., en muchos otros
más toxinas cuando su crecimiento está hongos con picnidios y en algunos ascomicetes con
limitado, e.g., por encontrarse en un ambiente peritecios, las esporas salen por un orificio minúsculo
con temperaturas bajas. Por eso, alimentos sin del cuerpo fructífero en una masa mucilaginosa
colonización evidente por hongos pueden ser formando un hilo a menudo enrollado llamado cirro
contaminados con concentraciones elevadas (e.g., ver Figs. 5.55E, 5.57J).
de micotoxinas. Casi todas las micotoxinas Los acérvulos son pequeñas copas o discos
conocidas son sintetizadas por especies de cubiertos por células o partes de células de una planta,
“Hyphomycetes”. cuando están jóvenes. Estas cubiertas posteriormente
148 Capítulo 5
CUADRO 12. FIGURA 1. Lesiones en hojas debidas a diferentes organismos u otros factores. A, Lesión en una
hoja con diferentes hongos asexuales asociados por lo que es difícil identificar el agente causal. B, Manchas causadas
por virus. C, Manchas causadas por insectos chupadores de floema. D, Lesión causada por un insecto. Note el hueco
de salida en el centro de la lesión. E, Minas de larvas de insectos que comieron el mesófilo de la hoja. F, Una agalla
en una hoja causada por un insecto. G, Una agalla se cortó y se expuso la larva. H, Ácaros de fieltro (Eriophyidae)
causando manchas, donde la planta formó numerosos pelos. I, Manchas de color anaranjado debidas a la presencia
de Cephaleuros virescens (alga verde).
sustrato esté vivo, contenga suficientes sustancias del sustrato en la madurez, o están inmersos en
nutritivas y haya condiciones ambientales favorables. el sustrato de manera permanente. Los peritecios
Cuando se muere el órgano afectado, se agotan las también pueden estar agrupados dentro de estromas
fuentes de sustancias nutritivas y/o se presentan pseudoparenquimáticos. Otras especies tienen
factores desfavorables, el hongo desarrolla estructuras ascomas globosos con ascos globosos encerrados
de reproducción sexual. Una estrategia similar en el interior. Estos ascomas sin ostiolos se llaman
también se puede observar en hongos saprótrofos, cleistotecios. Algunas especies de Ascomycota
e.g., ciertas especies de Hypocreales o Xylariales, que producen sus ascos debajo de un escudo llamado
viven como endófitos y desarrollan estromas para tiriotecio o en un ascoma aplanado con pared basal en
la reproducción sexual solamente cuando la planta un ascoma llamado catatecio.
huésped está gravemente herida. Los gimnotecios se parecen a cleistotecios pero
se trata de bolas de hifas mezcladas con ascos sin
Morfología: Muchas especies de Pezizomycotina peridios definidos. El quasmotecio se parece a un
desarrollan cuerpos fructíferos, los ascocarpos cleistotecio cuando está cerrado. Sin embargo, se
o ascomas, en los cuales producen los ascos y las diferencia porque un quasmotecio se abre por un
ascosporas (Fig. 5.10). Algunos ascomas tienen la surco o una tapa, mientras que el peridio de un
forma de disco o copa (apotecio) con ascos ubicados cleistotecio se rompe de manera poco definida.
en un himenio en la superficie superior o interior. Los tipos de ascomas más comunes, apotecio,
Los apotecios pueden ser abiertos desde el inicio peritecio y cleistotecio, se desarrollaron varias veces
de su desarrollo o estar cubiertos por una capa de durante la evolución, por lo que hongos Ascomycota
células cuando están jóvenes. Otras especies tienen en diferentes líneas evolutivas pueden producir
ascomas con forma de botella (peritecio) con un ascomas que se parecen. Esta evolución convergente
orificio llamado ostiolo en su punta. Los peritecios fue descubierta por análisis microscópicos detallados
se forman de manera individual en la superficie acerca del desarrollo de los ascomas y por datos
del sustrato, primero inmersos y luego sobresalen moleculares.
Las especies de Ascomycota desarrollan ascomas hifas dicarióticas se ramifican formando un himenio
y ascos por dos modos principales. En el caso del o hay ascos individuales dispersos dentro del estroma
desarrollo ascohimenial (Sordariomycetes), el peridio (Myriangiales). Filamentos estériles conocidos como
del ascoma se forma alrededor de un ascogonio que pseudoparáfisis se pueden desarrollar arriba de
ya está fertilizado o que pronto será fertilizado. Una los ascos y crecer hacia abajo entre los ascos. Otras
cavidad central se forma por expansión del primordio especies pueden tener células estériles (parafisoides
peritecial y células localizadas en la base o en el ápice o hifas interascales) entre los ascos, las cuales se
pueden producir filamentos estériles. Las paráfisis colapsan cuando los ascos se expanden. Estos ascomas
son filamentos estériles que crecen hacia arriba y llamados pseudotecios se abren por lisis de células
que tienen puntas libres arriba de los ascos, mientras en el ápice. No hay canal ostiolar con perífisis. Todas
que paráfisis apicales crecen desde arriba hacia abajo las células estériles presentes dentro de un ascoma,
(Fig. 5.11) (Eriksson, 1981). En todas las especies de i.e., paráfisis, pseudoparáfisis y/o perífisis, se llaman
pirenomicetes, filamentos estériles cortos llamados hamatecio.
perífisis son formados en el ápice del primordio. En bosques húmedos tropicales, los ascomas
Mientras que el ascoma se alarga, los perífisis se pueden ser muy simples. En algunas especies, los
separan, y cuando el ascoma está maduro se abre un ascos se encuentran directamente en la superficie del
canal ostiolar bordado por perífisis. Hifas ascógenas sustrato. En otras especies los ascos están expuestos
dicarióticas se ramifican en la base del peritecio en la punta de un ascoma estilboide (Fig. 5.12).
y forman los ascos en un himenio. En el caso del Los ascos son morfológicamente muy variables,
desarrollo ascolocular (Dothideomycetes), lóculos se dependiendo de los diferentes órdenes y de las
forman dentro de tejido estromático que puede ser diferentes especies (Fig. 5.13). Mayormente son
un estroma extenso o formado por algunas células globosos, ovoides o cilíndricos. Generalmente un
solamente. Células dentro del lóculo son fertilizadas e asco contiene ocho ascosporas como resultado de
FIGURA 5.12. Una especie no identificada de Helotiales con un ascoma hialino, estilboide, encontrado en un
bosque tropical húmedo en la superficie de una fronda de un helecho (ML).
una división mitótica después de la meiosis. Ascos de Otras especies de Ascomycota son caracterizadas
algunos hongos contienen una hasta siete ascosporas, por ascos con paredes que se separan en dos
mientras que ascos de otras especies contienen capas con funciones diferentes al momento de
muchas ascosporas (mayormente múltiples de ocho), la expulsión de las ascosporas. Se llaman ascos
en algunos casos más de 1,000. bitunicados o fisitunicados y son típicos de especies
Las ascosporas se liberan de los ascos de diferentes de Dothideomycetes. La capa interna o endotúnica
maneras. Ascos prototunicados se rompen de manera es elástica, mientras que la capa externa o exotúnica
irregular y sueltan las ascosporas de manera pasiva. La es firme. En el momento de la liberación de las
mayoría de las especies de Ascomycota, sin embargo, ascosporas, la exotúnica se rompe en la punta o más
expulsan sus esporas al aire para asegurar su dispersión abajo, la endotúnica se expande y las ascosporas
por el viento, a veces a largas distancias. El mecanismo son expulsadas a través de un poro en la punta
de expulsión se basa en una turgencia elevada dentro de la endotúnica. Los ascos bitunicados jóvenes
del asco y en la presencia de una estructura en su punta generalmente se caracterizan por la presencia de una
a través de la cual las ascosporas pueden ser liberadas pequeña depresión en la parte apical de la endotúnica
con un impulso (Trail, 2007). llamada cámara ocular.
Las capas de la pared de ascos unitunicados no En muchas especies de Ascomycota, entre los
se separan durante el proceso de la liberación de ascos hay hifas simples o ramificadas del hamatecio.
las ascosporas. En las especies de Pezizales se abren Gracias a ellas, los ascos se encuentran apretados
con una tapita llamada opérculo, por lo que son en el himenio o dentro del peritecio y se expanden
operculados, mientras que en especies de Helotiales y solamente hacia arriba, hacia donde liberarán sus
muchos otros ascomicetes con ascos unitunicados, en ascosporas. La combinación de las características
lugar de una tapita tienen un poro elástico en su ápice de los ascomas y de los ascos forma una base para
y son inoperculados. distinguir los órdenes de Ascomycota (Fig. 5.14).
Las ascosporas están ordenadas en una línea duplica a ocho gracias a una división mitótica
(uniseriadas), dos líneas (biseriadas) o se encuentran adicional. Alrededor de cada núcleo se deposita
en el asco sin orden aparente. Pueden ser células plasma que luego es rodeado por una pared dentro
simples, globosas, hialinas y lisas, pero también de la célula del asco. El desarrollo de las ascosporas
pueden tener otras formas (esféricas, alantoides, (meiosporas) es endógeno, las ascosporas son
cilíndricas, filiformes, etc.), ser pigmentadas (marrón, endosporas, y se trata de una formación libre de
verdosas o negras) y a veces son ornamentadas en células dentro del asco. El plasma que queda alrededor
la superficie de sus paredes más o menos gruesas de las ascosporas dentro del asco, el epiplasma,
(Fig. 5.15). Otras ascosporas están formadas por dos contiene glicógeno y otras sustancias. Cuando el
o más células. En algunas especies las ascosporas glicógeno se fragmenta en azúcares monoméricos
se rompen a nivel de sus septos, formando esporas (glucosa), aumenta el flujo de agua hacia dentro del
parciales. Las ascosporas pueden estar rodeadas asco y aumenta la turgencia. La elevada presión que se
por una capa hialina mucilaginosa, pueden tener genera dentro del asco finalmente causa la expulsión
apéndices o presentar poros o surcos germinativos. de las ascosporas.
Estas características se utilizan para distinguir Cuando están maduras, la mayoría de las
especies y géneros y a veces sirven para caracterizar ascosporas contienen un núcleo haploide en
familias u órdenes de hongos. cada célula. Después de ser liberadas del asco, las
ascosporas son dispersadas por el viento, agua u
Ciclo de vida (Fig. 5.16): Los hongos clasificados en otros vectores. Bajo condiciones favorables germinan
Pezizomycotina se caracterizan por la presencia de mediante hifas. Cada célula de estas hifas contiene
ascos, mayormente en ascomas formados por hifas uno a varios núcleos haploides. Las hifas crecen en
monocarióticas. Un asco se forma en la punta de una el sustrato donde se reproducen mayormente de
hifa dicariótica en la cual dos núcleos compatibles manera asexual formando conidios (mitosporas).
se fusionan. El núcleo diploide en seguida se divide La multiplicación asexual mediante gemación, de
por meiosis dando como resultado cuatro núcleos manera levaduriforme, se manifiesta en los órdenes
haploides. A menudo este número de núcleos se Chaetothyriales (levaduras negras), algunas especies
de Hypocreales, Onygenales y Ophiostomatales (ver Las células que resultan de la fusión pueden crecer
Fig. 5.71). como hifas multinucleares y sin septos (cenocíticas).
En el caso de las especies heterotálicas de Corresponden a hifas ascógenas que dentro del ascoma
Ascomycota, una hifa con núcleos haploides de crecen hacia el área disponible para el desarrollo de
una carga genética dada tiene que encontrar otra ascos. Los núcleos dentro de las hifas ascógenas se
hifa con núcleos haploides con material genético dividen simultáneamente para mantener el estado
compatible para iniciar la formación de un ascoma dicariótico. En otras especies de Ascomycota, las hifas
entrelazando las hifas de las dos cepas. Las especies ascógenas no son cenocíticas sino que cuentan con
homotálicas no requieren de células compatibles septos con fíbulas que separan células dicarióticas.
para iniciar el desarrollo de un ascocarpo. Dentro En su punta, una hifa ascógena se dobla formando un
del ascoma joven, o primordio, generalmente se gancho, también llamado crozier, y se divide dos veces
diferencian gametangios masculinos (anteridios) y resultando en tres células con cuatro núcleos en total
gametangios femeninos (ascogonios). El ascogonio (Fig. 5.17). La célula basal y la célula apical contienen
puede formar una excrecencia delgada (tricógina) un núcleo cada una, mientras que la célula de la mitad,
por la cual se establece un contacto con el citoplasma llamada célula penúltima, contiene dos núcleos. Estos
del anteridio. A través de este puente los núcleos del dos núcleos son genéticamente distintos, de igual
anteridio migran hacia adentro del ascogonio. Otras manera como los núcleos en la célula basal y en la
especies de Ascomycota liberan esporas con un núcleo célula apical. La célula apical se fusiona con la célula
haploide cada una (espermacios). Un espermacio se basal para reestablecer un dicario, de manera similar
fusiona con una tricógina de un ascogonio o con una a la formación de fíbula en Basidiomycota. La célula
hifa receptiva. En algunas especies de Ascomycota penúltima es una célula inicial de asco y se transforma
células de hifas no diferenciadas morfológicamente se en asco mientras la célula subterminal puede proliferar
fusionan mediante somatogamia. para formar otro asco.
FIGURA 5.16. Ciclo de vida típico para especies de Pezizomycotina. El ascoma (apotecio) y el asco operculado
son típicos para especies de Pezizales.
158 Capítulo 5
5.3.2. Pezizales, los Hongos de Copa Ecología: En su mayoría, las especies de Pezizales
con Ascos Operculados crecen como saprótrofos en el suelo, en madera en
descomposición, en excrementos (Cuadro 13) o en
G 200 E 1,700 materia orgánica quemada. Muchas especies de
Etimología: El filósofo griego Theophrastos (siglo Pezizales, como Aleuria aurantia, por ejemplo, crecen
IV–III a.C.) utilizaba el término “pezis” para referirse en sitios perturbados, por lo que se pueden considerar
a hongos sin estípite, probablemente a hongos que hongos pioneros. La mayoría de las especies forman
ahora se consideran “Gasteromycetes”. Con el tiempo ascomas sobre el suelo (epigeo), y otras, como muchas
el significado del nombre cambió, por lo que ahora se trufas (Tuber spp. y especies de otros géneros), dentro
utiliza para un grupo de especies de Ascomycota con del suelo (hipogeo). Las esporas de hongos epigeos se
ascomas con forma de copa que mayormente carecen dispersan mayormente mediante el viento, mientras
de estípite. que las trufas son excavadas por animales (perros,
Sistemática: Los Pezizales son el único orden de la cerdos, ardillas, etc.) atraídos por un olor fuerte.
clase Pezizomycetes (Pezizomycotina), y constituyen Los animales comen los ascomas y de esta manera
una línea evolutiva separada de los demás hongos dispersan las esporas. Algunas especies de Helvella,
Ascomycota en las filogenias moleculares. Por lo Morchella y las especies de Tuber son ectomicorrízicas
menos 15 grupos filogenéticos de Pezizales incluyen (Cuadro 5), mientras que algunas otras especies son
trufas, definidas como hongos con ascomas hipogeos acuáticas. No hay especies liquenizadas (en simbiosis
o epigeos con ascos que liberan sus esporas de manera con algas o cianobacterias) en este orden.
pasiva (Læssøe y Hansen, 2007). Además hay trufas Morfología: La forma básica de los ascomas de
clasificadas en Elaphomycetales. las especies de Pezizales es una copa o un disco, el
Distribución geográfica: Las especies de Pezizales apotecio, con un diámetro de aproximadamente
se encuentran en todo el mundo. Tuber spp. son 1 mm hasta varios centímetros y con colores como
típicas en zonas de clima templado y subtropical en amarillo, anaranjado, rojo, crema, marrón o negro
el hemisferio norte, mientras que Cookeina sulcipes, (Fig. 5.18A–G). La superficie interior o superior de
Glaziella aurantiaca y Phillipsia domingensis crecen los apotecios está cubierta por el himenio constituido
en tierras bajas tropicales de todo el mundo. por ascos y paráfisis. Las puntas de las paráfisis
159
Ascomycota
FIGURA 5.18. Especies de Pezizales (A–G) y Orbiliales (H–I). A, Un apotecio de Aleuria aurantia. B–C, Apotecios con estípites de
Cookeina spp. B, Cookeina speciosa con una babosa. C, Cookeina tricholoma. D, Un ascoma de Phillipsia domingensis con un himenio de
color llamativo. E, El ascoma de Morchella cf. esculenta tiene un himenio con la forma de un panal. F, Un ascoma globoso de Glaziella
aurantiaca, cortado longitudinalmente. G, Ascomas hipogeos de Tuber excavatum, cortado y en vista superficial. H, Numerosos
apotecios de Orbilia sp. sobre una rama muerta. I, Orbilia sp. sobre estromas negros de otro hongo, tal vez una especie de Xylariales.
160 Capítulo 5
CUADRO 13. FIGURA 1. Especies de Pezizales en excremento de vaca. A–C, Ascobolus scatigenus. A, Apotecios
en excremento. B, Apotecios con ascosporas maduras (oscuras) y después de la liberación de las ascosporas
(amarillos). C, Ascosporas se adhieren a un portaobjeto que se expuso al soplo de un apotecio (ML). Escala = 0.1 mm.
D–E, Saccobolus sp. D, Apotecios con ascos maduros (puntitos oscuros) sobre excremento. Escala = 1 mm. E, Un asco
con ascosporas agrupadas (ML). Escala = aprox. 50 μm. F, Apotecios de Iodophanus carneus. Escala = aprox. 5 mm.
pueden ser organizadas en una capa arriba de los Plegando el himenio, otros hongos aumentan la
ascos llamada epitecio. Inmediatamente por debajo superficie disponible para la formación de ascos y de
del himenio se localiza una capa delgada de hifas, esta manera el número de ascosporas. Helvella spp.
llamada hipotecio. El tejido que es responsable de la tienen apotecios en forma de silla de montar, especies
forma de la copa se llama excípulo. de Morchella presentan himenios amplios con forma
Las copas de algunas especies de Pezizales son de panal. Los ascomas de Glaziella aurantiaca son
expuestas al viento elevándose del suelo mediante cerrados, con pliegues en el interior, y los ascos no
estípites, por ejemplo, en Cookeina spp. (Fig. 5.19). expulsan las ascosporas. Estos ascomas se pueden
paredes de los ascos están formadas por varias capas que Gyromitra, son venenosas por lo que es
no se separan, por lo que los ascos son funcionalmente importante identificar bien los hongos antes de
unitunicados. En algunas especies de Pezizales la consumirlos.
totalidad de la pared, o solo su parte apical, se colorea
de azul con yodo (reacción amiloide, I+). Después de 5.3.3. Orbiliales, Copitas
ser liberadas las ascosporas, el opérculo queda adherido con Ascosporas Minúsculas
lateralmente al orificio o se desprende completamente.
La presencia de un opérculo caracteriza un asco G 12 E 300
operculado que es típico para especies de Pezizales. En Etimología: Los apotecios de las especies de Orbilia
algunas especies, numerosos ascos maduran a la vez y son pequeños discos circulares (lat. orbis = círculo,
sus ascosporas se liberan simultáneamente, por lo que disco).
se observa macroscópicamente una nube de esporas que Sistemática: Las especies de Orbilia y géneros afines
surge del himenio como humo. Este fenómeno se llama en el pasado se clasificaban dentro de los Helotiales o
soplo y en el momento del soplo se escucha un ruido Leotiales. Datos moleculares demuestran que no están
apenas perceptible. estrechamente relacionadas con ninguno de estos
En su mayoría los ascos contienen ocho ascosporas, órdenes por lo que se clasifican en Orbiliomycetes,
sin embargo en algunas especies un solo asco puede separado de los demás órdenes de Ascomycota. Se
contener hasta más de 1,000 ascosporas. En el caso trata de “Discomycetes” con ascos inoperculados.
de las trufas los ascos son globosos, contienen de El género más grande del orden es Orbilia (E 58)
dos a seis ascosporas ornamentadas y se abren sin que además incluye numerosas especies que todavía
expulsar las ascosporas (ascos prototunicados). En no han sido descritas—se estima que existen
los ascomas de Glaziella aurantiaca, los ascos se varios cientos de especies de Orbilia (H.-O. Baral,
ubican individualmente dentro de lóculos en el tejido comunicación personal).
del apotecio que de esta manera no cuenta con un
Ecología: La mayoría de las especies de Orbiliales
himenio. Cada asco contiene una sola ascospora
se encuentran en lugares húmedos sobre madera
grande que aparentemente se libera cuando el ascoma
muerta o en el suelo, donde se reproducen de manera
se descompone. Las ascosporas de las especies de
asexual y pueden capturar artrópodos y otros
Pezizales corresponden a células simples, hialinas a
invertebrados. Hifas de Orbiliales capaces de capturar
marrones, son globosas a elipsoidales y contienen uno o
y alimentarse de nematodos forman estructuras
varios núcleos. Sus paredes pueden ser ornamentadas.
pegajosas, toxinas o anillos que se contraen al
Algunas especies de Pezizales crecen de manera
hincharse cuando nematodos pasan a través de
asexual con hifas formando conidios, pero estas
ellos, e.g., en Arthrobotrys spp. (sex. Orbilia spp.)
formas asexuales no son comunes.
(Fig. 5.20). Los nematodos son paralizados y mueren
Ciclo de vida: En muchas especies de Pezizales, células inmediatamente por toxinas nematicidas, e.g., ácido
sexuales compatibles se fusionan por gametangiogamia linoleico. También puede ocurrir que el anillo sea
(Fig. 5.16). Sin embargo, en otras especies se ha separado de la hifa y el nematodo se aleje junto con
observado también espermatización, somatogamia, el anillo. El animal, sin embargo, no está a salvo, ya
dicariotización de núcleos del mismo individuo o que las células fúngicas crecen y luego lo invaden.
una reproducción que morfológicamente aparenta ser Especies de Orbiliales que consumen nematodos se
sexual pero sin cambios del estado nuclear. aíslan en el laboratorio mediante la dispersión de
Aspectos bioquímicos: El color llamativo de muchos partículas finas de suelo o de excremento en agar con
ascomas se debe a la presencia de carotenoides. agua, empleando nematodos como cebo. Después de
163
Ascomycota
5.3.4–5.3.7. Leotiomycetes
5.3.4. Helotiales, Hongos de Copa
con Ascos Inoperculados
G 500 E 3,900
Etimología: Las especies de Helotium tienen ascomas
redondos con colores llamativos (gr. helios = sol).
FIGURA 5.21. Algunas especies de Helotiales (A–H) y Leotiales (I–K). A, Apotecios de Ascocoryne sarcoides. B–C, Chlorociboria
aeruginascens en madera en descomposición. B, Apotecios. C, Madera colonizada por hifas. D, Un apotecio de Dicephalospora
rufocornea con un esclerocio en la base. Escala = 1 mm. E, Apotecios de Lachnum sp. en un pecíolo de una hoja muerta.
Escala = 1 mm. F, Apotecios de Encoelia cubensis encima de ascomas de Xylaria telfairii. G, Apotecios de una especie de
Dermateaceae en la hoja de una gramínea. H, Ascomas de Trichoglossum sp. en suelo. I, Ascomas de Bulgaria inquinans en madera
muerta de Quercus sp. J–K, Ascomas de Leotia spp. J, Leotia atrovirens. K, Leotia lubrica.
165
Ascomycota
que están relacionadas con ectomicorrizas (Cuadro recomendable añadir especies seleccionadas de
5), las micorrizas ericoides y cavendishioides que Helotiales y Sebacinales al sustrato, éstas, sin
se presentan a continuación, y las micorrizas embargo, raras veces están disponibles.
monotropoides que son micorrizas de especies
micoheterótrofas de Ericaceae (Cuadro 9).
Micorrizas ericoides son endomicorrizas que Cuadro 14 Bibliografía
se encuentran frecuentemente en las especies de Referencias para Micorrizas de Ericaceae
Ericaceae en áreas fuera de los trópicos. También Read, D. J. 1996. The structure and function of the ericoid
se hallan en especies de Epacridaceae, una familia mycorrhizal root. Ann. Bot. 77:365-374.
con mayor diversidad de especies en Australia Selosse, M.-A., Setaro, S., Glatard, F., Richard, F., Urcelay, C.
y estrechamente relacionada con los Ericaceae y Weiβ, M. 2007. Sebacinales are common mycorrhizal
associates of Ericaceae. New Phytol. 174:864-878.
(Read, 1996). Los hongos involucrados son especies
Setaro, S., Weiβ, M., Oberwinkler, F. y Kottke, I. 2006.
mayormente de Helotiales (Ascomycota) y de Sebacinales form ectendomycorrhizas with Cavendishia
Sebacinales (Basidiomycota). Las raíces con micorriza nobilis, a member of the Andean clade of Ericaceae,
ericoide son muy finas, porque el volumen del tejido in the mountain rain forest of southern Ecuador. New
del cilindro central está reducido y hay una sola capa Phytol. 169:355-365.
Morfología: Los ascomas de especies de Helotiales Muchas especies de Dermateaceae crecen sobre
son pequeños apotecios sésiles o estipitados, con plantas, donde forman apotecios minúsculos
forma de disco o copa (Figs. 5.21A–H, 5.22). Otros directamente en la lesión de la hoja, sobre todo en el
ascomas son globosos con estípites o cilíndricos. En envés. Estos apotecios se distinguen de los apotecios
algunas especies los ascomas se desarrollan a partir de las especies de Rhytismatales por abrirse temprano
de un esclerocio. En el campo, especies saprótrofas durante su desarrollo y por carecer de un clípeo
de Helotiales se distinguen de especies de Pezizales negro. Las especies de Sclerotiniaceae típicamente se
porque la textura de los ascomas de las especies de multiplican de manera asexual sobre la planta viva y
Helotiales es más resistente y más difícil de estrujar, después forman apotecios a partir de esclerocios o de
mientras que las especies de Pezizales presentan una estromas que corresponden a tejido vegetal penetrado
trama suave que se rompe fácilmente. Apotecios de por hifas.
especies de Helotiales generalmente tienen una leve Los ascos que forman los himenios son
depresión en el centro, lo que no se observa en el caso inoperculados, tienen en su extremo un poro que
de las especies de Pezizales. generalmente se distingue como un área un poco
166 Capítulo 5
engrosada al observarse con el mayor aumento de A diferencia de Sclerotinia spp., Monilinia spp.
un buen microscopio de luz. En algunas especies, el también pueden sobrevivir durante el invierno en su
área del poro se colorea de azul al entrar en contacto forma asexual y utilizan conidios para reinfectar las
con yodo (reacción amiloide, I+). Los ascos forman plantas hospederas en primavera. En zonas tropicales
el himenio junto con las paráfisis. Las ascosporas se encuentran estructuras asexuales o sexuales en
mayormente son hialinas y relativamente pequeñas. diferentes épocas del año, sobre todo en condiciones
Las hay de una a varias células y de formas variables, de elevada humedad. Los esclerocios y estromas
son esféricas, elipsoidales o cilíndricas, raras veces probablemente sirven para sobrevivir durante
filiformes. No cuentan con una capa exterior períodos de sequía o ante la ausencia de la planta
gelatinosa como en el caso de muchas especies hospedera.
de Rhytismatales. Aspectos bioquímicos: El color llamativo de los
Muchas especies de Helotiales crecen de manera ascomas se debe a la presencia de carotenoides.
asexual como “Hyphomycetes”, “Coelomycetes” o Cultivos de Helotiales producen metabolitos
Mycelia Sterilia. secundarios interesantes, e.g., antibióticos que
Ciclo de vida: En zonas templadas, se observan corresponden a lipopéptidos que han servido
parásitos de plantas como especies de Sclerotinia para desarrollar sustancias antimicóticas. Otros
o Monilinia, que forman sus células asexuales en compuestos constituyen la base para el desarrollo de
la planta viva durante la temporada caliente. Para sustancias contra enfermedades cardiovasculares y
sobrevivir durante el invierno, Sclerotinia spp. neurodegenerativas. Botrytis spp. producen varios
producen esclerocios negros y duros con reservas de sesquiterpenos citotóxicos, fitotóxicos y antibióticos.
sustancias nutritivas, mientras que Monilinia spp.
momifican su sustrato, e.g., una manzana (Malus Importancia para el Hombre
domestica), transformándolo en un estroma. A partir Positiva:
de las células del esclerocio o del estroma, el hongo ●● Madera teñida de color verde debido a hifas
forma apotecios estipitados en la primavera del año de Chlorociboria aeruginascens se usa como
siguiente y las ascosporas causan nuevas infecciones. ornamento en muebles.
TABLA 7. Especies de Helotiales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Helotiales Plantas Hospederas Enfermedades
Botryotinia fuckeliana Tomate (Solanum lycopersicum), lechuga (Lactuca sativa) Moho gris
(asex. Botrytis cinerea) y muchas otras plantas
Diplocarpon mali Manzana (Malus spp.) Tizón de hoja
(asex. Marssonina coronariae)
Diplocarpon rosae Rosa (Rosa spp.) Mancha negra de la hoja
(asex. Marssonina rosae)
Monilinia fructigena Árboles frutales de Rosaceae Pudrición marrón de
(asex. Monilia fructigena) frutos
Pseudopeziza trifolii Alfalfa (Medicago sativa) y otras especies de Fabaceae Mancha foliar
Sclerotinia sclerotiorum Frijoles y otras especies de Fabaceae, tomate, repollo Moho blanco, pudrición
(Brassica spp.) y muchas otras especies de plantas blanca, pudrición del tallo
(más de 350) y fruto
Sclerotium cepivorum (asex.) Cebolla (Allium cepa) Podredumbre blanda,
pudrición blanca, torbó
168 Capítulo 5
FIGURA 5.23. Especies de Helotiales patógenos de plantas por sus formas asexuales (A–H) y una especie de Cyttariales (I).
A–B, Botrytis cinerea en lechuga (Lactuca sativa). A, Hojas marchitas debido al moho gris. B, El moho gris, visto con ME.
Escala = 0.5 mm. C, Monilia fructigena (sex. Monilinia fructigena) sobre una manzana. D–E, Marssonina rosae (sex. Diplocarpon rosae)
en hojas de una rosa. D, La fumagina de estrella. E, Visto con ME. Las flechas indican acérvulos. Escala = 1 mm. F–H, Sclerotinia
sclerotiorum. F–G, Col podrida debido al hongo. G, Las flechas indican los esclerocios. H, Esclerocios aislados de una planta de
tomate. Algunos fueron cortados. I, Ascomas de Cyttaria gunnii en Nothofagus sp. en Australia.
169
Ascomycota
Distribución geográfica: Las especies de Cyttariales Ecología: Algunas especies de Rhytismatales son
solamente se encuentran en el sur de América del Sur, parásitos en hojas o ramas de plantas vivas. Otras se
Australia y Nueva Zelanda. No se conocen en Nueva manifiestan cuando los órganos de la planta están
Caledonia o Papúa-Nueva Guinea, aunque sus plantas muertos, en un estado saprótrofo. Antes de producir
hospederas, Nothofagus spp., están presentes en estos cuerpos fructíferos, sin embargo, el hongo puede
países. crecer dentro del tejido vivo de la planta de manera
Ecología: Se trata de parásitos generalmente poco endofítica (sin causar síntomas). También existen
agresivos, específicos de diferentes especies de especies en este grupo que solamente se conocen
Nothofagus (Nothofagaceae). como hongos endofíticos. En el trópico, las especies
de Rhytismatales se encuentran principalmente en
Morfología: Debido a la presencia del hongo, la
hojas coriáceas de plantas leñosas, e.g., en especies de
madera de troncos o ramas de algunas especies de
Clusiaceae, Fagaceae, Lauraceae, Melastomataceae y
plantas hospederas de Nothofagus crece de manera
Pinaceae. Algunas especies de Rhytismatales crecen
anormal formando agallas (Fig. 5.23I). Sobre la
en muchas familias de plantas, mientras que otras son
agalla o directamente sobre troncos o sobre ramas,
específicas.
Cyttaria spp. forman ascomas globosos de hasta 6 cm
de diámetro aproximadamente, que son compuestos Morfología: En el campo, las especies de
por varios o numerosos apotecios de color blanco, Rhytismatales se distinguen por sus ascomas
amarillo o anaranjado en su superficie. El himenio cubiertos por clípeos negros brillantes de uno a pocos
está formado por ascos inoperculados y paráfisis. Un milímetros de diámetro en hojas o ramas, vivas o
asco contiene ocho ascosporas de color gris oscuro. muertas (Fig. 5.24). El clípeo es una capa más o menos
gruesa formada por tejido de la planta y células negras
Importancia para el Hombre del hongo, que se rompe con un surco o con varios
Positiva: lóbulos para exponer un himenio plano (Fig. 5.25).
●● Algunas especies de Cyttaria son comestibles. Generalmente hay un solo apotecio debajo de un
clípeo. En especies de Rhytisma, sin embargo, varios
apotecios se ubican debajo de un clípeo relativamente
5.3.6. Rhytismatales, grande, por lo que se trata de un estroma plurilocular.
los Hongos Alquitranosos Al humedecerse el ascoma, el himenio gelatinoso
se expande y los lóbulos del clípeo se separan
G 83 E 800 exponiendo el himenio y permitiendo la liberación de
Etimología: Las manchas alquitranosas formadas las ascosporas.
por Rhytisma acerinum en hojas de Acer spp. En hojas muertas, el tejido vegetal alrededor de
(Sapindaceae) en zonas de clima templado tienen una los ascomas generalmente es de color más claro que
superficie rugosa (gr. rhytis = arruga) en otoño. Las el resto del órgano afectado, debido a la degradación
arrugas corresponden a apotecios jóvenes alargados de las células de la planta por las hifas del hongo.
debajo de la capa negra del clípeo. Alrededor de un área atacada por un micelio
Sistemática: Las especies de Rhytismatales (individuo), a veces se observan líneas negras de
están estrechamente relacionadas con especies de demarcación, por las cuales el hongo delimita su área
Helotiales por lo que algunos autores las clasifican de alimentación contra hongos vecinos competidores.
en Rhytismataceae dentro de los Helotiales. Los Los ascos son unitunicados, inoperculados y tienen
conceptos de los géneros de Rhytismatales están un poro muy pequeño en el extremo, que se colorea de
basados sobre todo en la forma de los ascomas y azul con yodo (I+) en algunas especies. Las ascosporas
de las ascosporas. Datos moleculares, sin embargo, son mayormente unicelulares, hialinas o marrones
demuestran que varios géneros, como Coccomyces, y son ovoides, globosas, alargadas, bifusiformes o
Hypoderma y Lophodermium, son grupos polifiléticos filiformes. A menudo presentan una capa externa
(Hou y Piepenbring, 2006; Lantz et al., 2011). gelatinosa y a veces apéndices hialinos.
Distribución geográfica: Las especies de Ciclo de vida (Fig. 5.26): El ciclo de vida mejor
Rhytismatales están distribuidas a nivel mundial. conocido de las especies de Rhytismatales es el de
Donde hay crecimiento de plantas puede haber Rhytisma acerinum que afecta hojas de Acer spp.
hongos alquitranosos. en zonas de clima templado. Al inicio del verano,
170 Capítulo 5
áreas amarillas con pequeñas manchas negras se áreas infectadas están completamente cubiertas por
desarrollan en hojas infectadas. Estas “manchas clípeos que presentan líneas hinchadas debido al
alquitranosas” son clípeos que cubren cuerpos desarrollo de apotecios lineares. En otoño, las hojas
fructíferos planos en los cuales primero se forman se caen al suelo y los ascomas jóvenes sobreviven
numerosas esporas pequeñas. Todavía se ignora si durante el invierno protegidos por los clípeos
estas células son conidios para la multiplicación arrugados. Cuando las temperaturas aumentan en la
asexual, o si son espermacios que se fusionan con primavera y cuando hay suficiente humedad, los ascos
otra célula haploide, pero la segunda opción parece maduran y el himenio absorbe humedad causando
más probable porque aparentemente estas esporas no la ruptura del clípeo. Las ascosporas son liberadas y
pueden infectar la planta hospedera. En la literatura, llevadas por el viento. Cuando se caen en una hoja
sin embargo, se mencionan a menudo como conidios joven de una planta susceptible, germinan, penetran
producidos en acérvulos. Varios meses después las el tejido foliar e inician un nuevo ciclo de vida.
FIGURA 5.24. Especies de Rhytismatales. A, Coccomyces annulatus en una hoja de Heliconia sp. B, Coccomyces delta en una
hoja de Hymenaea courbaril. Note las líneas de demarcación. C, Coccomyces sp. con líneas de demarcación en una hoja de
Quercus sp. D–E, Lophodermium platyplacum en Clusia sp. D, Los ascomas en una hoja muerta. E, Corte longitudinal de un
apotecio (ML). Dos lóbulos formados por la cutícula, células epidermales y estroma negro (clípeo) se abrieron exponiendo
el himenio. Escala = 0.1 mm. F, Estromas con numerosos apotecios de Rhytisma acerinum en hojas muertas de Acer sp., con
humedad después del invierno (en Alemania).
171
Ascomycota
mayormente crecen con hifas ubicadas solamente en servir para dispersar los quasmotecios y también para
la superficie del tejido de las plantas (hifas ectofíticas) que éstos se anclen en la planta hospedera, e.g., en
con haustorios hundidos en las células epidermales. la corteza de un árbol, ubicándolos en una posición
Algunas hifas de Ovulariopsis spp., sin embargo, expuesta para que las ascosporas sean liberadas cerca
penetran hacia dentro del tejido de la planta por lo de las hojas. Los ascos son globosos, unitunicados
que son endofíticas. y cada uno contiene de dos a ocho ascosporas
En otoño en zonas de clima templado, se observan unicelulares, hialinas y lisas. Los ascos no presentan
a simple vista pequeños ascomas esféricos sobre el poros, pero la pared a menudo es más delgada en la
tapiz blanco en la superficie de la planta. Se trata de parte apical donde se abre.
quasmotecios con una pared oscura, apéndices con Brasiliomyces spp. (ahora incluidas en Erysiphe)
extremos de diversas formas y una cavidad central difieren de manera fundamental de las demás
ocupada por uno a varios ascos. Los apéndices pueden especies de Erysiphales porque la capa blanca de
FIGURA 5.27. Especies de Erysiphales. A–C, Formas asexuales (oídios) de hongos causantes de mildiús pulverulentos. A, En
Sonchus oleraceus. B, En achiote (Bixa orellana). C, Conidióforos con conidios en una hoja de Dactylis glomerata, visto con ME.
Escala = 0.5 mm. D, Quasmotecios no pigmentados de Brasiliomyces malachrae (ahora Erysiphe malachrae) en Abutilon sp., vistos
con ME. Escala = 0.5 mm. E–F, Erysiphe alphitoides en Quercus robur (en Alemania en otoño). E, Una hoja con micelio blanco y
puntitos negros que corresponden a quasmotecios. F, Un quasmotecio con apéndices abierto debido a presión en el cubreobjetos.
A mano derecha note dos ascos liberados (ML). Escala = 100 μm.
174 Capítulo 5
células en la superficie de las hojas no corresponde a los ascos durante el invierno. Bajo condiciones
micelio con conidios sino a micelio con numerosos ambientales favorables en la primavera, los ascos se
quasmotecios blancos (Fig. 5.28). Las paredes de los hinchan absorbiendo agua y rompen la pared del
quasmotecios son delgadas y sin pigmentos por lo que quasmotecio. Los ascos se exponen y liberan todas las
es posible observar los ascos a través de ellas con ML. ascosporas a la vez con un impulso. Las ascosporas
Al colocar quasmotecios maduros de Brasiliomyces son dispersadas por el viento y, si encuentran un
malachrae (ahora Erysiphe malachrae) en agua, los hospedero susceptible y las condiciones ambientales
ascos aumentan de volumen, se rompen las paredes son favorables, germinan e infectan la planta.
de los quasmotecios y se exponen los ascos. Pocos En zonas tropicales donde no hay una estación fría,
minutos después, las paredes de los ascos se rompen, generalmente se observa solamente la multiplicación
las ascosporas se liberan con un impulso y durante las asexual.
horas que siguen las ascosporas germinan formando
apresorios (M. Piepenbring, datos no publicados). Importancia para el Hombre
Positiva:
Ciclo de vida (Fig. 5.29): En zonas de clima templado, ●● Algunas especies de Erysiphales tal vez sirven
conidios se desarrollan en el micelio durante el
para controlar malezas.
verano (multiplicación asexual) y quasmotecios se
forman al inicio del otoño. En los quasmotecios Negativa:
jóvenes ocurre la plasmogamia por gametangiogamia. Muchas especies de Erysiphales atacan plantas
●●
FIGURA 5.28. Quasmotecios, ascos y ascosporas de Brasiliomyces malachrae (ahora Erysiphe malachrae) (ML).
175
Ascomycota
TABLA 8. Especies de Erysiphales Causantes de Mildiú Pulverulento, También Llamado Añublo Pulverulento
o Mildiú Polvoso, en Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Erysiphalesa Plantas Hospederas
Brasiliomyces malachrae Algodón (Gossypium spp.)
(ahora Erysiphe malachrae)
Erysiphe caricae Papaya (Carica papaya)
(asex. Oidium caricae)
Erysiphe necator Vid (Vitis vinifera) y otras especies de Vitaceae
Erysiphe quercicola Marañón (Anacardium occidentale)
(asex. Oidium anacardii)
Golovinomyces cichoracearum Lechuga (Lactuca sativa) y otras especies de Asteraceae
(sin. Erysiphe cichoracearum)
Golovinomyces orontii Especies de Cucurbitaceae y de otras familias
Leveillula taurica Algodón, chile (Capsicum frutescens), tomate (Solanum lycopersicum), pimentón
(Capsicum annuum) y muchas especies más de plantas
Oidium bixae (asex.) Achiote (Bixa orellana)
Oidium manihotis (asex.) Yuca (Manihot esculenta)
Podosphaera xanthii Frijoles (Phaseolus spp., Vigna spp.), otras especies de Fabaceae y muchas especies
más de plantas
a Oidium es un género de forma en el cual se agrupan ciertas formas asexuales de especies de Erysiphales.
176 Capítulo 5
FIGURA 5.30. Especies de Eurotiales. A, Gimnotecios de Talaromyces indigoticus (MEB). Escala = 200 μm. B, Ascosporas aladas de
Neosartorya fischeri (MEB). Escala = 5 μm. C, Corte de un ascoma de Elaphomyces muricatus. D, Penicillium italicum en una naranja.
E, Un cultivo de Penicillium sp. F, Sinemas grandes y ramificados de Sarophorum palmicola (sex. Penicilliopsis clavariiformis) en una
semilla. G, Sinemas de Penicillium sp. con gotas de agua en una naranja. Escala = aprox. 1 mm. H, Conidios e hifas de Penicillium sp.
encima de una espora de carbón (MEB). Note cicatrices en los conidios. Escala = 5 μm.
178 Capítulo 5
FIGURA 5.31. Hifas y conidióforos con conidios de especies de Aspergillus y Penicillium, los
dos géneros más comunes de formas asexuales de Eurotiales.
llamadas métulae (tipo biseriado). Los conidióforos Dentro de los ascomas jóvenes, ascogonios y
de Penicillium spp. se ramifican una o varias veces anteridios se fusionan, a menudo al entrelazarse
en sus extremos y en las puntas de las ramas se (Emmons, 1935; von Arx, 1967). Luego hifas con
ubican grupos de fiálides. Por las vesículas, las células dicarióticas se transforman en ascos que
ramificaciones, las numerosas fiálides y las cadenas pueden estar ubicados en cadenas.
largas de conidios, estos hongos producen un número Aspectos bioquímicos: Las especies de este grupo
muy elevado de conidios en cada conidióforo, los producen metabolitos secundarios muy diversos,
cuales se desprenden y son dispersados por el viento. muchos de ellos únicos en la naturaleza. Solamente
Los conidióforos de ciertas especies de Penicillium las especies de Aspergillus y Penicillium producen
se unen formando columnas con células conidiógenas más de 1,000 metabolitos secundarios diferentes,
en la parte apical. Estas columnas se llaman sinemas que mayormente son péptidos no ribosomales (e.g.,
y a menudo son evidentes a simple vista. Sarophorum penicilinas) o policétidos (e.g., aflatoxinas). Entre los
palmicola (sex. Penicilliopsis clavariiformis) desarrolla compuestos más famosos hay antibióticos como la
sinemas de varios centímetros de alto en semillas penicilina que salvó y sigue salvando muchas vidas,
de plantas en tierras bajas tropicales. Algunas otras así como micotoxinas, e.g., las aflatoxinas las cuales
especies de Eurotiales forman esclerocios para incluyen compuestos de los más tóxicos conocidos.
sobrevivir y para su dispersión. Las especies de Eurotiales además sintetizan
Ciclo de vida (Fig. 5.32)): Si una ascospora de una sustancias medicinales importantes, por ejemplo, la
especie de Eurotiales germina en un lugar con estatina y ciertas sustancias antimicóticas.
humedad y sustancias nutritivas, generalmente forma
un micelio con conidióforos y numerosos conidios. Importancia para el Hombre
Éstos se dispersan por el viento y pueden colonizar Positiva:
muchos otros lugares. Cuando el sustrato se agota ●● Los antibióticos, como la penicilina producida
o por otras razones todavía no conocidas, algunas por Penicillium chrysogenum y Penicillium
especies se reproducen de manera sexual y forman notatum contra bacterias, y la griseofulvina
ascomas sexuales que son cleistotecios o gimnotecios. producida por Penicillium griseofulvum contra
179
Ascomycota
otros hongos, son medicamentos importantes en clarificar jugos de frutas; Aspergillus wentii
la medicina. El descubrimiento de la penicilina forma enzimas como amilasas o proteasas para la
de manera general se atribuye al biólogo y fermentación.
farmacólogo escocés A. Fleming (1929). Dos años ●● Penicillium camemberti contribuye a la
antes en 1927, sin embargo, el costarricense C. maduración de quesos camembert y Penicillium
Picado ya había publicado datos sobre el efecto roqueforti en quesos azules, como el gorgonzola
inhibitorio de compuestos formados en cultivos o el roquefort. La gran variedad de quesos
de Penicillium sp. sobre bacterias infecciosas. disponibles, sobre todo en Francia, está
●● El descubrimiento de la mevastatina en relacionada con una gran diversidad de hongos
Penicillium citrinum y de la lovastatina en filamentosos y levaduras, algunos de los cuales
Aspergillus terreus dieron lugar al desarrollo de aún son poco conocidos (Ropars et al., 2012). A
medicamentos que disminuyen la concentración veces varias especies de hongos pueden participar
del colesterol en la sangre humana. en la maduración de un mismo queso.
●● Aspergillus oryzae se utiliza desde hace cientos de
años para la producción de salsa de soya, miso, Negativa:
sake y otros productos en Asia. Varias especies de Eurotiales, sobre todo
●●
con queratina como uñas o garras (= gr. onyx) para de varias enfermedades importantes en el ser
desarrollarse (gr. genos = lo creado). humano, sobre todo en los trópicos (Cuadro 15).
181
Ascomycota
FIGURA 5.33. Diferentes aspectos de especies de Onygenales (A–F) y de enfermedades en el ser humano causadas por
hongos de diferentes grupos sistemáticos (E–I). A–C, Onygena equina en un cuerno de una cabra de monte en los Alpes. A–B, El
cuerno con ascomas. C, Un ascoma abierto. D–F, El dermatofito Trichophyton rubrum. D, Un cultivo de Trichophyton rubrum en
agar de papa dextrosa, donde secreta un pigmento rojo. E, Síntomas en planta de pie (tinea pedis). F, Síntomas interdigitales en
pie. G, Pityriasis versicolor causada por una especie de Malassezia. H, Síntomas causados por un hongo en uña de dedo del pie.
I, Cromoblastomicosis causada por Fonsecaea pedrosoi.
182 Capítulo 5
5.3.10. Grupos Adicionales e.g., las especies del género Capronia. Las formas
en Eurotiomycetes asexuales de Capronia spp. y especies afines son
especies de Exophiala, Fonsecaea y Phialophora entre
Además de los Eurotiomycetes presentados arriba, otras. Algunos de estos hongos producen conidios
hay otros grupos en esta clase, de los cuales algunos se pigmentados que se multiplican por brotes como
mencionan a continuación. levaduras, por lo que se llaman levaduras negras.
Los Ascosphaerales (G 3 E 19) que incluyen a Aureobasidium pullulans también produce levaduras
Ascosphaera apis, el agente causal de la enfermedad de negras, entre otras células, pero esta especie se
tiza en larvas de abejas (Apis mellifera), aparentemente clasifica en Dothideales (Dothideomycetes). Otras
no son importantes en el trópico. especies de Chaetothyriales, como Fonsecaea pedrosoi,
Algunas especies de Chaetothyriales (G 37 causan enfermedades en el ser humano (Cuadro 15).
E 210) forman ascomas planos y negros llamados Recientemente, se han descubierto numerosas
caca de mosca. Otras desarrollan ascomas globosos, especies de Chaetothyriales en domacios de plantas
pequeños, con setas, en materia orgánica muerta, y en paredes de cartón elaborados por hormigas en
184 Capítulo 5
nidos o para galerías en árboles tropicales (Voglmayr contaminante en medios de cultivo en el laboratorio
et al., 2011). Las paredes de las galerías probablemente difícil de eliminar. Se trata probablemente del hongo
son reforzadas por las hifas fúngicas. Las paredes con máxima velocidad de crecimiento y fácilmente
son perforadas y a través de los huecos las hormigas contamina otras cajas petri—¡aunque éstas estén
atrapan otros insectos que caminan por encima de la selladas con parafilm!
galería (Vogel, 2012). Las especies de Chaetomium degradan la celulosa.
Crecen en madera muerta, tela de carpas y sacos, en
excrementos y en otros sustratos. En madera muerta
5.3.11–5.3.18. Sordariomycetes, causan una podredumbre superficial blanda. También
los Hongos con Peritecios viven como endófitos o colonizan cuerpos fructíferos
o “Pyrenomycetes” de otros hongos y de manera oportunista el ser
humano y animales.
Con por lo menos 16 órdenes, los Sordariomycetes
son una de las clases más grandes de Ascomycota. Los Morfología: Los peritecios de las especies de
Sordariales y algunos otros órdenes se presentan a Sordariales son oscuros, solitarios o en grupos,
continuación. generalmente crecen en la superficie del sustrato
y a veces sobre una capa basal de hifas llamada
5.3.11. Sordariales, Microhongos subículo (Fig. 5.34). No están agrupados en estromas
y a veces carecen de ostiolos, entonces el ascoma
con Peritecios
es un cleistotecio. Las especies de Chaetomium se
G 97 E 850 caracterizan por la presencia de numerosas setas
Etimología: El nombre Sordaria originalmente se en la parte apical de sus peritecios. Estas setas son
usaba para hongos coprófilos y probablemente simples, ramificadas o curvas y ornamentadas de
se refiere a su lugar de crecimiento sucio (lat. diferentes maneras, dependiendo de la especie. Las
sordidus = sucio). setas, tal vez, protegen el peritecio contra animales
fungívoros o están involucradas en la dispersión de
Sistemática: Los Sordariales pertenecen a los
las ascosporas.
Sordariomycetes, que se caracterizan por la presencia
Los peritecios contienen ascos cilíndricos,
de peritecios, un desarrollo ascohimenial (ver
unitunicados, con un poro en la punta
Capítulo 5.3.1) y ascos funcionalmente unitunicados e
(inoperculados). El área del poro cuenta con un anillo
inoperculados.
u otras estructuras, a veces bastante complejas, que
Distribución geográfica: Las especies de Sordariales no se tiñen de color azul con yodo (I–). Entre los ascos
se encuentran en todo el mundo. Muchas especies son a veces hay paráfisis que se descomponen cuando
cosmopolitas (e.g., Chaetomium spp.). el peritecio madura. Hay cuatro, ocho o numerosas
Ecología: Se trata de hongos saprótrofos con ascomas ascosporas en cada asco. Las ascosporas a menudo
relativamente pequeños en madera muerta u otras son oscuras cuando están maduras, contienen uno
partes de plantas, en el suelo, en excrementos de o varios núcleos, pueden presentar una capa externa
animales herbívoros (e.g., especies de Podospora o gelatinosa o apéndices gelatinosos (e.g., Podospora
Sordaria) o en otros sustratos con alto contenido de spp., Fig. 5.15). Las ascosporas de la mayoría de las
nitrógeno. Las especies que crecen en madera muerta especies tienen paredes con poros germinativos y a
pueden estar presentes en la planta viva como hongos menudo son ornamentadas de manera característica
endofíticos. para las diferentes especies.
Neurospora tetrasperma (asex. Chrysonilia La superficie interior de los ostiolos de los
tetrasperma) es común en material recién quemado peritecios está cubierta por perífisis cortas que
en tierras bajas tropicales y evidente por pústulas facilitan el paso de las partes apicales de los ascos
cubiertas por masas anaranjadas de conidios que se alargan y luego liberan sus ascosporas con
polvorientos. Las ascosporas a menudo requieren impulsos. En el caso de Chaetomium spp., sin
de una temperatura elevada (fuego) para germinar. embargo, las ascosporas no se expulsan rápidamente
Chrysonilia sitophila crece como moho en muchos sino que salen del peritecio poco a poco unidas en una
sustratos diferentes incluyendo el pan y café, y es un masa con forma de gusano llamada cirro.
185
Ascomycota
Las formas asexuales de Sordariales mayormente Ciclo de vida (Fig. 5.35) (Webster y Weber,
son hifomicetes con Chrysonilia spp. (sex. Neurospora 2007): En especies de Neurospora, una ascospora
spp.) como especies más dominantes. Los conidios contiene numerosos núcleos de un solo tipo de
de Chrysonilia sp. son artroconidios un poco compatibilidad. La ascospora germina y forma hifas
similares a los conidios de Monilia spp., por lo con células multinucleares, a partir de las cuales
que en el pasado las especies de Chrysonilia sp. se se liberan artroconidios grandes (macroconidios)
clasificaban en Monilia. Otras especies asexuales con varios núcleos cada uno. También se producen
importantes de Sordariales son Humicola spp., hongos microconidios con un solo núcleo cada uno. Los
celulolíticos que se aíslan frecuentemente del suelo, y macroconidios y los microconidios se dispersan,
Botryotrichum spp. que se encuentran en diferentes germinan y multiplican al hongo en su estado asexual.
nichos ecológicos. Formas asexuales de Chaetomium El desarrollo de un peritecio se inicia por una hifa
spp. pueden desarrollar picnidios. (ascogonio) que expone una tricógina. Un microconidio
FIGURA 5.34. Especies de Sordariales. A–B, Chaetomium sp. creciendo en una rama muerta. B, Observe numerosas setas en
los peritecios negros y el subículo blanco debajo de los ascomas. C, Dos peritecios con setas de Chaetomium funicola en cultivo.
Escala = 200 μm. D, Los granos negros en excremento de vaca son peritecios de Podospora sp. E, Peritecios de Ruzenia sp. El
mucílago blanco es la masa de ascos que salió de algunos peritecios dañados. F, Hifas con conidios de Neurospora sp. (asex.
Chrysonilia sp.) en una rama quemada.
186 Capítulo 5
abren el ostiolo empujando las hifas en el extremo ejemplo, en panaderías, y cultivos en los
del peritecio hacia los lados. Uno por uno los ascos se laboratorios.
extienden a través del ostiolo y liberan sus ascosporas. ●● Chaetomium funicola y Chaetomium globosum
Aspectos bioquímicos: El color rojo de los conidios han sido reportados como agentes causales de
de Neurospora spp. se debe a la presencia de feohifomicosis en el ser humano (de Hoog et al.,
carotenoides, e.g., neurosporoxantina que se forma 2000; Piepenbring et al., 2007).
cuando hay incidencia de luz.
5.3.12. Hypocreales
Importancia para el Hombre
Positiva: G 240 E 2,600
●● Las especies de Neurospora son organismos
Introducción a los Hypocreales
importantes para investigaciones de biología
molecular. En 1941, la hipótesis “un gen–una Etimología: Los ascomas (gr. kreas = carne) de las
enzima” se propuso basada en observaciones especies de Hypocrea a menudo se encuentran debajo
hechas sobre los efectos de mutaciones genéticas de madera muerta (gr. hypo = debajo).
en Neurospora crassa. El genoma de Neurospora Sistemática: Los Hypocreales comprenden
crassa fue uno de los primeros en ser secuenciado varias familias, de las cuales se presentan en
completamente. el subcapítulo a continuación: Bionectriaceae,
187
Ascomycota
Hypocreaceae y Nectriaceae. En el pasado se resultó ser polifilético, por lo que ahora está dividido
distinguían los Clavicipitales de los Hypocreales. en varios géneros más pequeños, como Bionectria,
Sin embargo, datos moleculares demuestran que Haematonectria, Nectria s.s. y Neonectria, clasificados
las especies de Clavicipitales corresponden a en Bionectriaceae y Nectriaceae. Los Hypocreaceae
varios grupos derivados dentro de los Hypocreales incluyen las especies de Hypocrea (asex. Trichoderma)
(Sung et al., 2007) (Fig. 5.36). Por eso, las especies y géneros afines.
anteriormente clasificadas en Clavicipitales ahora Ecología: Las especies de Bionectriaceae,
son miembros de varias familias (Clavicipitaceae, Hypocreaceae y Nectriaceae mayormente son
Cordycipitaceae, Ophiocordycipitaceae) dentro de los saprótrofas y crecen en materia orgánica muerta
Hypocreales. A los Clavicipitaceae, Cordycipitaceae como madera, en otros órganos de plantas en
y Ophiocordycipitaceae dedicamos un subcapítulo descomposición, en cuerpos fructíferos muertos de
aparte, ya que su ecología y morfología difieren de las otros hongos y en el suelo o agua dulce. También
características de las demás familias de Hypocreales. pueden ser parásitos de plantas causando gangrenas
Distribución geográfica: Los Hypocreales están o cancros (Neonectria spp.), marchitamiento (especies
presentes en todo el mundo y se encuentran sobre de Cylindrocladium o Fusarium) y otras enfermedades
todo en sus formas asexuales que crecen muy bien en (Tabla 9). Algunas especies de Hypocreales son
el clima húmedo y caliente del trópico. parásitos de otros hongos y crecen sobre sus hifas
(Trichoderma spp.) o en basidiomas de Agaricales,
Bionectriaceae, Hypocreaceae Boletales o Polyporales (Hypomyces spp.), en colonias
y Nectriaceae de Meliolales, en líquenes o en cuerpos fructíferos de
Bionectriaceae (G 35 E 280), Hypocreaceae Myxogastria (Samuels, 1988).
(G 22 E 450), Nectriaceae (G 57 E 650) Morfología: Los ascomas de las especies de
Sistemática: En el pasado, Nectria era un Hypocreaceae y familias afines son carnosos y de
género grande de los Hypocreales que incluía color blanquecino o llamativo (rojo, anaranjado,
aproximadamente 1,000 nombres. Con base en datos amarillo, etc.), raras veces negro (Fig. 5.37). Su color
moleculares, sin embargo, el género Nectria s.l. claro o llamativo y textura suave los distinguen
188 Capítulo 5
TABLA 9. Especies de Hypocreales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Hypocreales Plantas Hospederas Enfermedades
Claviceps africana Sorgo (Sorghum bicolor) y otras especies Cornezuelo
(asex. Sphacelia sp.) de gramíneas
Claviceps gigantea Maíz (Zea mays) Cornezuelo, diente de caballo
(solamente en México)
Claviceps purpurea Centeno (Secale cereale) y otras especies Cornezuelo
(asex. Sphacelia sp.) de cereales y gramíneas silvestres
Claviceps sorghi Sorgo y otras especies de gramíneas Cornezuelo
(asex. Sphacelia sp.)
Cylindrocladium spp. Eucalipto (Eucalyptus spp.), pino (Pinus Mancha foliar, pudrición de raíz,
(sex. Calonectria spp.) spp.) y muchas otras especies de plantas pudrición de tallo
Fusarium oxysporum f. sp. Repollo (Brassica oleracea) Amarillamiento, amarillez del
conglutinans (asex.) repollo
Fusarium oxysporum f. sp. cubense Banano (Musa sp.) Mal de Panamá, marchitez por
(asex.) Fusarium
Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici Tomate (Solanum lycopersicum) Marchitamiento, marchitez
Fusarium oxysporum f. sp. niveum Sandía (Citrullus lanatus) Marchitamiento, marchitez por
(asex.) Fusarium
Fusarium solani f. sp. phaseoli (asex.) Frijol (Phaseolus vulgaris) Marchitez por Fusarium
Gibberella fujikuroi Arroz (Oryza sativa), banano (Musa spp.), Bakanae (arroz), mancha de hoja,
(asex. Fusarium fujikuroi) caña de azúcar (Saccharum officinarum), pokkah boeng (sorgo), pudrición
sorgo y muchas otras especies de plantas
Gibberella zeae Maíz Pudrición del tallo, pudrición
(asex. Fusarium graminearum) rosada de la mazorca
Varias especies de Nectria s.l. Diversas plantas leñosas Cáncer, gangrena
Sarocladium oryzae (asex.) Arroz Podredumbre de la vaina
Ustilaginoidea virens Arroz y otras especies de gramíneas Carbón falso, carbón verde, falso
(sex. Villosiclava virens) carbón del grano
FIGURA 5.37. Especies de Hypocreales (sin los Clavicipitaceae, Cordycipitaceae, Ophiocordycipitaceae). A, Peritecios con ➤
escamas blancas de Bionectria byssicola. Escala = 1 mm. B–C, Neocosmospora haematococca. B, Peritecios con ascosporas en
cirros blancos. Escala = 1 mm. C, Peritecios de Nectria sp. con dos sinemas de la forma asexual Tubercularia. Escala = 1 mm.
D, Varios ascomas de Hypocrea sp. con su forma asexual Trichoderma sp. de color verde. E–F, Hypocrea jecorina (nombre válido
actualmente Trichoderma reesei). E, Dos ascomas. Escala = 1 mm. F, Cortes longitudinales de un ascoma, se ven los peritecios.
G–H, Hypomyces subiculosus en un cuerpo fructífero viejo, probablemente de una especie de Polyporales, en madera en
descomposición. H, Ascomas en el sustrato, vistos con ME. Escala = 1 mm. I, Neonectria sp. en una gangrena en un árbol.
Los puntitos de color marrón corresponden a peritecios. J, Un ascoma ramificado de Podostroma alutacea (nombre válido
actualmente Trichoderma alutaceum).
189
Ascomycota
190 Capítulo 5
de la mayoría de los ascomas de las especies de los un poro más o menos conspicuo. El poro no reacciona
Xylariales que mayormente presentan ascomas duros con yodo (I–). Generalmente, hay ocho ascosporas en
y negros con formas de crecimiento a veces similares cada asco, que a menudo son septadas. En especies de
en el mismo hábitat. Los peritecios de las especies de Hypocrea, cada asco contiene 16 esporas parciales. Las
Hypocreaceae y familias afines mayormente crecen de ascosporas mayormente son hialinas o verdes, más o
manera individual, dispersos o en grupos pequeños menos elipsoidales y finamente equinuladas.
sobre el sustrato. Otras especies forman peritecios en Las especies de Hypocreales presentan una
capas densas, a veces encima de una capa de hifas que gran diversidad de estados asexuales (Fig. 5.39),
cubre el sustrato (subículo). Los peritecios también mayormente con fiálides en diferentes posiciones
pueden estar unidos en un estroma de color claro que (Seifert et al., 2011). Los conidióforos generalmente
tiene la forma de una copa plana con estípite corto o no están pigmentados y pueden formar sinemas,
una forma cilíndrica con estípite, similar a un ascoma esporodoquios o, con menor frecuencia, se ubican
de Xylaria sp. (Fig. 5.38). Las especies de Podostroma en picnidios. Los conidios mayormente carecen de
(nombres válidos actuales Hypocrea o Trichoderma pigmentos y se acumulan en masas polvorientas o
spp.) desarrollan ascomas cilíndricos más o menos gelatinosas. Las formas asexuales de Nectriaceae
ramificados y con estípite. son entre otras especies de Cylindrocarpon,
Durante el desarrollo de un peritecio en especies Cylindrocladium o Fusarium. Las formas asexuales
de Nectriaceae, paráfisis apicales crecen desde de Nectria s.s. se clasifican en Tubercularia. En
arriba hacia abajo, abriendo el espacio para los Bionectriaceae, estados asexuales comunes son
ascos que se formarán después. Las perífisis en el especies de Acremonium, Clonostachys o Sarocladium,
ápice del peritecio joven abren el ostiolo de manera en Hypocreaceae se puede tratar de especies de
esquizógena. Cladobotryum, Gliocladium o Trichoderma. Para
Los ascos generalmente son cilíndricos y numerosas especies asexuales se desconoce la
unitunicados, y a menudo presentan en su extremo forma sexual.
FIGURA 5.39. Formas asexuales de especies de Hypocreales, de Hypocreaceae y familias afines (A–E) y de Clavicipitaceae,
Cordycipitaceae y Ophiocordycipitaceae (F–J). A, Hifas con conidios de Acremonium sp. creciendo en un himenóforo hidnoide
de una especie de Basidiomycota. Escala = 1 mm. B, Una planta de banano con hojas marchitas, probablemente con el mal de
Panamá debido a Fusarium oxysporum f. sp. cubense. C, El color rojizo típico de la presencia de hifas de Fusarium sp. a nivel del
tejido vascular, en este caso en una raíz de tomate. D, Plantas de arroz con podredumbre de vaina causada por Sarocladium oryzae.
E, Moho dorado, Sepedonium sp., en un basidioma de una especie de Boletales. F, El carbón falso, Ustilaginoidea sp. en espiguillas
de Oryza latifolia. G, Hifas blancas de Beauveria sp. salen del punto de entrada de la broca del café. Los escarabajos están dentro
del fruto, por lo que no se ven. H–I, Hirsutella saussurei en avispas. H, Una avispa sana. I, Otra avispa de la misma especie muerta,
con conidióforos visibles. J, Conidióforos con conidios de Isaria tenuipes en una pupa.
192 Capítulo 5
Estos hongos asexuales son ecológicamente muy pares, grupos o cadenas que se mantienen viables
diversos, sobre todo saprótrofos, creciendo en muchos durante varios años en el suelo. Se conocen más
sustratos diferentes, otros son parásitos de plantas o de 110 especies de Fusarium, incluyendo estados
de animales invertebrados, sobre todo de insectos o asexuales de especies de los géneros sexuales
arañas. También hay parásitos de otros hongos en este Albonectria, Gibberella y Haematonectria, entre otros.
grupo, e.g., Bionectria ochroleuca (asex. Clonostachys Para muchas especies de Fusarium, sin embargo,
rosea) y especies de Fusarium (sex. Albonectria, aún se desconocen las formas sexuales—¿tal vez
Gibberella, Neocosmospora y otros), Sphaerostilbella no existen?
(sex. Gliocladium) y Trichoderma (sex. Hypocrea).
Hypomyces spp. con formas asexuales del tipo Ciclo de vida (Fig. 5.40): La reproducción sexual
Sepedonium se pueden observar como mohos dorados de Hypocrea sp. (asex. Trichoderma; nombre válido
sobre todo en basidiomas de Boletales (incluyendo actualmente Trichoderma sp.) inicia con la formación
Scleroderma spp.). Escovopsis spp. aniquilan el hongo de un ascoma con peritecios en los cuales los ascos
cultivado por las hormigas cortadoras de hojas se desarrollan. Temprano durante su desarrollo,
(Cuadro 2). ocho ascosporas bicelulares se rompen a nivel de
Fusarium spp. son hongos asexuales importantes sus septos formando esporas parciales, por lo que
en muchos contextos diferentes, creciendo un asco maduro contiene 16 esporas parciales. Las
mayormente como saprótrofos en el suelo y materia masas de ascosporas son de color blanco o verdoso
orgánica muerta. En plantas vivas, especies de y pueden formar un cirro cuando salen del ostiolo
Fusarium pueden vivir como endófitos (Cuadro del peritecio.
16), otras causan marchitez por obstruir los haces Las esporas parciales germinan y producen hifas
vasculares. La especie de Fusarium patógena de que forman conidios para la multiplicación asexual.
plantas más famosa es Fusarium oxysporum, En el caso de Trichoderma sp. conidios simples y de
que incluye numerosas formae speciales (f. sp.) color verdoso se originan individualmente (sin formar
relativamente específicas de ciertas plantas cadenas) en fiálides agrupadas en conidióforos con
hospederas, como algodón (Gossypium spp.), ramificaciones piramidales.
banano, melón (Cucumis melo), tomate y ciertas
palmas, como la palma de aceite (Elaeis guineensis). Aspectos bioquímicos: Las especies de Hypocreales
Causan marchitez vascular y pudrición de diferentes sintetizan una gran diversidad de metabolitos
órganos de las plantas. Fusarium oxysporum f. sp. secundarios. Algunas especies de Fusarium, por
cubense, por ejemplo, infecta ciertas variedades ejemplo, crecen en granos de cereales y forman
de banano a nivel de las raíces, crece dentro de las micotoxinas peligrosas para animales y el ser
células del xilema, se dispersa dentro de la planta por humano. Las micotoxinas más importantes de
sus microconidios y finalmente obstruye los haces Fusarium spp. son los tricotecenos. Por ejemplo,
vasculares por lo que la planta se marchita y muere. Fusarium sporotrichioides sintetiza tricotecenos los
Esta enfermedad se llama mal de Panamá y tiene cuales causaron la muerte de miles de personas en
un gran impacto sobre los cultivos de banano en el el invierno de 1942–1943 en tiempos de hambruna
trópico. Fusarium spp. también pueden atacar otros en Rusia, cuando la gente comía cereales infectados
hongos y el ser humano. por Fusarium sporotrichioides. Varias especies de
Fusarium spp. se caracterizan morfológicamente Fusarium, como Fusarium culmorum, Fusarium
por la presencia de macroconidios fusiformes, con graminearum o Fusarium sambucinum, contaminan
varios septos y una célula pie con una constricción los cereales en Europa con vomitoxina que es otro
en la base. Muchas especies también forman conidios tricoteceno. Fusarium verticillioides (sex. Gibberella
simples, llamados microconidios. Las células moniliformis) se desarrolla en granos de maíz
conidiógenas se ubican en una posición lateral en secretando fumonisina, un compuesto orgánico
hifas normales y forman en su punta varios conidios cancerígeno que eventualmente provoca una
uno después del otro que se acumulan en una masa licuación del cerebro de caballos. Zearalenona es
mucilaginosa. Las hifas con células conidiógenas otra micotoxina más de Fusarium spp. que puede ser
pueden formar esporodoquios de color anaranjado. detectada en cereales con concentraciones elevadas
Algunas especies forman clamidosporas simples, en junto con tricotecenos.
193
Ascomycota
crecer en espirales alrededor de las hifas de Fusarium sintetizan y liberan sustancias tóxicas
otros hongos, degradar las paredes celulares y para animales y el ser humano. Como se trata de
penetrar dentro de las células, matando células moléculas pequeñas éstas fácilmente se filtran en
del patógeno. los alimentos colonizados por el hongo.
FIGURA 5.40. Ciclo de vida de Hypocrea sp. con la forma asexual Trichoderma sp.
194 Capítulo 5
de estípites que se originan de un esclerocio (ver caloceroides en una araña gigantesca (Theraphosidae)
Fig. 5.43), en Epichloë spp. y especies parásitas de (Læssøe y Peterson, 2008). Especies entomopatógenas
plantas tropicales de Clavicipitaceae, por ejemplo, en otros géneros forman peritecios individuales en un
de Balansia spp. o Myriogenospora spp., estromas subículo (e.g., Torrubiella) o agrupados en ascomas
con peritecios se desarrollan en la planta viva, a globosos (e.g., Ascopolyporus, Moelleriella) en bambú
nivel de tallos o en hojas (Figs. 5.41A–E, 5.42). Las o en otras plantas.
plantas infectadas generalmente no forman flores, Las especies de Clavicipitaceae, Cordycipitaceae y
probablemente debido a infecciones sistémicas. Ophiocordycipitaceae son muy diversas con respecto
El grupo más famoso y llamativo de especies a su ecología y a su macromorfología. Vistas con ML,
sexuales parásitas de insectos y otros invertebrados sin embargo, nos damos cuenta de características
son las especies de Cordyceps y Ophiocordyceps, que casi todas tienen en común. Los peritecios están
caracterizadas por peritecios ubicados en estromas ubicados dentro o en la superficie de un estroma
(Figs. 5.41F–J, 5.42). En muchas especies, el estroma carnoso y suave, de color claro. Los ostiolos de
es estipitado, con una base correspondiendo al peritecios hundidos en el estroma generalmente
invertebrado muerto y momificado. El tamaño de sobresalen de la superficie y los peritecios están llenos
un ascoma puede alcanzar más de 30 cm, lo que de ascos estrechamente cilíndricos. Las paráfisis
ha sido observado, por ejemplo, en Ophiocordyceps son poco numerosas y se desintegran durante la
FIGURA 5.41. Especies de Clavicipitaceae (A–E), Cordycipitaceae u Ophiocordycipitaceae (F–J). A, Un esclerocio de Claviceps sp. ➤
en Panicum sp. B, Sphacelia sp. (asexual) en espiguillas de Paspalum botterii. C, Estromas negros de Balansia strangulans en Panicum
pilosum. D, Balansia sp. con peritecios en cabezuelas en Lasiacis sp. E, Myriogenospora paspali en hojas de Axonopus compressus.
A mano izquierda se ve una parte de una inflorescencia de una planta sana. F–G, Cordyceps sp. en un escarabajo. F, El escarabajo
con dos ascomas. G, Se distinguen los ostiolos de los peritecios en la parte apical de un ascoma, visto con ME. H, Ophiocordyceps
dipterigena en una mosca. I, Cordyceps sp. en una hormiga. J, Cordyceps sp. con cuerpos fructíferos sexuales y asexuales en un
gusano de Arctiidae.
197
Ascomycota
198 Capítulo 5
FIGURA 5.42. Esquemas de cuerpos fructíferos típicos para especies de diferentes géneros de Clavicipitaceae.
maduración de los ascos. En el extremo de los ascos Aschersonia, Beauveria, Gibellula, Hirsutella, Isaria,
se ubica un cuerpo refractivo masivo, perforado por Metarhizium) (Cuadro 17) o patógenos o endófitos
un poro muy fino (I–). A través de este poro pueden de plantas, sobre todo de especies de Poaceae.
salir individualmente las ascosporas filiformes, Algunos hongos entomopatógenos, por ejemplo,
cuatro a ocho ascosporas de cada asco. Una ascospora Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae,
filiforme puede estar dividida en numerosas células también se encuentran en los suelos alimentándose
por un gran número de septos transversales. En de manera saprótrofa y son parásitos facultativos
muchas especies, las ascosporas se rompen a nivel de invertebrados. Otras especies son parásitos de
de estos septos resultando cada una en numerosas nematodos, crecen en otros hongos o desarrollan sus
esporas parciales. Ascosporas de especies de otros conidios en plantas senescentes (Ustilaginoidea).
géneros pueden presentar otras formas, las de
Moelleriella spp., por ejemplo, son elipsoidales. Ciclo de vida (Fig. 5.43): El ciclo de vida más famoso
En algunas especies de Clavicipitaceae y familias y mejor conocido de una especie de Hypocreales es el
afines, las formas asexuales se encuentran junto con de Claviceps purpurea. Es un hongo importante para
la formas sexuales. Muchas otras formas asexuales, el ser humano en zonas de clima templado, ya que
sin embargo, se desarrollan de manera independiente sus esclerocios venenosos se mezclan con granos de
de la forma sexual. Las formas asexuales de cereales en el momento de la cosecha. Los esclerocios
Clavicipitaceae y familias afines mayormente son se forman durante el otoño a nivel de las espiguillas
parásitos de insectos o arañas (e.g., especies de de diferentes especies de Poaceae incluyendo varios
199
Ascomycota
cereales, sobre todo el centeno (Secale cereale). Antes rocío atrae insectos que se embarran con conidios
o durante la cosecha de los granos, los esclerocios pegajosos y los llevan a otras flores dispersando el
caen al suelo donde pasan el invierno. Después de este hongo hacia nuevas plantas hospederas. Al final
período de temperaturas bajas, en la primavera, cada del período de crecimiento (verano) un esclerocio
esclerocio forma varios estromas globosos expuestos se forma en la espiguilla infectada y ocupa el lugar
en el extremo de estípites. Dentro de los estromas, se del fruto.
diferencian ascogonios y anteridios por células que En zonas tropicales, rara vez se encuentran los
contienen el mismo material genético, las cuales se esclerocios de Claviceps spp., pero estos hongos
fusionan e inician el desarrollo de ascos dentro de los se observan en su forma conidial Sphacelia en las
peritecios. Por eso, Claviceps purpurea es un ejemplo flores de gramíneas. Aparentemente, la formación
de un hongo homotálico. En cada estroma globoso, de esclerocios y la reproducción sexual ocurren
se encuentran muchos peritecios llenos de numerosos con menos frecuencia en los trópicos que en
ascos con ascosporas, ambos filiformes. Las otras regiones.
ascosporas se liberan y el viento tal vez las lleva hacia
las espiguillas de Poaceae donde infectan la flor, sobre Aspectos bioquímicos: Los esclerocios de Claviceps
todo cuando ésta expone sus estigmas plumosos. purpurea contienen varios alcaloides, como la
Dentro de la espiguilla, el hongo primero forma un ergotamina y la ergobasina, que protegen el esclerocio
esporodoquio (estado de Sphacelia) con conidios en contra depredadores y que pueden ser muy tóxicos
agua con azúcar, llamada miel de rocío. La miel de para el ser humano.
200 Capítulo 5
CUADRO 17. FIGURA 1. Especies de Hypocreales parásitas de insectos que son plagas en plantas. ➤
A–C, Ascopolyporus moellerianus en el tallo del bejuco Philodendron sp. A, Dos ascomas en el campo. B, Al cortar el
ascoma sale un líquido rojo. C, Un corte transversal de la pared del ascoma, visto con ME. Observe la presencia de
peritecios con forma cilíndrica en la capa superior. Escala = 1 mm. D–H, Especies de Hypocrella/Moelleriella y sus
formas asexuales Aschersonia spp. D, Conidiomas de la forma Aschersonia de Moelleriella phyllogena en hojas.
E, Un conidioma de Aschersonia turbinata. F, Un ascoma de cf. Hypocrella sp. Observe insectos escama muertos
rodeados por micelio a mano derecha. Escala = 1 mm. G–H, Moelleriella basicystis con Aschersonia basicystis como
forma asexual, visto con ME. G, Visto desde arriba. H, Un corte longitudinal con picnidios en la base y un peritecio
cortado en la parte de arriba. Escala = 1 mm. I, Una agalla causada por una especie de Cecidomyiidae en Torrubiella
luteorostrata en un insecto escama (o mosca blanca) en una planta. Escala = 1 mm.
CUADRO 17. FIGURA 2. Esquemas de hongos hiperparásitos de insectos en plantas. En cuerpos fructíferos
maduros los insectos infectados han sido consumidos y ya no se observan.
●● Muchas especies del presente grupo producen caracterizadas por peritecios rodeados por un
antibióticos. estroma mayormente negro en su superficie, por
●● Varias especies de Clavicipitaceae se cultivan y un cuerpo amiloide en las puntas de los ascos y
se propagan para el control biológico de plagas. por ascosporas oscuras con surcos germinativos.
Se utilizan Aschersonia spp. contra insectos Géneros como Biscogniauxia, Daldinia y Hypoxylon
escama y moscas blancas. Beauveria bassiana, tienen una definición morfológica que durante
Metarhizium anisopliae y Paecilomyces lilacinus los últimos años ha sido ajustada con la ayuda de
son usados para controlar diferentes insectos datos moleculares para que los diferentes géneros
plaga y se venden comercialmente. Metarhizium correspondan a grupos monofiléticos de especies.
anisopliae, por ejemplo, es el componente activo Sin embargo, para aproximadamente 300 especies
de un producto llamado “green muscle” y se de Xylaria no existe ninguna monografía y datos
aplica exitosamente para el control biológico de moleculares demuestran que se trata de un grupo
saltamontes en África. Otras especies fúngicas parafilético (Hsieh et al., 2010). Las especies
son útiles contra nematodos. xylarioides (e.g., especies de Kretzschmaria, Nemania,
Podosordaria, Poronia, Rosellinia y Xylaria) con
Negativa:
formas asexuales del tipo Geniculosporium se
●● Esclerocios de Claviceps purpurea contaminaron
agrupan separados de especies caracterizadas por la
cereales molidos para harina y el consumo de
presencia de formas asexuales del tipo Nodulisporium
pan hecho con esta harina causaba alucinaciones
(e.g., especies de Annulohypoxylon, Biscogniauxia,
y envenenamientos de muchas personas en
Camillea, Daldinia, Entonaema y Hypoxylon) (e.g.,
tiempos de la Edad Media en Europa. Cuando
Triebel et al., 2005).
se consumen durante un período de tiempo
Los Xylariales además incluyen los Diatrypaceae
prolongado, los alcaloides afectan el sistema
(G 13 E 230), que en el pasado pertenecían a un orden
nervioso y sanguíneo por lo que partes del
separado, los Diatrypales, los Amphisphaeriaceae
cuerpo se mueven de manera descontrolada y
(G 32 E 500) y algunas otras familias pequeñas que
se mueren. Esta enfermedad se llama fuego de
ocurren sobre todo en zonas tropicales.
Antonio o ergotismo.
●● Beauveria bassiana causa pérdidas económicas Distribución geográfica: Las especies de Xylariales
al atacar las larvas de Bombyx mori, el gusano de son frecuentes en todo el mundo, pero son más
seda que se utiliza para la producción de seda en diversas en el trópico que en zonas de clima
China. templado. Las especies de los géneros Camillea,
●● Los hongos endofíticos de Clavicipitaceae a Leprieuria, Phylacia y Thamnomyces son típicas de
veces forman toxinas que intoxican animales, zonas tropicales de todo el mundo, Engleromyces
por ejemplo, el ganado, cuando comen pastos y spp. y Rhopalostroma spp. solamente se encuentran
forrajes infectados (Poaceae) (Cuadro 16). en África y Asia, respectivamente (Whalley,
●● Hay varias especies patógenas de plantas 1993). Leprieuria bacillum solo se observa en
cultivadas (Tabla 9). América tropical, mientras que la distribución de
Annulohypoxylon stygium, Daldinia eschscholtzii,
Hypoxylon investiens y Xylaria grammica es
5.3.13. Xylariales, los Hongos Dedos pantropical.
de Muerto y Grupos Afines Ecología: Junto con las especies de Polyporales,
las especies de Xylariales son los descomponedores
G 210 E 2,500
de madera más eficientes y abundantes en los
Etimología: Las especies de Xylaria crecen ecosistemas boscosos. Sin su actividad, la madera
mayormente sobre madera en descomposición muerta se acumularía y los bosques se asfixiarían.
(gr. xylon = madera). Antes de vivir como saprótrofos en madera muerta,
Sistemática: Los Xylariales forman un grupo bien muchas especies de Xylariales pueden vivir como
delimitado dentro de los Sordariomycetes. Dentro hongos endofíticos (Cuadro 16) dentro de las plantas
de este orden, la familia de los Xylariaceae (G 85 vivas, aparentemente sin afectarlas. Cuando la planta
E 1,300) comprende el mayor número de especies muere, el hongo ya está presente para descomponer
204 Capítulo 5
el material orgánico, causando una podredumbre colonias adyacentes de otros individuos formando
blanca (Cuadro 6). Algunas especies, sin embargo, células oscuras en los límites de la colonia. En cortes
son parásitas y causan daño a plantas vivas. Para de la madera estas células se ven macroscópicamente
su dispersión y la infección de plantas leñosas, en cortes como líneas negras de demarcación. De
las especies de Xylariales establecen asociaciones esta manera, cada colonia (individuo) probablemente
con insectos. protege su espacio de alimentación contra la invasión
Las diferentes especies de Xylariaceae son más por micelios de otros hongos.
o menos específicas de diferentes especies de Los ascomas de la mayoría de las especies de
plantas, formando cuerpos fructíferos en troncos Xylariales son duros y de color negro oscuro en la
directamente sobre la madera muerta o sobre la superficie (Figs. 5.44, 5.45). Algunas especies, sin
corteza, en ramas, frutos leñosos u hojas coriáceas. embargo, tienen ascomas de color vivo, rojo, amarillo
Algunas especies de Xylariaceae colonizan nidos o anaranjado. Los ascomas de algunas especies tienen
de termitas o excrementos de animales. Cuerpos formas simples con un solo peritecio (Anthostomella
fructíferos de algunas especies se encuentran en spp.), sin embargo, los ascomas de la mayoría de las
el suelo—estos hongos probablemente obtienen especies cuentan con numerosos peritecios unidos
sustancias nutritivas de tallos o raíces enterrados en el en un estroma de forma variable. Estos ascomas
suelo o de nidos subterráneos de termitas. compuestos pueden ser planos, pústulas, esferas o
Las especies de Diatrypaceae son hongos cuerpos globosos pedunculados (Fig. 5.46). Otras
frecuentes, descomponedores de madera, al igual especies tienen ascomas con forma de bastón simple
que las especies de Xylariaceae, pero en la mayoría o ramificado, son clavados o tienen un disco. Los
de los casos sus ascomas son más pequeños. Las ascomas de especies de Thamnomyces se parecen a
especies de Diatrypaceae se encuentran sobre todo rizomorfos negros y ramificados y tienen numerosas
en lugares relativamente secos y expuestos al sol, ramitas laterales. Dentro de cada ramita se ubican
por lo que crecen en ramas muertas adheridas a los uno a varios peritecios.
árboles, degradan la madera y las ramas caen al suelo. La mayoría de las especies de Daldinia presentan
Estos hongos eliminan ramas que ya no le sirven a capas concéntricas que son evidentes al cortar los
la planta y contribuyen al buen funcionamiento de ascomas (Fig. 5.47). Otras especies almacenan agua en
la copa de los árboles. En este aspecto las especies estromas gelatinosos o en cavidades dentro del centro
de Diatrypaceae se parecen a algunas especies de del ascoma (Entonaema spp.).
Biscogniauxia, Camillea e Hypoxylon que pertenecen Puntos en la superficie de los ascomas
a los Xylariaceae. corresponden a los orificios de los peritecios que se
encuentran debajo de la superficie. En especies de
Morfología: Una colonia de hifas que se alimentan Phylacia, sin embargo, no se ven ostiolos. Los ascos se
dentro de la madera muerta a menudo se delimita de desarrollan dentro del ascoma cerrado convirtiéndose
FIGURA 5.44. Ascomas de especies de Xylariaceae en madera muerta. A–B, Ascomas de Annulohypoxylon spp. ➤
A, Annulohypoxylon annulatum. B, La superficie del ascoma de Annulohypoxylon sp. con anillos alrededor de los ostiolos, vista
con ME. Escala = 1 mm. C, Dos ascomas de Camillea stellata, en un ascoma completo se ven los ostiolos desde arriba (izquierda)
y el otro fue cortado longitudinalmente por lo que se ven los peritecios (derecha). Escala = 3 mm. D–E, Daldinia eschscholtzii.
D, Vista lateral. E, En el corte longitudinal se distinguen las capas concéntricas. F, Dos ascomas suaves y gelatinosos de Entonaema
liquescens, uno cerrado y otro cortado. G, Cirros de ascosporas negras salen de los peritecios de Hypoxylon haematostroma.
Escala = 1 mm. H, Ascomas planos de Hypoxylon investiens. I, Ascomas alargados de Leprieuria bacillum con peritecios en la punta.
J, Ascomas cleistocárpicos de Phylacia sagrana. Uno se cortó longitudinalmente, por lo que se ven los peritecios sin ostiolos
llenos de ascosporas maduras. Escala = 3 mm. K, Ascomas de Xylaria telfairii. Uno de los ascomas fue cortado, por lo que se ve una
cavidad que estaba llena de agua.
205
Ascomycota
206 Capítulo 5
207
Ascomycota
➤ FIGURA 5.45. Especies de Xylariaceae sobre excrementos (A–C), formas asexuales de Xylariaceae (D–G) y ascomas de
Diatrypaceae (H–I). A, Ascomas de Poronia oedipus en excremento de vaca. B–C, Poronia pileiformis. B, En excremento de
vaca. C, Ascomas con bases hinchadas que sirven para anclarlos. D, Cuerpos fructíferos asexuales (blancos) y sexuales (negros,
hinchados) de Xylaria arbuscula. E, Forma asexual de Xylaria sp. F, Xylaria cubensis (grupo) con su forma asexual (Xylocoremium sp.).
Observe un cuerpo fructífero que presenta partes de las dos formas. G, Forma asexual de Xylaria sp. (Xylocoremium sp.). Observe la
línea negra de demarcación en la madera en descomposición. H–I, Diatrype bermudensis en un tallo de Guadua sp. H, Numerosos
peritecios organizados en líneas exponen sus ostiolos en la superficie del bambú. Escala = 3 mm. I, En el corte longitudinal se
distinguen los peritecios con ostiolos. Escala = 1 mm.
en masas de ascosporas en cavidades cerradas. Luego al 10%. Las ascosporas de Camillea spp. son de color
la pared del ascoma se rompe de manera irregular claro, su superficie generalmente está cubierta por
para liberar las ascosporas. Estos ascomas son poros o retículos finos evidentes con microscopía
cleistocárpicos, similares a las fructificaciones de electrónica de barrido y no tienen surco ni poro para
“Gasteromycetes”. la germinación.
Los ascos de las especies de Xylariaceae Cuando los cuerpos fructíferos están jóvenes,
generalmente son alargados y cilíndricos y contienen generalmente se reproducen de manera asexual y
ocho ascosporas cada uno. En la mayoría de los son de color blanco debido a una gran cantidad de
géneros, el poro en la punta del asco se colorea de azul conidios en su superficie (Fig. 5.48). En la mayoría
cuando está en contacto con yodo (I+). Las ascosporas de las especies de Xylaria el mismo cuerpo fructífero
son unicelulares (raras veces bicelulares), lisas y de primero produce conidios y luego peritecios. Durante
color marrón más o menos oscuro. En vista lateral, este desarrollo, la forma del cuerpo fructífero puede
son simétricas o asimétricas con un lado convexo y cambiar, como por ejemplo en Xylaria arbuscula y
el otro casi recto. En la mayoría de las especies las Xylaria comosa. Las especies incluidas en el grupo
ascosporas presentan un surco hialino, raras veces sistemático de Xylaria cubensis, sin embargo,
un poro, donde la pared se perfora cuando la espora forman un tipo de conidioma estipitado llamado
germina. En algunas especies de Hypoxylon la pared Xylocoremium sp. (Fig. 5.45G) solamente para la
pigmentada de la espora presenta una capa externa producción de conidios, y otro tipo de cuerpo
hialina llamada perisporio que se desprende en KOH fructífero únicamente para la reproducción sexual.
FIGURA 5.47. Esquemas de ascomas de especies de Xylariaceae. Algunos esquemas forman parte de
líneas morfológicas.
209
Ascomycota
Los conidióforos de las formas asexuales son tipo Geniculosporium crecen un poco después de la
ramificados y pueden estar unidos en sinemas. liberación de cada conidio, por lo que después de
Los conidios son simples, hialinos a marrones formar varios conidios tienen una forma de zigzag. Se
y presentan una cicatriz en su base. La cicatriz trata del tipo simpodial de proliferación de una célula
corresponde a los restos de una célula intermedia conidiógena. Las características morfológicas de los
muy pequeña que se encuentra entre el conidio y la estados asexuales son buenos indicadores de grupos
célula conidiógena que se rompe cuando el conidio sistemáticos dentro de los Xylariaceae.
se desprende. Los conidios se desarrollan de manera Las especies de Diatrypaceae se caracterizan por
holoblástica. peritecios rodeados por estromas negros inmersos
Según el tipo de conidióforo, se distinguen en corteza o en madera que luego salen rompiendo la
diferentes géneros asexuales de Xylariaceae. Los corteza. Los peritecios hundidos en el estroma liberan
géneros más importantes son Nodulisporium y las ascosporas a través de ostiolos en picos más o
Geniculosporium (Fig. 5.48). Formas asexuales menos alargados cuyas puntas pueden ser surcadas
clasificadas en Nodulisporium se caracterizan por cuando se observan desde arriba. Los ascos con ocho
conidióforos ramificados con células conidiógenas a numerosas ascosporas cada uno, tienen una parte
que forman varios conidios uno después del otro a basal larga sin esporas (Fig. 5.48). Las ascosporas son
partir de diferentes locos conidiógenos en la parte simples, cilíndricas y curvadas (alantoides), de color
apical de la célula conidiógena que casi no se alarga marrón claro, a veces con un tinte verdoso, y lisas. No
durante este proceso. Las células conidiógenas del tienen poros o surcos para germinar.
FIGURA 5.48. Desarrollo de cuerpos fructíferos de Xylariaceae desde conidiomas hasta ascomas, ascos
típicos de Xylariaceae y Diatrypaceae, y ejemplos de géneros asexuales de Xylariaceae y Amphisphaeriaceae
(Pestalotiopsis).
210 Capítulo 5
patógenos más agresivos. Las colonias negras de de otros hongos negros en hojas, como especies de
las especies de Meliolales cubren las células verdes Asterinaceae u hongos de fumagina (Capnodiales y
de la planta hospedera y de esta manera interfieren otros hongos; ver Capítulo 5.3.20) por la presencia
con la entrada de la luz al mesófilo de la hoja para la de ascomas globosos superficiales de color negro,
fotosíntesis. hifas superficiales con numerosas ramificaciones
La mayoría de las especies de Meliolales forman laterales, cortas (hifopodios) y en la mayoría de las
setas que surgen hacia arriba a partir de las hifas especies (Meliola e Irenopsis) la presencia de setas
o de los ascomas. La superficie de las setas y de las largas en las hifas o en los ascomas. Observaciones
demás células de la colonia es hidrófila por lo que con microscopía de luz son necesarias para confirmar
fácilmente se humedece. Cuando se seca el rocío en la identificación.
la mañana, la colonia del mildiú negro mantiene el Las hifas de las especies de Meliolales crecen en
agua como una pequeña esponja mientras el resto la superficie de la epidermis de hojas vivas, en el
de la superficie de la hoja ya está seca (Piepenbring haz, el envés o a ambos lados de la hoja. También
et al., 2011). Las setas ayudan a prolongar el estado se desarrollan en tallos herbáceos que tienen una
húmedo de la colonia, lo que podría ser favorable epidermis de células vivas y parénquima subepidermal
para el crecimiento del hongo, la fertilización, la con cloroplastos. Las hifas son de color marrón,
dispersión de las esporas y la actividad fotosintética rectas u onduladas, tabicadas en intervalos constantes
de cianobacterias que se encuentran entre las hifas y ramificadas. Estas hifas cuentan con numerosas
del hongo y que tal vez contribuyen con compuestos ramificaciones laterales cortas llamadas hifopodios.
de nitrógeno para la alimentación del hongo. Otra Los hifopodios capitados están formados por una
función de las setas podría ser la protección contra célula pie y una célula terminal más o menos globosa,
animales pequeños que quieren alimentarse de las a veces lobulada. Esta célula terminal actúa como un
células del hongo. apresorio que está en estrecho contacto con una célula
Mildius negros crecen en una hoja durante un epidermal de la planta. La célula del apresorio perfora
tiempo prolongado y presentan una gran superficie la pared de la célula epidermal donde su base está
debido a las hifas, hifopodios y setas. Por eso, adherida a la epidermis, y luego forma estructuras
esporas de muchos otros hongos se depositan para absorber sustancias nutritivas dentro de ella. No
en las colonias y se adhieren. En las colonias de es posible observar estas estructuras con microscopía
Meliolales con frecuencia se observan esporas, hifas de luz, pero jugando con el nivel del enfoque
y cuerpos fructíferos de estos otros hongos, e.g., generalmente se descubre un puntito en la pared basal
especies de Hypocreales con peritecios anaranjados del apresorio que corresponde al punto de perforación
(Samuels, 1988). Algunos de estos hongos pueden de la pared epidermal. Otras células laterales cortas
ser hiperparásitos (parásitos sobre parásitos; Cuadro son puntiagudas y se llaman hifopodios mucronados.
11), sin embargo, eso no es fácil de probar. Debido a Constan de una sola célula con forma de botella que
la presencia de hiperparásitos, los hongos Meliolales puede formar pequeñas esporas en su extremo. Estas
a veces no forman ascomas por lo que resulta difícil esporas, sin embargo, son muy escasas.
identificar la especie de mildiú negro. Los ascomas son negros y globosos por lo que a
Las plantas hospederas de las especies de Meliolales primera vista se parecen a cleistotecios. Sin embargo,
se clasifican en casi todas las familias de plantas cada uno tiene un pequeño ostiolo que se puede
con semillas y en helechos. Algunas de las familias observar al realizar un corte longitudinal del ascoma
de plantas con un número elevado de especies o con microscopía electrónica de barrido, por lo que
hospederas de Meliolales son las Bignoniaceae, los ascomas son peritecios. Dentro de cada ascoma
Fabaceae y Rubiaceae. hay varios ascos, cada uno con dos, a veces una
(Meliola byrsonimicola) o cuatro ascosporas de color
Morfología: La presencia de un hongo meliolal en marrón oscuro, de cinco células cada una, delimitadas
una hoja se observa por manchas negras que son por cuatro septos. En algunas especies las ascosporas
colonias de hifas oscuras superficiales más o menos solamente cuentan con tres septos delimitando cuatro
densas (Fig. 5.49). Si se observan con una buena lupa células. Las ascosporas son aplanadas, lo que se
en el campo, las especies de Meliolales se distinguen observa en la vista lateral de una ascospora.
212 Capítulo 5
FIGURA 5.49. Algunas especies de diferentes géneros de Meliolales. A, Meliola psidii en hojas de guayabo. B–C, Meliola ➤
byrsonimicola en Byrsonima crassifolia. B, Una colonia vista de perfil con ME, con hifas superficiales, un peritecio (flecha) y
numerosas setas. Escala = 1 mm. C, Partes de dos peritecios e hifas superficiales con hifopodios capitados y mucronados (ML).
Escala = 0.1 mm. D–E, Una colonia de Meliola nigra en una hoja de Laguncularia racemosa. Escalas = 0.5 mm. D, La colonia
seca. E, La colonia mantiene agua como una esponja. F, Tiriotecios, uno abierto (derecha) y el otro cerrado (izquierda) e hifas
con hifopodios capitados de Amazonia psychotriae en Psychotria sp. (ML). Escala = 0.1 mm. G, Peritecio de Appendiculella
sp. en una especie de Gesneriaceae, vista con MEB. Escala = 0.1 mm. H, Una colonia con peritecios y sin setas de Asteridiella
sp. en Buddleja nitida. Escala = 1 mm. I, Un peritecio con setas periteciales de Irenopsis tortuosa en Piper marginatum (ML).
Escala = aprox. 0.1 μm.
213
Ascomycota
214 Capítulo 5
FIGURA 5.52. Especies de Phyllachorales. A, Camarotella sp. en Licania arborea. B, Coccodiella sp. en una especie de
Melastomataceae. Escala = aprox. 0.5 mm. C, Phyllachora maydis en maíz. D, Corte longitudinal de un peritecio de Phyllachora sp.
Escala = aprox. 100 μm. E–F, Phyllachora ocoteae en Ocotea veraguensis. E, Los clípeos forman círculos. F, Phyllachora ocoteae con
un hiperparásito. Escala = 1 mm. G, Phyllachora setariicola en Oplismenus burmannii. H–I, Polystigma pusillum en Andira inermis.
H, La sintomatología en las hojas. I, Los clípeos, vistos con ME. Los puntos oscuros son ostiolos de los peritecios. Escala = 1 mm.
217
Ascomycota
especies de Polystigma, sin embargo, el clípeo carece Ciclo de vida (Fig. 5.54): Hifas que resultan de
de pigmentos y las manchas son de color amarillo a la germinación de ascosporas forman apresorios
anaranjado debido a las células subyacentes. Debajo pigmentados que se adhieren a la epidermis de una
del clípeo hay desde una a varias cavidades con forma planta hospedera y a partir de los cuales las hifas
de botella que son peritecios con ascos. En otros penetran hacia adentro del tejido de la planta. El hongo
especímenes hay cavidades globosas o con forma de desarrolla clípeos negros que cubren cavidades con
laberinto llenas de mitosporas formadas por células mitosporas pequeñas. Estas mitosporas podrían ser
esporógenas localizadas en una capa en la superficie espermacios producidos en espermogonios o conidios
interior de la cavidad. Las mitosporas son pequeñas, en picnidios. Es más probable, sin embargo, que se trate
filiformes o cilíndricas, y pueden ser de color rosado de espermacios, ya que las mitosporas aparentemente
o anaranjado cuando se ven saliendo como cirros de no germinan ni son capaces de causar una infección.
sus recipientes. Los espermacios se liberan y supuestamente se
Los estromas de especies de diferentes géneros fusionan con hifas receptivas (tricóginas) por lo
están inmersos en el tejido, son eruptivos o se ubican que resultan células dicarióticas. En algunas células
en la superficie de los órganos de la planta (Fig. 5.53). dicarióticas ocurren cariogamias, luego divisiones
Los peritecios están llenos de ascos inoperculados meióticas y finalmente se originan los ascos dentro de
(mayormente I–) y paráfisis. Cada asco contiene los peritecios. Las ascosporas se liberan a través de los
ocho ascosporas mayormente globosas a elipsoides, ostiolos en masas gelatinosas y son dispersadas sobre
hialinas a levemente pigmentadas y lisas. En especies todo por insectos o gotas de agua.
de Ophiodothella, las ascosporas son filiformes. La Los espermogonios también se encuentran al lado
pared de las ascosporas puede estar cubierta por una de peritecios con ascos maduros. Liberan espermacios
capa gelatinosa. que pueden fertilizar otras colonias y de esta manera
TABLA 11. Especies de Phyllachorales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies
de Phyllachorales Plantas Hospederas Enfermedades
Phyllachora gratissima Aguacate (Persea americana) Mancha alquitranosa tropical, mancha
de asfalto
Phyllachora maydis Maíz (Zea mays) Mancha alquitranosa tropical
Phyllachora musicola Banano (Musa sp.) Cruz negra
Phyllachora ulei Ñame (Dioscorea alata), ñampí (Dioscorea Mancha alquitranosa tropical, mancha de
trifida) y otras especies de Dioscorea asfalto, en América
Phylleutypa dioscoreae Dioscorea spp. Mancha alquitranosa tropical, mancha de
asfalto, en África
219
Ascomycota
Sistemática: Los Ophiostomatales forman parte de coníferas y árboles con hojas anchas, como
los Sordariomycetes, siendo Ophiostoma (E 190) el Ulmus spp. los cuales casi llegaron a extinguirse
género con mayor número de especies. en los Estados Unidos y en Europa debido a la
grafiosis causada sobre todo por Ophiostoma
Distribución geográfica: Especies de novo-ulmi.
Ophiostomatales se encuentran en todo el mundo. ●● Sporothrix schenckii puede causar enfermedades
FIGURA 5.55. Algunas especies de Microascales (A–C), Diaporthales (D–E), Glomerellales (F–H) y Magnaporthaceae (I). ➤
A–B, Un árbol de mango enfermo con mal de machete causado por Ceratocystis fimbriata. C, Ceratocystis paradoxa en su estado
asexual Chalara paradoxa causando podredumbre en la base de una planta de piña. D, Peritecios con cuellos largos de Gnomonia
sp. E, Cirros de conidios de Cytospora rhizophorae saliendo de una raíz fúlcrea de Rhizophora mangle. F–H, Colletotrichum spp.
F, Causando podredumbre en un fruto de papaya. G, En una hoja de maíz. En las áreas lesionadas note los puntitos negros que
corresponden a acérvulos. H, Antracnosis en hojas de ñame (Dioscorea alata) debido a Colletotrichum gloeosporioides. I, Dos
plantas de arroz. La planta a mano izquierda está sana, la planta a mano derecha tiene síntomas del quemado del arroz provocado
por Pyricularia oryzae.
221
Ascomycota
222 Capítulo 5
ya que cuando se detecta la presencia del hongo, árboles de eucalipto cuando éstos fueron sembrados
éste generalmente ya está dentro de la planta y en monocultivos en las mismas áreas donde el hongo
es demasiado tarde para salvarla. Estos hongos ocurría. Cytospora spp. (sex. Valsa spp.) forman
también afectan productos agrícolas después de cirros largos de conidios que salen de picnidios
la cosecha, e.g., la zanahoria (Daucus carota). ubicados dentro de la corteza de plantas leñosas
●● Scopulariopsis brevicaulis (sex. Microascus vivas. Los cirros de color anaranjado de Cytospora
brevicaulis) y Scopulariopsis koningii a menudo se rhizophorae cuelgan de raíces fúlcreas del mangle
encuentran como contaminantes de alimentos. rojo (Rhizophora mangle) (Fig. 5.55E). Con la marea
●● Algunas especies, e.g., Pseudallescheria alta, los conidios entran en contacto con el agua y
boydii o Scopulariopsis sp., pueden causar se dispersan.
oportunísticamente micetomas u otras Las especies de Glomerellales (G 2 E 71) en el
enfermedades en el ser humano. pasado estuvieron clasificadas en Glomerellaceae
en los Phyllachorales, y recientemente se elevaron
5.3.18. Diaporthales, Glomerellales al nivel de un orden. Las especies de Glomerella
se observan con mayor frecuencia en su forma
y Magnaporthaceae—Grupos
asexual de Colletotrichum que es un género de
Adicionales de Sordariomycetes “Coelomycetes” con acérvulos. Los acérvulos se
Las especies de Diaporthales (G 140 E 1,200) ven como puntitos negros con una lupa en lesiones
son saprótrofas en madera muerta, parásitos de necróticas en hojas y otros órganos de plantas. Dentro
plantas o se encuentran como endófitos. Cuando del acérvulo, una capa de fiálides forma conidios sin
se reproducen de manera sexual, forman peritecios septos en una matriz mucilaginosa. En la mayoría
mayormente agrupados e inmersos en el sustrato. de las especies de Colletotrichum setas pigmentadas,
Los peritecios tienen cuellos largos que sobresalen del largas y firmes sobresalen del borde del acérvulo. Los
sustrato (Fig. 5.55D). Los ascos dentro del peritecio se conidios germinan con hifas formando apresorios de
desprenden de su base cuando las células basales de color marrón para infectar el tejido de la planta. Las
los ascos se gelatinizan. Los ascos unitunicados (I–) especies de Colletotrichum causan enfermedades en
tienen en su punta un anillo refractivo conspicuo y muchas plantas cultivadas (Tabla 12; Fig. 5.55F–H).
contienen mayormente ocho ascosporas con uno o También crecen como endófitos o dañan frutos, e.g.,
varios septos cada una. el banano y la papaya (Carica papaya), después de la
Phomopsis spp. son estados asexuales de algunas cosecha. Como tienen una elevada patogenicidad, son
especies de Diaporthales y forman picnidios negros específicas de ciertas plantas hospederas y producen
dentro de los cuales las fiálides producen conidios un gran número de conidios en cultivo, algunas
ovoides o fusiformes. Muchas especies también cepas de Colletotrichum tienen potencial para ser
producen conidios filiformes en el mismo picnidio utilizadas como bioherbicidas (Mortensen, 1988).
o en un picnidio separado. El picnidio estruja los En el pasado, Colletotrichum gloeosporioides fue la
conidios a través del ostiolo en un cirro gelatinoso. especie citada con mayor frecuencia, sin embargo
Phomopsis phaseoli (sex. Diaporthe phaseolorum) datos moleculares demostraron que en realidad se
causa pudrición del tallo en plantas de soja (Glycine trata de un número elevado de especies las cuales son
max) y otras especies de Fabaceae. Phomopsis citri difíciles o imposibles de diferenciar morfológicamente
(sex. Diaporthe citri) causa pudrición del fruto y (e.g., Hyde et al., 2009; Rojas et al., 2010).
gomosis en cítricos. En Norteamérica, Cryphonectria Los Magnaporthaceae (incertae sedis; G 13 E 93)
parasitica causa la enfermedad chancro del castaño se excluyeron de los Diaporthales pero todavía se
en Castanea dentata (Fagaceae), y casi eliminó esta ignora su posición sistemática. Magnaporthe oryzae
especie que anteriormente fue un árbol dominante (asex. Pyricularia oryzae) es un patógeno que afecta
y económicamente importante en los bosques. a más de 50 especies de Poaceae y causa pérdidas
Chrysoporthe cubensis (sin. Cryphonectria cubensis) importantes en la producción de arroz (Fig. 5.55I).
causa cancros en varios hospederos en zonas En arroz causa fuego o quemado del arroz (“rice
tropicales y subtropicales, y es de mucha importancia blast” en inglés) con manchas con forma de diamante
económica en plantaciones de eucalipto (Eucalyptus en las hojas y pudrición basal de la inflorescencia.
spp., Myrtaceae). Este hongo originalmente infectaba Gaeumannomyces graminis es un patógeno
especies de Melastomataceae y brincó hacia los importante del trigo y de otras gramíneas.
223
Ascomycota
TABLA 12. Especies de Colletotrichum y sus Formas Sexuales (Glomerella spp.) Importantes como Patógenos
de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Colletotrichum Plantas Hospederas Enfermedades (Ejemplos)
Colletotrichum asianum Café (Coffea spp.), chile (Capsicum spp.), mango Antracnosis
(Mangifera indica)
Colletotrichum capsici Algodón (Gossypium spp.), chile y pimentón Antracnosis
(tal vez se trata de un sinónimo (Capsicum spp.), tomate (Solanum lycopersicum) y
de Colletotrichum truncatum) otras especies de plantas
Colletotrichum coccodes Especies de Cucurbitaceae, papa (Solanum tuberosum), Clavo del guayabo, punto
tomate y otras especies de plantas negro de la papa
Colletotrichum dematium Papa y otras especies de plantas Antracnosis
Colletotrichum destructivum Alfalfa (Medicago sativa), soja (Glycine max) y otras Antracnosis
(sex. Glomerella glycines) especies de Fabaceae
Colletotrichum falcatum Caña de azúcar (Saccharum officinarum) Pudrición de la caña
(sex. Glomerella tucumanensis)
Colletotrichum gloeosporioides Aguacate (Persea americana), café, cítricos Antracnosis
(sex. Glomerella cingulata) (Citrus spp.), mango, maracuyá (Passiflora edulis),
(se trata de un complejo de papaya (Carica papaya), ñame (Dioscorea alata) y
especies) otras especies de plantas en por lo menos 470 géneros
Colletotrichum gossypii Algodón Antracnosis
(sex. Glomerella gossypii)
Colletotrichum graminicola Maíz (Zea mays) Antracnosis foliar,
(sex. Glomerella graminicola) pudrición roja del tallo
Colletotrichum lindemuthianum Frijol (Phaseolus spp., Vigna spp.) y otras especies Antracnosis
(sex. Glomerella lindemuthiana) de Fabaceae
Colletotrichum musae Bananos (Musa spp.), sobre todo en los frutos Antracnosis
(sex. Glomerella musarum) cosechados
Colletotrichum orbiculare Sandía (Citrullus lanatus) y otras especies de Antracnosis
(sex. Glomerella lagenaria) Cucurbitaceae
Colletotrichum sublineola Sorgo (Sorghum bicolor) y otras especies de Poaceae Antracnosis
Colletotrichum truncatum Frijol (Phaseolus vulgaris), lentejas (Lens culinaris), Antracnosis
maní (Arachis hypogaea), soja y otras especies
de plantas
Ecología: Los Dothideomycetes incluyen hongos que buscar ascos bitunicados jóvenes con pared
terrestres saprótrofos, parásitos y endófitos, hongos en gruesa sobre todo en el ápice del asco donde está
agua dulce o salada. la cámara ocular. Estos ascos también se llaman
Morfología: Las especies de Dothideomycetes son fisitunicados, ya que la capa externa de la pared o
caracterizadas por ascos bitunicados y ascomas exotúnica de un asco maduro se rompe mientras
con desarrollo ascolocular (ver Capítulo 5.3.1). Los la pared interna o endotúnica se expande, a veces
ascomas ascoloculares a menudo son pseudotecios, triplicando la longitud original del asco. Las
i.e., tienen forma de botella similar a peritecios pero ascosporas se liberan activamente a través de un
sin ostiolos preformados o perífisis. También se poro apical de la endotúnica. Son hialinas, marrones
observan ascomas con forma de copa (apotecios), o de otros colores, y en su mayoría son septadas,
ascomas alargados con surcos longitudinales con un septo transversal (didimosporas), varios
(histerotecios), escudos cubriendo ascos (tiriotecios), septos transversales (fragmosporas) o varios septos
ascomas aplanados con ostiolo y pared basal transversales y verticales (dictiosporas).
(catatecios) o ascomas globosos y cerrados En la Tabla 13 se resumen las diferencias entre
(cleistotecios) (Fig. 5.56). Estos ascomas a menudo Sordariomycetes y Dothideomycetes.
son pequeños, oscuros y contienen una a varias
cavidades (lóculos) llenos de ascos o con un asco cada 5.3.19. Dothideales
uno (Myriangiales). Un ascoma de Xylobotryum sp.
es un estroma grande, claviforme, con numerosos G 57 E 350
pseudotecios superficiales. Etimología: En el idioma griego “dothién, dothiénos”
Los ascos de las especies de Dothideomycetes significa un pequeño tumor de sangre o una
son bitunicados pero no son fáciles de distinguir úlcera. Tal vez alude a verrugas en la superficie de
de los unitunicados en estado maduro. Para los ascomas, e.g., de Dothiora, en la superficie de
reconocer ascos bitunicados con sequridad, hay madera muerta.
225
Ascomycota
Sistemática: En el pasado, este orden fue mucho más menudo Aureobasidium pullulans ha sido aislado de
grande de lo que es ahora, después de la separación de la superficie de hojas, como endófito, en casas y de
numerosas especies a otros órdenes. muchos otros sustratos.
Ecología: Las especies de Dothideales mayormente
son saprótrofas o necrótrofas en plantas y se conocen
sobre todo de zonas de clima templado. 5.3.20. Capnodiales, Hongos
Morfología: Las especies de Dothideales forman
de Fumagina o Cenicilla
pseudotecios en estromas de color marrón oscuro, G 150 E 1,200 (sin Mycosphaerellaceae)
mayormente sin células persistentes entre los ascos Etimología: Los hongos de fumagina o cenicilla son
(sin hamatecio). Los ascos son bitunicados con hongos con hifas negras que cubren la superficie
cámaras oculares. Las ascosporas constan de varias de hojas con una capa de hifas negras (gr. kapnos =
células y son hialinas o pigmentadas. humo).
Se observan diversas formas de crecimiento asexual
en este grupo, siendo Aureobasidium pullulans una Sistemática: En el pasado, todos los hongos
especie cosmopolita, saprótrofa importante. Las hifas de fumagina se consideraron dentro del orden
hialinas de Aureobasidium pullulans desarrollan Capnodiales. Sin embargo, hoy en día los Capnodiales
células conidiógenas poliblásticas que producen incluyen algunos hongos de fumagina así como
abundantes conidios pequeños y unicelulares en otros hongos afines. Entre los hongos de fumagina
dentículos cortos. Cuando están viejas, las hifas también se encuentran especies que pertenecen
a menudo se colorean de marrón y se dividen a otros linajes filogenéticos de los Ascomycota.
por numerosos septos. Las células individuales Recientemente, los Mycosphaerellales fueron
desarrollan paredes gruesas y pueden separarse incluidos en los Capnodiales, como la familia
por rupturas a nivel de los septos (artroconidios). Mycosphaerellaceae (Schoch et al., 2006). Como las
Aureobasidium pullulans es un ejemplo de las especies de Mycosphaerellaceae se distinguen de las
levaduras negras, un grupo de hifomicetes con demás especies de Capnodiales por su ecología y su
hifas oscuras que pueden causar enfermedades en morfología, aquí se presentan en un capítulo separado
animales y el ser humano (e.g., feohifomicosis). A (ver Capítulo 5.3.21).
226 Capítulo 5
Distribución geográfica: Las especies de Capnodiales Cladosporium spp. son mohos de color verde
están presentes en todo el mundo. olivo y producen conidios pigmentados con tamaños
variables y con ninguno a varios septos. Estos
Ecología: Especies de Capnodiales (sin conidios se forman en cadenas acrópetas ramificadas.
Mycosphaerellaceae) y otros hongos con hifas Los conidios en la base de cada ramificación se
negras—los hongos de fumagina, también llamados llaman ramoconidios y presentan de tres a cinco
hongos de cenicilla—típicamente crecen de manera cicatrices. Sus formas sexuales (Davidiella spp.) se
superficial en hojas de plantas vivas sin ser parásitos. parecen mucho a Mycosphaerella spp., por lo que en
No se alimentan directamente de la planta sino de el pasado fueron clasificadas en este mismo género
agua con azúcares llamada miel de rocío, la cual está (Schoch et al., 2006).
disponible gracias a la actividad de insectos escama,
pulgones y otros que chupan la savia del floema y la Importancia para el Hombre
secretan. Hongos de fumagina también se observan Negativa:
a nivel de nectarios extraflorales y otras fuentes de ●● Hongos de fumagina reducen el valor estético
FIGURA 5.57. Hongos de fumagina (A) y especies de Mycosphaerellaceae (B–J). A, Fumagina (probablemente especies de ➤
Capnodiales) en hojas de Ocotea veraguensis. B–C, Mycosphaerella fijiensis en hojas de banano. B, Lesiones causadas por la forma
asexual Pseudocercospora fijiensis. C, Pseudotecios en una hoja vieja, vistos con ME. Escala = 1 mm. D–E, Mycosphaerella musicola
en hojas de banano. D, Lesiones causadas por la forma asexual Pseudocercospora musae. E, Una lesión con grupos de conidios,
vistos con ME. Escala = 1 mm. F–G, Cercospora coffeicola en una hoja de café. F, Una lesión causada por Cercospora coffeicola.
G, Células conidiógenas con cicatrices pigmentadas. Escala = 50 μm. H, Sinemas de Pseudocercospora griseola en una hoja de
frijol, vistos con ME. Escala = 0.5 mm. I–J, Septoria apii en hojas de apio (Apium graveolens). I, Hojas con lesiones. J, Una lesión con
picnidios de los cuales salen conidios en cirros, vistos con ME. Escala = 0.5 mm.
227
Ascomycota
228 Capítulo 5
Distribución geográfica: Las especies de géneros afines se distinguen como puntitos negros en
Mycosphaerella y géneros afines se encuentran en el el tejido afectado. No hay estroma ni células estériles
mundo entero. entre los pocos ascos que llenan el espacio interior
de un ascoma. Los ascos bitunicados son anchos y
Ecología: Las especies de Mycosphaerellaceae son
más o menos curvados. Las ascosporas hialinas están
saprótrofas, parásitos de plantas o endófitos. Son
formadas por dos células desiguales.
omnipresentes mayormente por sus formas asexuales.
Las formas asexuales de las especies de
Muchas especies de Mycosphaerellaceae son
Mycosphaerellaceae son producidas en grandes
parásitos de plantas, algunas de ellas muy agresivas,
cantidades y son muy eficientes para propagar los
sobre todo los estados asexuales de hifomicetes de
hongos (Fig. 5.58). Muchas formas asexuales de
Mycosphaerella spp. llamados hongos cercosporoides.
Mycosphaerellaceae son “Hyphomycetes” parásitos
A menudo, la forma asexual es parásita de planta,
de plantas llamados hongos cercosporoides, e.g.,
mientras que la fase sexual con pseudotecios se
especies de Cercospora, Passalora, Phaeoisariopsis,
desarrolla luego en el mismo material vegetal, pero
Pseudocercospora y Ramularia. Otras formas
ya muerto (Fig. 5.57B–J). Las plantas hospederas
asexuales tienen conidiomas (“Coelomycetes”), e.g.,
pertenecen a muchas familias de plantas con flores
Septoria spp. Una sola especie de Mycosphaerella o
y las especies de hongo pueden ser específicas de
de un género afín puede presentar diferentes formas
una o pocas especies de planta hospedera o tener
asexuales (sinanamorfos).
un espectro amplio de plantas hospederas. Algunas
Macroscópicamente, las hifas con conidios
especies clasificadas en este grupo son hiperparásitos
producidos por hongos cercosporoides se pueden
de otros hongos parásitos de plantas.
observar en la superficie de hojas como una cubierta
Morfología: Con una lupa, los pseud.otecios esféricos lanuginosa o aterciopelada. Superficialmente, estas
y pequeños de Mycosphaerella spp. y especies de infecciones se parecen a mildius lanuginosos causados
adentro del tejido de la hoja. Luego las hifas salen las ascosporas que pueden reinfectar las hojas del
de los estomas y forman conidios infecciosos. A esta banano. El estado sexual de desarrollo le permite al
forma asexual se le conoce como Pseudocercospora hongo sobrevivir durante periodos con condiciones
fijiensis, en el pasado Cercospora fijiensis. En hojas ambientales adversas. Como el clima tropical puede
muertas ocurre la plasmogamia entre un espermacio ser favorable para el desarrollo asexual durante todo
formado en un espermogonio y una tricógina. Dentro el año, el desarrollo sexual es opcional—el hongo
de los pseudotecios, algunas células dicarióticas se puede multiplicar constantemente de manera
se transforman en ascos que finalmente liberan asexual.
TABLA 14. Especies de Mycosphaerellaceae Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Mycosphaerellaceae Plantas Hospederas Enfermedades
Cercospora capsici Chile (Capsicum frutescens), Mancha de hoja
pimentón (Capsicum annuum)
Cercospora citri-grisea (sin. Stenella citri-grisea, Cítricos (Citrus spp.) Mancha grasienta
sex. Mycosphaerella citri)
Cercospora citrullina (sex. Didymella bryoniae) Especies de Cucurbitaceae Mancha de hoja
Cercospora coffeicola (sex. Mycosphaerella Café (Coffea arabica) Mancha ocular, mancha ojival,
coffeicola) mancha parda
Cercospora oryzae (sex. Sphaerulina oryzina) Arroz (Oryza sativa) Mancha de la gluma y hoja, mancha
linear, mancha parda delgada
Cercospora zeae-maydis Maíz (Zea mays) Mancha gris, mancha parda
Cladosporium colocasiae Ñampí (Dioscorea trifida), Mancha aceitosa del ñampí, mancha
taro (Colocasia esculenta) foliar
Cladosporium cucumerinum Especies de Cucurbitaceae Escara, gomosis
Passalora cajani Frijol de palo (Cajanus cajan) Mancha de hoja
Passalora fulva (sin. Cladosporium fulvum) Tomate (Solanum Moho de la hoja
lycopersicum)
Passalora henningsii (sex. Mycosphaerella Yuca (Manihot esculenta) Mancha parda de la hoja
henningsii)
Passalora manihotis (sin. Cercospora caribaea) Yuca Mancha blanca de la hoja
Passalora personata (sex. Mycosphaerella Maní (Arachis hypogaea) Mancha de hoja
berkeleyi)
Pseudocercospora colocasiae Ñampí, taro Cercosporiosis del ñampí, mancha
foliar
Pseudocercospora egenula Berenjena (Solanum Mancha de hoja
melongena)
Pseudocercospora fijiensis (sex. Mycosphaerella Banano (Musa spp.) Sigatoka negra
fijiensis)
Pseudocercospora griseola Frijol (Phaseolus vulgaris) Mancha angular
Pseudocercospora musae (sex. Mycosphaerella Banano Sigatoka amarilla
musicola)
Septoria apii Apio (Apium graveolens) Mancha de hoja y tallo, tizón tardío
Septoria lactucae Lechuga (Lactuca sativa) Mancha de hoja
231
Ascomycota
Aspectos bioquímicos: Cuando las especies de de banano (Tabla 15). Estudios recientes,
Mycosphaerella y géneros afines atacan plantas sin embargo, demuestran que hay especies
vivas, causan lesiones necróticas debido a toxinas adicionales de hongos cercosporoides parásitos
que liberan en el tejido de la planta. Ciertas toxinas del banano (Arzanlou et al., 2008). El impacto
(cercosporinas) de Cercospora spp. causan más fitopatológico causado por las otras especies
daño cuando la planta enferma está expuesta a todavía no ha sido bien evaluado.
la luz, debido a un efecto fototóxico que implica ●● En el banano cosechado, Deightoniella torulosa
la generación de especies activas de oxígeno que causa manchas en la cáscara al igual que muchos
destruyen las membranas de las células de la planta otros hongos asexuales que atacan este fruto.
(Daub y Ehrenshaft, 2000). ●● Conidios de algunas especies, e.g., Cladosporium
spp., pueden causar alergias o asma.
Importancia para el Hombre
Negativa: 5.3.22. Myriangiales
●● Muchas especies de Mycosphaerellaceae causan
TABLA 15. Comparación de las Dos Enfermedades más Importantes Causadas por Mycosphaerella spp. en Hojas
del Banano (Musa spp.)
Ecología: Las especies de Myriangiales son no han sido tratados con fungicidas,
saprótrofas, parásitos de plantas o parásitos de Sphaceloma spp. causan lesiones superficiales
insectos escama. con escamas típicas de la enfermedad llamada
costra, escara, roña o sarna. La calidad del
Morfología: Los ascomas son negros, globosos o
fruto no se ve afectada pero estas lesiones son
con forma de disco, pueden llegar a medir hasta
puertas de entrada para patógenos secundarios
varios milímetros de diámetro y mayormente
y pestes.
son superficiales en hojas o en insectos escama
(Fig. 5.60). Están formados por un estroma
voluminoso y negro dentro del cual los ascos
ocupan cavidades pequeñas individualmente, e.g., 5.3.23. Pleosporales
en especies de Elsinoë o Myriangium. En otras G 330 E 4,800
especies hay estromas con una sola cavidad. Las Etimología: Las ascosporas de las especies de
ascosporas generalmente son septadas, a menudo Pleospora tienen más (gr. pleion = más) células que
muriformes. las ascosporas de la mayoría de las demás especies de
Las especies de Myriangiales se multiplican de Ascomycota. No es seguro que el nombre del género
manera asexual por conidios producidos mayormente se refiera a este aspecto.
en acérvulos ubicados en lesiones de escara, e.g.,
Sphaceloma fawcettii (sex. Elsinoë fawcettii) en Sistemática: Dentro de los Dothideomycetes,
cítricos, Sphaceloma mangiferae (sex. Elsinoë los Pleosporales pertenecen a la subclase
mangiferae) en mango y Sphaceloma perseae (sex. Pleosporomycetidae, mientras que los órdenes citados
probablemente Elsinoë sp.) en aguacate. arriba forman los Dothideomycetidae. Las especies de
➤ FIGURA 5.61. Especies de Pleosporales en sus estados sexuales (A–F) o asexuales (G–I). A–C, Leptosphaeria sacchari en una hoja
de caña de azúcar. A, Lesiones. B, Una lesión con puntitos negros correspondiendo a pseudotecios, vistos con ME. Escala = 2 mm.
C, Un pseudotecio aplastado. Observe los ascos rodeados por pseudoparáfisis (ML). Escala = 100 μm. D–E, Leptosphaeria sp.
en un tallo de Chusquea sp. D, Visto en el campo. E, Un pseudotecio cortado longitudinalmente, visto con ME. Escala = 1 mm.
F, Pseudotecios de Parodiella perisporioides en una hoja de Desmodium sp. G, Manchas con círculos concéntricos causadas por
Alternaria sp. en una hoja de repollo (Brassica oleracea). H, Lesiones causadas por Bipolaris oryzae en hojas de arroz. I, Conidióforos
y un conidio de Corynespora cassiicola (ML). Escala = 50 μm.
Helminthosporium, que también resultan de una sp. pueden germinar. Los conidios de Corynespora
conidiogénesis trética, pero las células conidiógenas spp. se forman en el ápice del conidióforo que se
de Helminthosporium spp. no proliferan. Los conidios alarga en su punta con el desarrollo de cada
son producidos a nivel de poros en posiciones conidio. Se observa una cicatriz también llamada
terminales y laterales de la pared de las células hilo en la base de cada conidio, donde éste se
conidiógenas y dejan cicatrices que no sobresalen. desprendió de la célula conidiógena. Estados sexuales
Todas las células de un conidio de Helminthosporium conocidos para algunas de estas especies se clasifican,
236 Capítulo 5
por ejemplo, en Cochliobolus (asex. Bipolaris, transversal y apéndices hialinos y finos. Los conidios
Curvularia) o Pyrenophora (asex. Corynespora, salen de los picnidios en cordones gelatinosos
Drechslera). llamados cirros.
Las especies de Pleosporales también pueden
Aspectos bioquímicos: Se conocen toxinas fatales
formar estados asexuales con conidiomas, e.g., las
para las células de las plantas afectadas por especies
especies de Ascochyta, Phoma o Septoria (Fig. 5.63).
de Cochliobolus, en su fase asexual de Bipolaris o
Estos géneros asexuales en el sentido amplio, sin
Curvularia (Kumar et al., 2002).
embargo, también incluyen formas asexuales de
especies de otros órdenes de Ascomycota. Las especies
de Phoma forman conidios en picnidios a partir de Importancia para el Hombre
fiálides que cubren la superficie interior de la pared Negativa:
picnidial. Los conidios son simples, más o menos ●● Los conidios de formas asexuales de Pleosporales,
ovoides, hialinos y relativamente pequeños. Las sobre todo conidios de Alternaria spp., pueden
especies de Ascochyta y Septoria también forman causar alergias cuando son inhalados por el
picnidios, pero los conidios de Ascochyta spp. hombre.
mayormente tienen un septo transversal y los conidios ●● Algunas especies de Pleosporales son patógenos
de Septoria spp. son filiformes con varios septos. oportunistas del ser humano (Alternaria spp.,
En soros de royas con frecuencia se encuentran Curvularia spp.).
picnidios negros formados por Sphaerellopsis filum ●● En Pleosporales se clasifican numerosas
FIGURA 5.63. Algunos géneros de “Coelomycetes” con conidios hialinos, formas asexuales
de Pleosporales.
237
Ascomycota
TABLA 16. Especies de Pleosporales Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Pleosporales Plantas Hospederas Enfermedades
Alternaria alternata Muchas plantas diferentes Mancha de hoja
Alternaria brassicae Repollo (Brassica spp.) y otras especies de Mancha gris de la hoja, mancha
o Alternaria brassicicola plantas zonal de la hoja, ojo de sapo
Alternaria capsici, Chile (Capsicum frutescens), pimentón Mancha de hoja y pudrición negra
Alternaria capsici-annui, (Capsicum annuum) del fruto
Alternaria tabasco
Alternaria citri Cítricos (Citrus spp.) Pudrición de las flores
Alternaria porri Cebolla (Allium cepa) y otras especies de Allium Mancha púrpura, mancha rosada
y de otros géneros
Alternaria solani Papa (Solanum tuberosum), tomate (Solanum Tizón temprano
lycopersicum) y otras especies de plantas
Ascochyta caricae Papaya (Carica papaya) Mancha negra del fruto
Ascochyta pisi Alverja (Pisum sativum) y otras especies de Mancha de hoja y vaina
(sex. Didymella sp.) Fabaceae
Ascochyta tarda Café (Coffea arabica) Antracnosis
Bipolaris maydis Maíz (Zea mays), sorgo (Sorghum spp.) y otras Mancha foliar, quemazón foliar
(sex. Cochliobolus especies de gramíneas
heterostrophus)
Bipolaris oryzae Arroz (Oryza sativa) y otras especies de Helmintosporiosis, mancha
(sex. Cochliobolus miyabeanus) gramíneas foliar, mancha ojival, manchado
de grano
Bipolaris sacchari Caña de azúcar (Saccharum officinarum) y Mancha de ojo, mancha ojival
otras especies de gramíneas
Corynespora cassiicola Algodón (Gossypium spp.), papaya, pepino Mancha de hoja, mancha de hoja
(Cucumis sativus), taro (Colocasia esculenta), y fruto, mancha redonda, tiro al
tomate y otras especies de plantas blanco (pepino)
Curvularia lunata En muchas plantas diferentes Mancha foliar
Drechslera spp. Especies de gramíneas Mancha foliar
Exserohilum turcicum Maíz, sorgo y otras especies de gramíneas Mancha foliar, mustia foliar, tizón
(sex. Setosphaeria turcica)
Leptosphaeria sacchari Caña de azúcar Mancha de ojo, mancha de
anillo, mancha anular, mancha
circular
Phoma cucurbitacearum Especies de Cucurbitaceae Mancha conchosa, mancha foliar,
(sex. Didymella bryoniae) sarna
Phoma destructiva Chile, pimentón, tomate Mancha negra de hoja, pudrición
del tronco (chile)
Phoma exigua Especies de Fabaceae Mancha foliar y de vaina
(sin. Ascochyta phaseolorum)
Phoma lingam Repollo (Brassica spp.) Pie negro, pierna negra
(sex. Leptosphaeria maculans)
(continúa en la siguiente página)
238 Capítulo 5
5.3.24. Asterinaceae, Micropeltidaceae económico, por lo que han sido poco estudiados. No
y Microthyriales, Hongos con Tiriotecios conocemos la diversidad de especies en estos grupos,
ni su ecología, especificidad con respecto a las plantas
Asterinaceae (G 46 E 650), Micropeltidaceae (G 27 hospederas o lazos de parentesco.
E 190), Microthyriales (G 62 E 320)
Etimología: Las especies de Asterinaceae, Ecología: Las especies de Asterinaceae y algunas
Micropeltidaceae y Microthyriales se caracterizan por especies de Microthyriales son parásitos biótrofos
ascomas pequeños (= gr. mikros), negros y planos, de plantas. Mayormente forman apresorios e hifas
mayormente con forma de escudo (= lat. pelta). que penetran hacia adentro del tejido de las plantas,
Se trata de tiriotecios (gr. thyreos = escutelo), que sobre todo de las hojas vivas, a veces de frutos o
en el caso de las especies de Asterinaceae se abren ramas. Otras especies de hongos caca de mosca
con forma de estrella (= gr. aster). Estos hongos aparentemente no tienen contacto con células
macroscópicamente a veces se confunden con vivas de las plantas porque crecen de manera
excrementos de moscas, por lo que se llaman hongos superficial o en órganos muertos. No se sabe de qué
caca de mosca, “fly speck fungi” en inglés. se alimentan—tal vez de exudados de la hoja o de
productos de descomposición de materia orgánica
Sistemática: La presencia de tiriotecios se observa
muerta. Las especies de Trichothyrium crecen encima
en varios grupos de especies con ascos bitunicados
de colonias de especies de Asterinaceae, de Meliolales
de diferentes grupos sistemáticos dentro de los
o de otras especies de Ascomycota parásitas en hojas,
Dothideomycetes, cuyas posiciones sistemáticas no
por lo que se supone que se trata de hiperparásitos.
han sido aún establecidas (Hofmann et al., 2010).
Las especies de Micropeltidaceae aparentemente
Las Asterinaceae (incertae sedis) incluyen Asterina
son saprótrofas o comensales, ya que no se observan
(E 340) como género más grande en esta familia.
células fúngicas en contacto directo con el plasma de
Los Micropeltidaceae (incertae sedis) incluyen
células vivas y no causan daño a las plantas sobre las
especies de Micropeltis y Stomiopeltis entre otras. Los
cuales crecen.
Microthyriales incluyen Actinopeltis, Microthyrium y
Trichothyrium entre muchos otros géneros. Morfología: Los tiriotecios mayormente se
Distribución geográfica: Hongos con tiriotecios distinguen a simple vista como pequeños puntos
se observan frecuentemente en regiones tropicales negros en hojas, ramas o frutos (Fig. 5.64). Están
y subtropicales. Se trata de un grupo con una gran reunidos en colonias más o menos densas o están
diversidad de especies en bosques tropicales. En zonas regados individualmente sobre el sustrato. Los
de clima templado son menos abundantes. Se trata de tiriotecios, o ascomas dimidiados, están formados
hongos pequeños, aparentemente sin ningún interés por una capa con forma de un escudo llamado
239
Ascomycota
FIGURA 5.64. Diferentes aspectos de hongos con tiriotecios, Asterinaceae (A–D), Micropeltidaceae (E–F) y Microthyriales (G–I).
A–B, Colonias con tiriotecios de Asterina sp. en hojas de Orthosanthus monadelphus. A, En el campo. B, Hifas con tiriotecios, vistos con
ME. Escala = 1 mm. C, Hifas con tiriotecios de Asterina sp. (ML). Escala = 100 μm. D, Hifas y picnotirios con conidios de Asterostomella
dilleniicola en Davilla kunthii (ML). Escala = 50 μm. E, Tiriotecios de cf. Stomiopeltis sp. en una hoja de una especie de Melastomataceae.
F, Un tiriotecio con un ostiolo central de una especie de Micropeltidaceae (ML). Escala = 0.5 mm. G–I, Trichothyrium sp. hiperparásito
de especies de Meliolales en plantas. G, Catatecios encima de una colonia de mildiú negro, vistos con ME. Escala = 500 μm. H, Hifas de
Trichothyrium sp. cubren las hifas del hongo meliolal (ML). I, Catatecios, vistos con MEB. Escala = 30 μm.
240 Capítulo 5
escutelo que cubre ascos y algunas otras células. A una célula de la planta, el hongo perfora la pared e
veces se observa una placa basal que corresponde a interactúa con las células de la planta para absorber
una capa externa de la pared basal del escutelo, la sustancias nutritivas. Algunos hongos entran al tejido
cual se separa del escutelo cuando algunas células de la planta a través de estomas, otros crecen con
de éste crecen hacia abajo formando pseudoparáfisis hifas dentro de las células de la planta formando un
o células esporógenas. Las células del escutelo hipostroma. Los ascos bitunicados debajo del escutelo
son isodiamétricas, sus paredes son onduladas o se forman a partir de hifas ascógenas con ganchos.
presentan formas parecidas a células epidermales Contienen ocho ascosporas pigmentadas mayormente
de plantas. Tienen paredes gruesas y oscuras de dos células de diferentes tamaños.
por melanina probablemente para proteger las Mientras que los escutelos de las especies
demás células del hongo contra los rayos solares, de Asterina se rompen con forma de estrella,
la deshidratación y depredadores. Dentro de los los escutelos de las especies de Micropeltis y
tiriotecios a veces hay células no diferenciadas que se Microthyrium tienen un poro en el centro por medio
convierten en mucílago cuando las ascosporas están del cual salen las ascosporas (Fig. 5.65) (Hofmann,
maduras, lo que probablemente ayuda a mantener un 2009). Los ascos de las especies de Asterinaceae son
ambiente húmedo alrededor de las esporas. esféricos o anchamente clavados y se encuentran con
Los hongos con tiriotecios parásitos de plantas una orientación vertical dentro del tiriotecio, mientras
forman hifas oscuras en la superficie de la planta que los ascos de las especies de Micropeltidaceae
con apresorios intercalares, laterales o axilares. A y Microthyriales son cilíndricos a alargados e
partir de los apresorios firmemente adheridos a inclinados dentro del tiriotecio.
pared basal. Sus ostiolos pueden estar localizados en hojas de plantas cultivadas, como Asterina
la punta de un pico alto con forma de una chimenea. carbonacea en marañón, Asterina caricarum
Debajo de un escutelo similar a aquel de un en papaya, Asterinella stuhlmannii en piña
tiriotecio en el lugar de los ascos se pueden encontrar y Asterina manihotis en yuca. Como no
conidios. Este tipo de conidioma se llama picnotirio. causan lesiones en las hojas, no son patógenos
Asterostomella spp., por ejemplo, son formas destructivos.
asexuales de Asterina spp. con picnotirios. También
hay hongos con tiriotecios que crecen de manera
asexual sin formar conidiomas y producen conidios 5.3.25. Grupos Adicionales
a partir de células conidiógenas expuestas sobre el en Dothideomycetes
micelio superficial. Además de los Dothideomycetes presentados
Ciclo de vida (Fig. 5.66) (Hofmann, 2013): En el caso arriba, hay un gran número de otros grupos en
de Asterina spp., ascosporas y conidios germinan con esta clase, de los cuales algunos se mencionan a
hifas formando colonias de hifas con apresorios y continuación.
haustorios. A partir de las hifas se forman tiriotecios o Los Botryosphaeriales (G 28 E 1,600) incluyen
picnotirios—se desconocen los factores determinantes especies saprótrofas, endófitas o patógenas de plantas,
en estos procesos y los detalles de la plasmogamia. con algunas de ellas causando pérdidas económicas en
FIGURA 5.66. Ciclo de vida de Asterina sp. con su forma asexual Asterostomella sp.
242 Capítulo 5
plantaciones de árboles. Los ascomas son pseudotecios en madera muerta (Fig. 5.67B–C). Sus ascomas se
mayormente uniloculares que ocurren de manera parecen a apotecios cuando están húmedos, cuando
individual o en grupos, con pseudoparáfisis se secan, sin embargo, los bordes de las copitas se
delicuescentes y ascos liberando ascosporas simples. repliegan y se ven surcos longitudinales o con forma
Cuando las especies de Botryosphaeriales crecen de de “Y” en la superficie de cada ascoma. Ascomas
manera asexual, pueden formar picnidios (Fig. 5.67A), con esta forma se llaman histerotecios. Los ascos
como el patógeno del banano, Phyllosticta musae, bitunicados con ascosporas pigmentadas y septadas
causante de mancha de hoja. Las especies de están rodeados por pseudoparáfisis que se separan de
Phyllosticta (sex. Guignardia spp.) son caracterizadas la parte apical del ascoma cuando éste se abre.
por conidios globosos, relativamente largos, rodeados Los Parmulariaceae (G 34 E 120) son una
por una capa mucilaginosa y con un apéndice apical familia de la cual ignoramos su posición sistemática
hialino. Guignardia citricarpa (asex. Phyllosticta (incertae sedis), no está asignada a ningún orden.
citricarpa) causa la mancha negra de los cítricos y es Se trata de hongos parásitos en hojas y raras veces
de importancia económica, mientras que Guignardia en tallos de plantas, perteneciendo sobre todo a
mangiferae (asex. Phyllosticta capitalensis) es un Arecaceae, Asteraceae, Lauraceae, Myrtaceae,
endófito común también encontrado en los cítricos Oleaceae, Rubiaceae o diferentes familias de helechos.
y aparentemente no causa ningún daño a sus plantas La mayoría de las especies de Parmulariaceae se
hospederas (Baayen et al., 2002). conocen de áreas tropicales y subtropicales. En el
Lasiodiplodia theobromae (sin. Diplodia campo, la presencia de especies de Parmulariaceae se
theobromae, Botryodiplodia theobromae; sex. observa debido a manchas negras en las plantas, que
Botryosphaeria rhodina) es un patógeno de muchas típicamente sobresalen de la superficie del órgano
plantas diferentes, como el aguacate (pudrición de la planta debido a un hipostroma—una capa
de fruto y ápice de tallo), banano (pudrición de de hifas del hongo ubicada debajo de la epidermis
corona, pudrición del fruto), cacao (gangrena del (Figs. 5.67D–E, 5.68) (Inácio et al., 2011). Paquetes
tronco, mazorca negra, podredumbre parda) y de hifas pigmentadas llamadas “pegs” en inglés,
maracuyá (Passiflora edulis; podredumbre de fruto). atraviesan la epidermis y conectan el hipostroma con
Se caracteriza por tener conidios de color marrón una capa negra de células estromáticas del hongo
oscuro, bicelulares y con estrías longitudinales en la que se ubica encima de la epidermis. Debajo de la
pared. También se encuentra como hongo saprótrofo. cubierta estromática negra el hongo forma pequeñas
Los Hysteriales (G 14 E 69) están representados esporas, que tal vez tienen la función de espermacios,
aquí por Rhytidhysteron rufulum, un hongo saprótrofo y ascomas. En muchas especies de Parmulariaceae
FIGURA 5.67. Especies de Botryosphaeriales (asex. A), Hysteriales (B–C), Parmulariaceae (D–E), Parodiopsidaceae (F), ➤
Pseudoperisporiaceae (G–H) y Dothideomycetes incertae sedis (I–J). A, Una lesión con varios picnidios de Phyllosticta sp. en
una hoja de Struthanthus sp., vista con ME. Escala = 1 mm. B–C, Histerotecios de Rhytidhysteron rufulum en ramas muertas.
B, Histerotecios secos. C, Histerotecios mojados. D–E, Antoniomyces loranthicola en Gaiadendron punctatum. D, Colonias en
una hoja. E, Una colonia mojada con ascomas lineares abiertos e hifas superficiales (ver Fig. 5.68). Escala = 3 mm. F, Numerosos
pseudotecios superficiales de Perisporiopsis sp. en una hoja de una especie de Malpighiaceae. G, Numerosos pseudotecios densos
de Venturia stevensii en el haz de una hoja de Citharexylum donnell-smithii. Escala = 1 mm. H, Colonias de Wentiomyces melioloides
en Conyza bonariensis. I, Ascomas de Xylobotryum portentosum con numerosos pseudotecios en la superficie. J, Pseudotecios de
Hypobryon insigne en una hepática (Lejeuneaceae, Marchantiophyta) en una hoja. Escala = 2 mm.
243
Ascomycota
244 Capítulo 5
los ascomas son lineares y se abren con surcos son superficiales y sus ascos son bitunicados con
longitudinales exponiendo ascos y pseudoparáfisis. ascosporas bicelulares (Fig. 5.67I). Las especies de
Los ascos son bitunicados y contienen ascosporas Hypobryon (E 6) son hongos parásitos de hepáticas
hialinas o pigmentadas, con septos transversales. epifilas. Sus ascomas se ven como pequeños puntitos
Las especies de Parodiopsidaceae (G 20 E 94) y de negros en las hojuelas (Fig. 5.67J).
Pseudoperisporiaceae (G 25 E 230) son saprótrofos,
parásitos de plantas o hiperparásitos de microhongos
parásitos de plantas, e.g., Phaeodimeriella spp. en 5.3.26. Laboulbeniales
especies de Asterinaceae o de Meliolales. Estos hongos G 150 E 2,100
producen hifas superficiales negras y pseudotecios Etimología: A. Laboulbène fue un especialista de
negros, más o menos superficiales en las hojas insectos que vivía en Francia en el siglo XIX.
(Fig. 5.67F–H). Se encuentran sobre todo en el
trópico, no son comunes y se desconocen sus lazos Sistemática: En los filogramas, el orden
de parentesco. Laboulbeniales ocupa una posición aislada en los
Para terminar con la presentación de los hongos Pezizomycotina, por lo que constituye una clase
Dothideomycetes, mencionamos dos hongos que propia, los Laboulbeniomycetes.
no han sido asignados ni siquiera a una familia. Distribución geográfica: Las especies de
Xylobotryum portentosum a primera vista se parece Laboulbeniales se encuentran en todo el mundo,
a una especie de Xylaria, pero sus pseudotecios donde hay artrópodos terrestres.
Ecología: Las especies de Laboulbeniales son invertebrados en partes más o menos específicas
parásitos biótrofos pequeños de ácaros (Acari), del cuerpo (Fig. 5.69). No se ven a simple vista y
insectos (Insecta), ciempiés y milpiés (Myriapoda). apenas se pueden distinguir con el aumento bajo de
También se pueden considerar comensales, ya que una lupa, por lo que es necesario llevar los animales
no causan ningún daño evidente al animal que les al laboratorio y observarlos con el microscopio
sirve de hospedero. Se ignora cómo se alimentan estereoscópico para encontrar los hongos.
las especies de Laboulbeniales, todos los intentos Un talo maduro cuenta con una célula pie oscura
reportados para cultivarlas fallaron. con la cual el hongo se adhiere a la cutícula del
animal, un peritecio con ascos prototunicados,
Morfología: Las especies de Laboulbeniales tienen células formando el estroma del talo (receptáculo) y
talos microscópicos adheridos al exoesqueleto de los apéndices. Los apéndices son estériles o cargan
FIGURA 5.69. Especies de Laboulbeniales. A–B, Talos de Laboulbenia sp. (flechas) en un coleóptero. A, Escala = 2 mm. B, Vistos
con mayor aumento con ME. Observe la presencia de ácaros (ver asterisco blanco). C, Un talo de Laboulbenia ophoni teñido con
azul de algodón (ML). Escala = aprox. 100 μm. D, Un talo de Laboulbenia sp. en el exoesqueleto de un insecto, visto con MEB.
Escala = 100 μm. E–F, Rhachomyces sp. teñido con azul de algodón (ML). E, El talo con apéndices y un peritecio en la punta.
Escala = aprox. 100 μm. F, El peritecio con mayor aumento. Escala = aprox. 10 μm.
246 Capítulo 5
los anteridios. El número, la forma de las células y su No se conoce multiplicación asexual en especies de
posición en el receptáculo son específicos para cada Laboulbeniales.
especie. No se han observado ni hifas con crecimiento
indefinido ni células de levadura en los hongos Importancia para el Hombre
Laboulbeniales. Positiva:
Las ascosporas cuentan con una capa externa ●● Hay algunas personas, mayormente micólogos
mucilaginosa que les permite adherirse a un animal aficionadas, que son fascinadas por los
hospedero después de ser liberadas y dispersadas. En Laboulbeniales debido a la alta diversidad de
un extremo, la ascospora posee una estructura apical especies, la morfología curiosa y el modo de vida
para enraizarse en la cutícula del animal. En el otro especial.
extremo, la ascospora crece y se divide para formar
un nuevo talo.
FIGURA 5.71. Órdenes importantes de Ascomycota y Basidiomycota que incluyen especies creciendo como
levaduras (con sus nombres escritos en negritas) entre otros órdenes.
248 Capítulo 5
Morfología: Las especies de Saccharomycetales Ciclo de vida (Fig. 5.73): La multiplicación asexual
son organismos microscópicos que se ven se puede realizar por medio de células haploides
macroscópicamente solamente cuando hay un gran o diploides en levaduras diplohaploides como
número de células (Fig. 5.72A–D). No forman cuerpos Saccharomyces cerevisiae. En circunstancias especiales,
fructíferos. una célula haploide se comporta como gameto, se
Las levaduras son células individuales, que en fusiona con una célula haploide compatible seguido
uno o varios lugares en su superficie producen inmediatamente por la fusión de los dos núcleos. En el
excrecencias para formar células hijas. Cuando la estado diploide, las células se multiplican por brotes de
célula hija alcanza su tamaño final, se desprende de la manera similar a su desarrollo en el estado haploide.
célula madre y se multiplica ella misma. Este proceso Para que resulte un asco, el núcleo diploide de una
se llama brotación. célula se divide por meiosis, resultan cuatro núcleos
Cuando las sustancias nutritivas se agotan, algunas haploides y se forman mayormente cuatro ascosporas
células de levadura se transforman en ascos globosos, dentro del asco. Las ascosporas se liberan sin impulso
individuales, en grupos o en cadenas. Los ascos son cuando la pared del asco se rompe. Las ascosporas
prototunicados, se abren sin estructura específica aisladas se multiplican como levadura haploide,
y sin expulsar las ascosporas. También se observan cuando están cerca de una ascospora compatible, sin
clamidosporas con las cuales las levaduras sobreviven embargo, también pueden fusionarse con ésta.
durante períodos de condiciones ambientales Otras especies de levadura son estrictamente
desfavorables. diploides. La fase haploide está reducida a las asco
Algunas levaduras, como las especies de Candida, sporas dentro del asco. Estas ascosporas se fusionan
crecen como células de levadura o forman hifas dentro del asco por lo que se liberan células diploides
con septos. Otras especies de Saccharomycetales que se multiplican de manera asexual como levadura.
solamente crecen con hifas septadas, e.g., Dipodascus Como ejemplo de un ciclo de vida en el cual predomina
spp. o Geotrichum candidum (sex. Galactomyces el estado haploide, sin multiplicación de la célula
candidum). Geotrichum candidum forma hifas que diploide resultando de la plasmogamia y la cariogamia,
se rompen a nivel de los septos liberando numerosos se cita el caso de Schizosaccharomyces octosporus
artroconidios. (Schizosaccharomycetales, ver Capítulo 5.5.3).
Estos ciclos de vida son relativamente simples: no
Ultraestructura: En las hifas formadas por algunas hay una fase dicariótica, no hay ascogonio, anteridio
especies de este grupo, los septos son perforados por o hifas ascógenas y los ascos son prototunicados.
microporos, varios en el mismo septo. Los poros no En especies de Galactomyces, sin embargo, hay
están asociados con cuerpos de Woronin como en la gametangios que se fusionan para formar un asco que
mayoría de las demás especies de Ascomycota. luego contiene una sola ascospora.
FIGURA 5.72. Especies de Saccharomycetales (A–D) y Taphrinales (E–I). A–B, Candida sp. A, Colonias en un medio de cultivo. ➤
B, Células con brotes (ML). Escala = aprox. 20 μm. C, Kéfir de agua (chicha bruja). D, Geotrichum sp. causando podredumbre en
un tomate. E–F, Taphrina deformans causa deformaciones en una hoja de durazno (Prunus persica). E, Hoja deformada. F, La
capa blanca formada por ascos en la superficie de tejido deformado. G–I, Buerenia myrrhidendri en frutos de Myrrhidendron
donnellsmithii. G, Una inflorescencia con frutos transformados en agallas. H, Las agallas se abren exponiendo masas amarillas de
sinascos. I, Un sinasco joven y un sinasco vacío rodeados por células de levadura (ML). Escala = aprox. 100 μm.
249
Ascomycota
250 Capítulo 5
de Protomycetaceae infectan plantas de la familia son ascos llamados sinascos porque contienen
Apiaceae, mientras que especies de Taphrinaceae numerosos núcleos diploides que se dividen por
infectan especies de diferentes familias de helechos meiosis.
y plantas vasculares, e.g., Betulaceae, Ericaceae, Ultraestructura: Los poros en los septos de las hifas
Fagaceae y Rosaceae. carecen de cuerpos de Woronin.
Morfología: Las especies de Taphrinales causan Ciclo de vida (Fig. 5.74): Dos células compatibles de
síntomas específicos en sus plantas hospederas, levadura de especies de Taphrinaceae se unen para
manchas, deformaciones en hojas llamadas crecer con hifas de células mayormente dicarióticas
abolladura, ampolla o rizado de las hojas, frutos capaces de infectar una planta hospedera, colonizar
enteros son transformados en agallas o la planta los espacios intercelulares de los tejidos y provocar
forma escobas de bruja. En el caso de las especies de los síntomas típicos para cada especie. En células
Taphrinaceae, células terminales de hifas dicarióticas fúngicas en la superficie del tejido de la planta, los
se transforman en ascos en la superficie del tejido dos núcleos se unen por lo que resulta un núcleo
vegetal infectado (Fig. 5.72E–I). Los ascos se abren diploide. En algunas especies, este núcleo diploide se
con un surco para expulsar ocho ascosporas que se divide una vez por mitosis y se delimitan una célula
multiplican como células de levadura. Las colonias pie y una célula madre de un asco. El núcleo diploide
de levadura a veces son de color llamativo debido a la de la célula madre del asco se divide por meiosis, los
presencia de carotenoides. núcleos haploides se dividen por mitosis y se forman
Las especies de Protomycetaceae se reproducen ascosporas que se multiplican por brotación.
a través de esporas grandes con paredes gruesas En el caso de especies de Protomycetaceae, hay
formadas dentro del tejido de la planta. Estas células hifas cenocíticas con numerosos núcleos diploides
FIGURA 5.74. Ciclo de vida de Taphrina deformans en una hoja de durazno (Prunus persica).
253
Ascomycota
que crecen dentro del tejido de la planta y forman otras especies hay cuatro ascosporas en un asco. Las
sinascos. Los núcleos diploides se dividen por ascosporas se liberan por la ruptura de la pared del
meiosis resultando en numerosos núcleos haploides asco y se multiplican de manera asexual por fisión.
que se integran en numerosas ascosporas que
inmediatamente se multiplican por brotes. Cada Importancia para el Hombre
sinasco está rodeado por una pared gruesa que en Positiva:
●● Schizosaccharomyces pombe se utiliza para
clima frío permite la hibernación de la espora. En el
caso de la especie tropical Buerenia myrrhidendri, preparar un tipo de cerveza llamada pombe en
sin embargo, los sinascos se abren inmediatamente África, mayormente con base en millo.
●● Schizosaccharomyces pombe se utiliza como
cuando están maduros, liberando numerosas células
de levadura (Piepenbring et al., 2011). Estas células de organismo de estudio para analizar el
levadura se multiplican, se dispersan y eventualmente funcionamiento de células eucarióticas.
dos células levaduriformes compatibles se conjugan,
se fusionan sus núcleos y se reinicia la fase cenocítica 5.5.4. Pneumocystidales, Hongos
correspondiendo a hifas capaces de infectar una Causales de Neumonía
planta hospedera.
G1E5
Importancia para el Hombre Etimología: Las especies de Pneumocystis forman
Negativa: cistes (gr. kystis = burbuja) en el pulmón (gr.
●● Algunas especies de Taphrinales son parásitos
pneumon = pulmón).
de plantas cultivadas, como Taphrina deformans
Sistemática: Como estos organismos son
que causa enrollamiento en hojas de durazno
muy simples morfológicamente, en el pasado
(Prunus persica), la ciruela (Prunus domestica) y
se consideraban protozoarios. Gracias a datos
otras especies de Prunus.
moleculares, hoy se sabe que se trata de un grupo
de hongos Ascomycota con una posición sistemática
5.5.3. Schizosaccharomycetales, aislada (Sugiyama et al., 2006).
Levaduras de Fisión Ecología: Pneumocystis spp. son hongos parásitos
G2E5 obligados, conocidos únicamente en mamíferos.
Aparentemente son específicos de sus animales
Etimología: Las células de levadura de las especies
hospederos. Generalmente no causan enfermedad,
de Schizosaccharomyces se multiplican por fisión (gr.
cuando el hospedero tiene un buen sistema
skizo = dividir, separar).
inmunológico.
Ecología: Las especies de este grupo viven en nichos
Morfología: Las especies de Pneumocystis forman
ecológicos donde hay azúcares, e.g., en la superficie de
cistes adheridos a células de pulmones de mamíferos.
frutos, en néctar, miel o savia de las plantas.
Como los cistes pueden contener ocho células, tal vez
Morfología: En los cultivos de las especies de corresponden a ascos.
Schizosaccharomycetales se observan células de En su fase asexual las células son ameboides y se
levadura y/o hifas que se rompen a nivel de sus septos multiplican por fisión. Hasta ahora no se ha logrado
formando artrosporas. Las células de levadura se cultivarlas.
multiplican por fisión, una división de una célula
Ciclo de vida: Dos células ameboides se fusionan y se
alargada en dos células del mismo tamaño. Los ascos
transforman en ciste. Dentro del ciste se desarrollan
se parecen morfológicamente a las células de levadura,
ocho células pequeñas (tal vez ascosporas) que
pero son más grandes y contienen las ascosporas.
luego se liberan y vuelven a multiplicarse de manera
Son prototunicados o tienen un área de ruptura pero
asexual.
carecen de un poro.
Ciclo de vida: En Schizosaccharomyces octosporus dos Importancia para el Hombre
células haploides de levadura se fusionan y forman Negativa:
una célula con un núcleo diploide. Éste en seguida ●● En el ser humano, Pneumocystis jirovecii puede
se divide por meiosis, hay una mitosis adicional y causar neumonía en niños o en personas con un
se producen ocho ascosporas dentro del asco. En sistema inmunológico deficiente.
254 Capítulo 5
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6 Los Líquenes,
Hongos que Viven
con Fotobiontes
E aprox. 17,500 que esta estrategia de vida en simbiosis con algas y/o
cianobacterias ha evolucionado de manera paralela en
numerosos linajes de hongos, probablemente desde
fases muy tempranas de la evolución (Yuan et al.,
6.1 Introducción a los Líquenes 2005).
Etimología: El nombre “lichen” proviene del Casi una quinta parte de las especies de hongos
término griego “leichen”, que aunque literalmente conocidas son micobiontes de líquenes. Más del
significa “lamer”, es un término que en la 99% de las especies de líquenes son ascolíquenes, es
antigüedad se utilizaba para denominar “plantas” decir que tienen una especie de Ascomycota como
aplanadas como líquenes foliosos o hepáticas. En micobionte. Por otra parte, sólo se conocen unas
español se usan también los términos “lamas” o 60 especies de basidiolíquenes, que tienen una especie
“lamillas”, que dependiendo de la región pueden de Basidiomycota como micobionte. Se conocen
designar tanto a líquenes como a algas, hongos aproximadamente 100 especies de fotobiontes de
o hepáticas. Por sus particulares características ascolíquenes y basidiolíquenes. Se trata sobre todo
biológicas y fisiológicas, en el pasado los líquenes de algas verdes (división Chlorophyta), mientras
han sido considerados un grupo diferente a los que otros micobiontes se asocian con cianobacterias
demás grupos de hongos y generalmente fueron formando cianolíquenes (aproximadamente 10% de
estudiados por liquenólogos, separado de los demás todas las especies de líquenes; Lücking et al., 2009), y
hongos. Sabiendo que un hongo es un componente algunos con algas verdes y cianobacterias a la vez. En
esencial de un liquen y que esta separación no tiene algunos líquenes en ambientes costeros y marinos,
una base sistemática, la liquenología debería de se encuentran algas pardas (Phaeophyta) como
considerarse una línea de investigación dentro de la fotobiontes.
micología (Sanders, 2001). Más de la mitad de las algas verdes que viven como
fotobiontes pertenecen a los géneros Trebouxia o
Sistemática: Un liquen es un organismo dual,
Trentepohlia, seguidos por Coccomyxa y Phycopeltis.
compuesto de un hongo que vive en simbiosis Las cianobacterias en cianolíquenes principalmente
mutualista con al menos una especie de alga y/o pertenecen a los géneros Nostoc y Rhizonema
cianobacteria (“alga” verdeazul). El hongo que forma (Lücking et al., 2009).
parte de un liquen se llama el micobionte, el alga o la
cianobacteria se llama el fotobionte, ya que su función Distribución geográfica: Los líquenes se distribuyen
principal es la de realizar la fotosíntesis. También por todo el mundo, desde rocas en regiones polares
se utiliza el término “ficobionte” para referirse a las del norte y sur hasta selvas tropicales.
algas (= gr. phykos). Como las cianobacterias no son Ecología: De manera general, un liquen se
algas en el sentido estricto, el término “fotobionte” es considera el resultado de una simbiosis mutualista
más adecuado. Los líquenes no constituyen un grupo entre un hongo y un alga y/o una cianobacteria.
sistemático, sino un grupo ecológico o trófico, ya A diferencia de los hongos no liquenizados, los
259
260 Capítulo 6
hongos liquenizados no obtienen nutrientes la intensidad de la luz solar, sobre todo los rayos
colonizando el sustrato con sus hifas sino que ultravioletas que entran hacia las células del alga,
crecen en la superficie del sustrato expuestos a la además la temperatura y la hidratación. Muchas
luz. El fotobionte produce azúcares por fotosíntesis especies de líquenes son capaces de sobrevivir en
que comparte con el hongo, mientras que el hongo condiciones ambientales difíciles caracterizadas por
protege el fotobionte y es responsable de la forma del temperaturas con valores extremos, con períodos
liquen y de su dispersión. Los hongos liquenizados de sequía y/o con rayos solares fuertes. La simbiosis
no pueden crecer de manera independiente de su les permite colonizar hábitats que no pueden ser
fotobionte y son difíciles de cultivar. Los fotobiontes, ocupados por plantas vasculares, como rocas, sitios
sin embargo, pueden sobrevivir sin el hongo bajo expuestos a una radiación solar intensa, desiertos con
condiciones ambientales adecuadas y se desarrollan períodos largos de sequía o regiones polares.
en cultivos. Por eso, la forma de vida de un liquen El fotobionte proporciona azúcares resultantes
es una simbiosis semi-mutualista, que implica que de la fotosíntesis al hongo, en forma de ribitol,
uno de los dos organismos depende completamente eritritol u otros polioles (Smith, 1980) (Fig. 6.1). Para
del otro. Un liquen se parece a un cultivo de algas el intercambio de nutrientes y minerales entre los
y/o cianobacterias, en el cual el hongo cultiva el simbiontes, las hifas del hongo buscan un contacto
fotobionte como el ser humano cultiva plantas estrecho con las células del fotobionte, en muchas
o cría animales para el consumo. El micobionte especies a través de haustorios que se adentran en la
generalmente es responsable de la estructura del pared o en el citoplasma de las células del alga.
talo, en el cual crea un ambiente adecuado para Para prolongar los períodos de actividad
el desarrollo del fotobionte y su productividad fotosintética y de crecimiento, los líquenes han
fotosintética, para la cual necesita la luz del sol desarrollado múltiples estrategias para manejar el
con cierta intensidad, dióxido de carbono y agua. agua (Fig. 6.2A–C). Algunos líquenes tienen una
Las hifas del hongo y su pigmentación regulan superficie grande en la que se condensan el rocío
FIGURA 6.1. Estructuras e interacciones fisiológicas simplificadas entre las hifas de un hongo y una célula
de un alga verde dentro de un liquen.
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 261
FIGURA 6.2. Diferentes aspectos de la ecología de líquenes. A, El talo de Usnea sp. con gotas de agua condensada. B–C, El hipotalo
negro y fibroso de Parmeliella sp. absorbe agua como una esponja. Escalas = 3 mm. B, Seco. C, Húmedo. D, Líquenes costrosos en la
corteza lisa de Zanthoxylum sp. E, Líquenes con diferentes formas de crecimiento en roca volcánica. F, Una comunidad de organismos
epifilos (líquenes, hepáticas, etc.) en una hoja en un bosque húmedo. G, Biatoropsis usnearum (Tremellales), un hongo liquenícola
en un tallo de Usnea sp. con un apotecio en la punta. H, Un cianoliquen (Coccocarpia sp.) crece encima del talo de Pseudocyphellaria
aurata. Escala = 3 mm. I, Un nido de colibrí con líquenes, posiblemente especies de Hypotrachyna y Parmotrema.
262 Capítulo 6
o neblina. Otros obtienen y mantienen agua con pigmentos fotosintéticos reducidos por lo que no se
la ayuda de sustancias gelatinosas. En el caso de libera oxígeno.
los cianolíquenes de la familia Pannariaceae, e.g., Debido a esta simbiosis mutualista sofisticada,
en Pannaria sp., el talo cuenta con un hipotalo los líquenes sobreviven en sitios con condiciones
esponjoso formado por un conjunto de hifas oscuras ambientales extremas, siendo organismos dominantes
que absorben el agua. Para evitar el encharcamiento en aproximadamente 8% de los ecosistemas
completo el cual inhibiría el intercambio gaseoso, terrestres a nivel mundial. Son organismos
o para evitar hidratarse en zonas muy soleadas pioneros colonizando terrenos baldíos como rocas
con episodios de humedad demasiado cortos, recientemente formadas por lava y tierras deslizadas.
muchos líquenes recubren las paredes celulares en la Algas y cianobacterias enriquecen el sustrato con
superficie del talo y/o dentro del talo de sustancias azúcares y compuestos nitrogenados facilitando la
hidrófobas. Se trata de las hidrofobinas que, junto colonización por otros organismos. Muchas especies
con otros exudados de las células del hongo, forman de líquenes se encuentran en ambientes soleados
una vaina alrededor de las células del hongo y (heliófilos), otras sobreviven en las zonas más umbrías
del fotobionte que además de proteger contra el de los bosques (ombrófilos). Algunos líquenes crecen
agua permite el intercambio de sustancias entre sobre el suelo (terrícolas), otros sobre rocas (saxícolas)
el fotobionte y el hongo por difusión. Esta capa y algunos colonizan espacios microscópicos dentro
hidrófoba presenta palitos (“rodlets” en inglés) en de rocas, justo debajo de la superficie (endolíticos).
su superficie al observarla con MEB y puede contar Algunas especies crecen en rocas sumergidas en agua
con cristales de compuestos liquénicos. Para vivir y dulce o marina o colonizan las conchas de moluscos.
crecer, un liquen necesita además algunos minerales Numerosos líquenes crecen sobre plantas (epífitos),
que absorbe del polvo o del sustrato en el cual sobre las cortezas de plantas leñosas (corticícolas) o,
se encuentra. sobre todo en el trópico, en la superficie de las hojas
Los líquenes se pueden secar completamente (foliícolas o epifilos) (Fig. 6.2D–F). En el dosel de los
sin morir por lo que son poiquilohídricos. Cuando árboles en bosques nubosos, por ejemplo, una gran
están secos, detienen su metabolismo y son capaces diversidad de líquenes cubre hojas y ramas, formando
de sobrevivir durante un tiempo bastante largo aún comunidades con algas, cianobacterias, otros hongos
bajo condiciones ambientales extremas. Cuando se y plantas epífitas. El material orgánico producido
rehidratan, reparan los daños celulares debido a la por los líquenes es una importante contribución
desecación y retoman la actividad metabólica. Este a la biomasa del ecosistema. En nuestro entorno
ciclo de desecación hidratación se repite muchas veces urbano especies nitrófilas son capaces de colonizar
durante la vida del liquen, en algunos ambientes es un construcciones de piedra, madera o plástico, techos e
proceso diario. Sin embargo la reactivación requiere incluso el asfalto.
de un gasto de energía y ciclos muy rápidos de Los líquenes pueden servir de sustrato para
hidratación y deshidratación que merman la vitalidad otros hongos que se denominan liquenícolas
del liquen. (Fig. 6.2G–H). Se conocen alrededor de 1,000
Las cianobacterias con sus pigmentos verdeazules especies de hongos liquenícolas (Kirk et al., 2008).
captan la luz y sintetizan azúcares facilitando glucosa Los hongos liquenícolas son liquenizados o no,
al hongo. Además, las cianobacterias son capaces participan en la simbiosis asociándose con el
de fijar el nitrógeno (N2) del aire y alimentan al fotobionte del hospedero, otros son parásitos del
hongo con el nitrógeno en forma de amonio (NH4) micobionte o se trata de comensales. También hay
que el hongo necesita para sintetizar la quitina para bacterias y hongos endoliquénicos que viven dentro
las paredes celulares. El complejo de enzimas capaz de talos de líquenes.
de fijar el nitrógeno se llama nitrogenasa y se ubica Los líquenes sirven como alimento para animales,
en células específicas llamadas heterocistes. Los como ácaros, insectos, moluscos y vertebrados, que
heterocistes se distinguen de las demás células de contribuyen a su dispersión, ya que algunas células del
la cianobacteria por una pared más gruesa y una liquen sobreviven durante la digestión o se adhieren
pigmentación diferente. Estas diferencias se deben al a la superficie de los animales. Líquenes también
hecho de que la nitrogenasa no debe estar en contacto sirven como material de construcción de nidos de
con oxígeno. La pared gruesa inhibe la entrada del pájaros contribuyendo a la estructura y al camuflaje
oxígeno y la diferencia en la pigmentación se debe a (Fig. 6.2I).
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 263
Morfología: Los líquenes son altamente variables liquénica se ha desarrollado de manera convergente
por sus formas, colores y estructuras celulares, que en varios linajes de los Ascomycota (Schoch
son características de las diferentes especies. En la et al., 2009) (Fig. 6.3). La gran mayoría de los
mayoría de los líquenes, el talo está formado por micobiontes de los ascolíquenes se ubican en los
hifas del hongo que en algunas partes del talo están Lecanoromycetes (Baeomycetales, Candelariales,
mezcladas con células del fotobionte. Lecanorales, Ostropales, Peltigerales, Pertusariales
El micobionte produce ascosporas para su y Teloschistales), con las especies de Lecanorales
multiplicación y dispersión. Sin embargo, depende de (G 270 E 5,700) como micobiontes más frecuentes
la presencia del fotobionte, por lo que los líquenes han representando aproximadamente 30% de todas las
desarrollado múltiples estrategias de multiplicación especies conocidas de líquenes en 26 familias. Los
y propagación asexual por pequeñas unidades de Ostropales comprenden además de las especies
células del hongo junto con células del fotobionte liquenizadas un número considerable de especies
que permiten establecer un nuevo talo, se trata de que no corresponden a líquenes. Probablemente se
fragmentos del talo o de estructuras específicas trata de hongos que durante la evolución perdieron
como isidios o soredios. Este desarrollo de diasporas la capacidad de asociarse con un fotobionte. Este
es especialmente común en el caso de numerosos proceso se denomina deliquenización y sucedió en
ascolíquenes. diferentes grupos filogenéticos de los líquenes (Nelsen
et al., 2009).
Ciclo de vida: En un liquen, el hongo puede Aproximadamente el 85% de las especies de
reproducirse de manera sexual mientras que el líquenes tienen algas verdes como fotobionte y el
fotobionte tiene su multiplicación regulada y 10% cianobacterias (Smith, 1980; Honegger, 2012).
la reproducción sexual impedida por el hongo, Alrededor del 3% de las especies de líquenes forman
excepto en el caso de Trentepohlia spp. que a veces una simbiosis con un alga verde y una cianobacteria
se desarrollan de manera sexual como fotobionte. a la vez, e.g., algunas especies de Lobaria, Peltigera,
El micobionte tiene el ciclo de vida propio de una Pseudocyphellaria y Sticta (Peltigerales), así como
especie de Ascomycota o Basidiomycota. Tras la algunas especies de Stereocaulon (Lecanorales).
meiosis, se desarrollan y se dispersan las meiosporas A veces, una misma especie de hongo, e.g., de
(ascosporas o basidiosporas) que al germinar han de Sticta, se puede asociar con un alga verde, con
encontrar un fotobionte que permita que se establezca una cianobacteria o con ambas a la vez en función
la relación simbiótica. El fotobionte que participa en la de las condiciones ambientales, resultando en
simbiosis puede ser captado de la comunidad de algas líquenes morfológicamente diferentes, denominados
o cianobacterias de vida libre o puede ser secuestrado fotomorfos (e.g., Magain et al., 2012).
de isidios, soredios o al talo de otros líquenes, de la
misma o de otra especie de liquen. Distribución geográfica: Hay especies de
ascolíquenes con áreas de distribución muy
Aspectos bioquímicos: Las vías metabólicas de las restringidas, pero también existen especies cuya
células del hongo y del fotobionte se complementan distribución es cosmopolita. Thamnolia vermicularis
mutuamente permitiendo la formación de compuestos y Xanthoria elegans, entre otras, se encuentran en
orgánicos exclusivos de los líquenes, sobre todo en el el mundo entero desde zonas altas tropicales hasta
caso de los ascolíquenes. la zona templada y las tierras bajas en las regiones
polares. Ciertos grupos de líquenes presentan sus
centros de diversidad en zonas tropicales, tales
como los miembros de los órdenes Arthoniales,
6.2 Ascolíquenes Pyrenulales y Trypetheliales y especies de las
familias Gomphillaceae, Graphidaceae y
E aprox. 17,500
Porinaceae que pertenecen a los Ostropales, así
Etimología: Un ascoliquen es un liquen cuyo como las especies de Strigulaceae (incertae sedis)
micobionte es una especie de Ascomycota. (Tabla 17).
Sistemática: Los ascolíquenes no forman un Ecología: En zonas áridas, ascolíquenes terrícolas,
grupo sistemático, ya que, como indican los datos costrosos o foliosos, forman una costra que estabiliza
anatómicos y de genética molecular, la simbiosis el suelo desprovisto de vegetación y recubren la
264 Capítulo 6
superficie expuesta de las rocas. En algunos lugares, foliosos y fruticulosos colgantes en troncos y ramas.
las condiciones ambientales son tan extremas En estos bosques se encuentran los cianolíquenes
que permiten una tasa de crecimiento de pocos con mayor frecuencia que en bosques secos.
milímetros cada año solamente. Los talos de líquenes Dependiendo de la estructura de la corteza así como
pueden alcanzar varios miles de años de edad. de la intensidad de la luz y la disponibilidad de agua,
En la costa árida del Pacífico americano, algunos las comunidades varían en cuanto a la cobertura
ascolíquenes fruticulosos colgantes recubren la de especies costrosas, foliosas y fruticulosas, siendo
superficie de los cactos, donde alejados del suelo los líquenes costrosos más abundantes en ramas y
caliente, captan el agua de la niebla por condensación troncos de corteza lisa. En los bosques tropicales
en la superficie del talo. La mayoría de estos húmedos son frecuentes los ascolíquenes costrosos
epífitos costeros son especies de las Roccellaceae foliícolas que pueblan las hojas perennes. Estas
(Arthoniales). comunidades foliícolas son únicas de bosques
Los líquenes fruticulosos arbustivos son frecuentes tropicales y una gran diversidad de especies se puede
en diversos ambientes, desde las comunidades encontrar en una sola hoja.
nitrófilas de rocas a la orilla del mar hasta las
comunidades terrícolas del páramo (Sipman, 1999). Morfología: La diversidad estructural de los
En los bosques nubosos predominan los líquenes ascolíquenes es impresionante (Figs. 6.4, 6.5, 6.6).
FIGURA 6.3. Posiciones filogenéticas de los grupos sistemáticos más importantes de líquenes dentro de
los Ascomycota (simplificado). Nombres escritos en verde indican grupos de líquenes. Nombres escritos con
una combinación de letras en negrita y verde o en rojo y verde se refieren a grupos que incluyen especies
liquenizadas y no liquenizadas.
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 265
TABLA 17. Los Órdenes y Una Familia de Ascolíquenes Importantes en Zonas Tropicales y sus Características
Ecológicas y Morfológicas Distintivasa
Fotobiontesb
Algas Ciano-
Orden/Familia Ecología Talos Ascomas Verdes bacteria Ejemplos de Génerosc
Arthoniales Mayormente Mayormente Apotecios X Arthonia, Chrysothrix,
G 74 E 1,500 liquenizados, costrosos o poco (a veces Cryptothecia,
raras veces desarrollados hundidos y Dichosporidium,
liquenícolas con poro) o Herpothallon,
o saprótrofos; lirelas Opegrapha, Roccella
mayormente en
hojas o corteza
Baeomycetales Liquenizados; Mayormente Apotecios X Baeomyces, Phyllobaeis,
G 3 E 16 mayormente en costrosos o sésiles o Placopsis
suelo o rocas escuamulosos estipitados
Candelariales Liquenizados; Costrosos, Apotecios X Candelaria, Candelina
G 5 E 66 mayormente en foliosos o
rocas fruticulosos;
amarillo verdosos
o anaranjados
Lecanorales Liquenizados, Costrosos, Apotecios, X (X) Bulbothrix, Byssoloma,
G 270 E 5,700 algunas especies escuamulosos, a menudo Calopadia, (Cetraria),
liquenícolas foliosos o con epitecios Cladonia, Haematomma,
o saprótrofas; fruticulosos pigmentados, (Hypogymnia),
en diferentes a veces con Hypotrachyna,
sustratos márgenes (Lepraria), (Letharia),
tálicos Oropogon, Parmotrema,
Phyllopsora, Ramalina,
Ramboldia, Rimelia,
Stereocaulon, Usnea
Lichinales Liquenizados; Costrosos, Apotecios X Lichina, Peltula
G 53 E 350 en rocas, suelo o foliosos o con forma
musgos fruticulosos, a de peritecios
veces peltados; con un poro
de color oscuro cuando
y a menudo jóvenes
gelatinosos
Ostropales Mayormente Costrosos, Apotecios X Coenogonium,
G 130 E 2,800 liquenizados, filamentosos o a menudo Echinoplaca, Fissurina,
algunas especies poco desarrollados hundidos en Graphis, Gyalectidium,
liquenícolas el sustrato, Gyalideopsis,
o saprótrofas; lirelas o Ocellularia,
en diferentes peritecios Phaeographis,
sustratos Porina, Thelotrema,
Trichothelium
a Basado en Cannon y Kirk, 2007.
b La presencia de algas verdes o cianobacterias como fotobiontes se indica por medio de “X”. El símbolo “(X)” significa que pocas especies
del grupo cuentan con el respectivo fotobionte.
c Ejemplos de géneros importantes en zonas tropicales o en zonas fuera de los trópicos (escritos entre paréntesis).
FIGURA 6.4. Especies de ascolíquenes de Arthoniales (A–B), Baeomycetales (C–D) y Lecanorales (E–J). A, El talo amarillo ➤
de Chrysothrix sp. está formado por numerosos soredios. B, El talo con colores llamativos de Herpothallon rubrocinctum.
C, Ascomas de Phyllobaeis imbricata con un talo escuamuloso. D, Talos de Placopsis roivainenii con cefalodios en el centro.
E, El talo escuamuloso con podecios de Cladonia rappii en tierras altas tropicales. Cada podecio cuenta con varios escifos.
F, Un talo costroso con apotecios sin borde talino de Lopezaria versicolor. G, El talo de Parmotrema tinctorum con isidios. H, Talos
con forma de cordones aplanados de Ramalina sp. I, El talo de Rimelia reticulata con soralios en los bordes. J, Talos fruticulosos
erectos con apotecios negros de Stereocaulon tomentosum.
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 267
268 Capítulo 6
Sus formas se deben en la mayoría de las especies ●● Muchas especies de Cladonia tienen dos tipos
a las estructuras de las hifas del hongo que forman de talo, uno primario folioso o escuamuloso
distintos estratos alrededor a las células del alga. y un talo secundario con estructuras erguidas
La gran mayoría de los líquenes tiene una de las llamadas podecios. En los podecios se
siguientes formas de crecimiento (Fig. 6.7). encuentran estructuras reproductivas, como
apotecios, espermogonios y/o soredios. Algunas
●● Líquenes foliosos tienen un talo aplanado,
especies de Cladonia tienen podecios con puntas
dorsiventral y más o menos lobulado. El talo
dilatadas con forma de copa llamada escifo
generalmente presenta una corteza inferior que
(lat. scyphus = copa). Cuando el podecio sigue
separa al liquen del sustrato y puede estar fijado
creciendo a partir del centro de un escifo y forma
al sustrato mediante rizinas.
otro escifo en su punta varias veces, resulta
●● Líquenes umbilicados se parecen a líquenes
un eje con varios escifos parecidos a anillos
foliosos, pero tienen un talo aplanado adherido al
encadenados.
sustrato en un solo punto.
●● Líquenes costrosos (o crustosos) tienen talos En la teoría esta clasificación morfológica es muy
aplanados y dorsiventrales sin corteza inferior clara. En el campo, sin embargo, se encuentran
y están fuertemente adheridos al sustrato formas intermedias, sobre todo entre formas costrosas
formando costras. Esta adhesión al sustrato y formas foliosas y entre formas foliosas y formas
(roca, hoja, corteza) es tan firme que hay que fruticulosas. De hecho estos grupos morfológicos
recolectar los talos junto con su sustrato—sino no tienen mucho valor sistemático, pero reflejan
se rompen en pedacitos. ¡Eso puede ser un gran características útiles para la identificación de las
desafío en el caso de líquenes costrosos en rocas! especies.
Algunos líquenes costrosos penetran dentro del Los tipos de talos citados arriba deben su forma
sustrato, lo que se puede observar en algunos al crecimiento de las hifas del hongo. Los líquenes
líquenes en rocas, conchas de algunos animales filamentosos, como las especies de Coenogonium, sin
y corteza. embargo, deben su morfología a un alga filamentosa,
●● Líquenes fruticulosos son líquenes con forma en este caso Trentepohlia sp., a la que recubren las
arbustiva. Sus talos están compuestos por hifas del hongo. Los talos algodonosos de algunas
ramas finas, radiales o aplanadas, o por lóbulos. especies de Coenogonium se pueden confundir con
Pueden crecer erectos (líquenes arbustivos), algas expuestas al aire, pero la presencia de apotecios
como muchos líquenes terrícolas, o son colgantes y el análisis con un microscopio demuestran la
(líquenes barbados) como las especies de Usnea. presencia del hongo.
●● Líquenes escuamulosos tienen talos con Al realizar un corte transversal de un talo
numerosas escamas, una forma intermediaria liquénico se pueden observar dos tipos anatómicos:
entre el tipo costroso y el tipo folioso. el tipo homómero y el tipo heterómero (Fig. 6.8).
FIGURA 6.5. Especies de ascolíquenes de Lichinales (A–B) y Ostropales (C–K). A, Talos filamentosos de Ephebe brasiliensis. ➤
B, Talos con apotecios de Paulia nitidula. C–E, Coenogonium congensis. C, Talos filamentosos en el tronco de un árbol. D, El envés
de un talo con apotecios. E, Filamentos del alga rodeados por hifas del hongo (ML). Escala = 20 μm. F, Un talo costroso con lirelas
de una especie de Graphis, visto con ME. Escala = 3 mm. G, Un talo con apotecios de Gyalectidium filicinum en una hoja, visto con
ME. Escala = aprox. 1 mm. H, Dos hifóforos en un talo de Gyalectidium plicatum en una hoja. Escala = aprox. 1 mm. I–J, Leptotrema
wightii. I, El talo irregular con poros que corresponden a apotecios hundidos en el talo. J, Un corte transversal del talo, visto con
ME, con algas verdes, cristales de color rojo y apotecios que se parecen a peritecios. Escala = 1 mm. K, Peritecio con setas de
Trichothelium epiphyllum en la superficie de una hoja de bosque nuboso junto con hifas de otros hongos y cianobacterias, visto
con ME. Escala = aprox. 1 mm.
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 269
270 Capítulo 6
FIGURA 6.6. Especies de ascolíquenes de Peltigerales (A–D), Pertusariales (E), Strigulaceae (F) y Teloschistales (G–J). A, Talos con
isidios de Coccocarpia palmicola en una roca. B, Leptogium phyllocarpum con apotecios en una rama. C, Talos con rizinas y apotecios
en lóbulos laterales de Peltigera sp. D, El talo de Sticta ferax tiene cifelas en el envés. E, Apotecios estipitados de Dibaeis absoluta
con una capa de hifas del hongo con algas verdes sobre una roca. F, Strigula nitidula con un talo subcuticular, varios picnidios
(espermogonios) y un peritecio grande y negro. Escala = 1 mm. G, Talos de Caloplaca sp. en una roca. H, Heterodermia leucomela
con apotecios. I, Physcia cf. alba con apotecios con márgenes talinos. J, El talo fruticuloso llamativo de Teloschistes flavicans.
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 271
FIGURA 6.7. Esquemas de formas de crecimiento de ascolíquenes con apotecios. Las formas en la primera
línea se presentan tanto en vista superficial como en vista lateral.
Muchos líquenes con cianobacterias como fotobiontes permiten al liquen adherirse al sustrato o mantener
presentan un talo homómero, en el que las hifas algo de distancia con el sustrato (Fig. 6.9). Los talos
del hongo y los filamentos bacterianos están de las especies de Peltigera, por ejemplo, se fijan en
entremezclados en una matriz gelatinosa. En algunas musgos mediante rizinas largas. Algunas especies
especies, e.g., de Leptogium, el talo homómero está de Lobaria, Peltigera, Placopsis y Stereocaulon con
delimitado por una capa continua de células del algas verdes como fotobiontes presentan cefalodios,
hongo y a veces tiene isidios. Los cianolíquenes cuyo regiones del talo donde se encuentran cianobacterias
talo homómero es generalmente de colores grises, como fotobiontes secundarios, los que sirven como
verdeazulados o negruzcos, también se llaman fijadores de nitrógeno atmosférico. En la corteza
líquenes gelatinosos. inferior y a veces también en la corteza superior de
Los ascolíquenes, que tienen algas verdes algunos líquenes hay aperturas llamadas cifelas o
como principales fotobiontes, presentan talos pseudocifelas que permiten la aireación del espacio
anatómicamente más complejos, de estructura interior del talo. Mientras que las cifelas tienen
heterómera. En este tipo de talo las hifas del hongo una pared lateral con forma de cráter, e.g., en la
delimitan varios estratos: una corteza superior corteza inferior de especies de Pseudocyphellaria o
formada por hifas densas, una capa en la que las Sticta, las pseudocifelas son simples interrupciones
células del hongo están en contacto estrecho con del talo.
las células del alga (capa de algas) y una médula de Los micobiontes de los ascolíquenes desarrollan
células fúngicas que puede ser una capa sólida, un apotecios o peritecios para su reproducción sexual.
cordón que da sostén al talo, una estructura laxa Los apotecios se encuentran más o menos expuestos
o hueca. A veces además hay una corteza inferior. en el talo y en el caso de muchas especies de Cladonia
En el envés del talo de algunas especies, las hifas encima de podecios. Un apotecio puede tener un
se organizan en fascículos, llamados rizinas, que margen talino del mismo color como el resto del
Para multiplicarse de manera asexual y propagar ascolíquenes. Más de 1,000 metabolitos secundarios
el hongo y el fotobionte a la vez, los talos de los producidos por líquenes han sido caracterizados y
ascolíquenes se fragmentan de manera poco definida probablemente hay muchos más que quedan por
o desarrollan diasporas específicas, que son de dos ser investigados. Se trata en su mayoría de ácidos
tipos fundamentalmente diferentes. Los soredios orgánicos, en general con uno o varios anillos
son ovillos de hifas del hongo poco compactadas, aromáticos (compuestos fenólicos). Algunos son
mezcladas con células del fotobionte. Se forman en pigmentos y causan la coloración típica de las
la capa de algas y se liberan por fisuras en la corteza diferentes especies de líquenes. Usnea spp., por
del talo, en los bordes o en la superficie. Estas ejemplo, cuentan con ácido úsnico por lo que son de
fisuras repletas de soredios con aspecto harinoso color amarillo verdoso. Los talos de muchas especies
se denominan soralios. En especies de Chrysothrix de Teloschistales son de color amarillo, anaranjado
y algunos otros géneros, el talo entero corresponde o rojo debido a la presencia de antraquinonas. Los
a numerosos soredios. Los isidios son estructuras compuestos liquénicos tienen múltiples funciones.
de hifas compactadas del hongo con células del Algunos, como el ácido úsnico, son antibióticos y
fotobionte en su interior y se forman a partir de la sirven a los líquenes que viven durante un tiempo
corteza superior junto con elementos de la capa de prolongado como protección frente a patógenos y
algas. Son excrecencias cilíndricas o aplanadas, a depredadores como los caracoles. El ácido úsnico
veces ramificadas, en la superficie del talo. Se liberan es tóxico para muchos organismos. Compuestos
rompiéndose y separándose del talo. liquénicos también pueden servir para regular el
Las mitosporas se producen en picnidios, en equilibrio osmótico, la rehidratación y la pérdida
campilidios que son estructuras conidiógenas de agua así como para proteger las células del talo
con forma de oreja o casco, o en hifóforos que son liquénico contra las radiaciones ultravioletas del sol y
estructuras conidiógenas con forma de columna. contra animales liquenívoros.
No se sabe si las mitosporas liberadas de picnidios o Los cambios de color de metabolitos secundarios
espermogonios sirven para una multiplicación asexual con varios reactivos químicos se utilizan para
o para la fertilización. La formación de dos tipos distinguir diferentes especies de ascolíquenes. Se
diferentes de mitosporas en el mismo talo, e.g., en utilizan reactivos como el yodo (solución de Lugol),
ciertas especies de Strigula, indica que el micobionte solución acuosa de hidróxido de potasio (KOH),
probablemente forma conidios y espermacios. hipoclorito de sodio y parafenildiamina. Para un
análisis más detallado, los pigmentos de los talos se
Ciclo de vida: Las células de las hifas del hongo que
separan por cromatografía de capa fina.
forman los talos de los líquenes contienen núcleos
haploides. En algunas partes del talo, el hongo Importancia para el Hombre
produce espermogonios de los cuales se liberan
Positiva:
espermacios para fusionarse con hifas receptivas ●● La mayoría de los ascolíquenes con algas verdes
e iniciar la fase dicariótica. Cuando se desarrollan
como fotobiontes son comestibles y ricos en
apotecios, lirelas o peritecios, los núcleos de las células
sustancias nutritivas, sin embargo, de manera
madres de ascos se fusionan y se dividen por meiosis
general el ser humano los utiliza como alimento
para ser incluidos en las ascosporas de los ascos,
solamente en tiempos de hambruna (Redzic
como en el caso de los hongos no liquenizados. Las
et al., 2010). En la cocina china y japonesa,
ascosporas generalmente se dispersan sin el fotobionte
Lobaria pulmonaria y Umbilicaria esculenta
por lo que necesitan encontrar el fotobionte para
(Umbilicariales) respectivamente son muy
establecer un nuevo talo de liquen. Sin embargo, en
apreciados cuando están bien condimentados.
el epitecio de algunas especies de líquenes, como
Aspicilia esculenta (Pertusariales) supuestamente
Gyalectidium sp., hay células pequeñas de algas que se
es el mana bíblico.
dispersan junto con las ascosporas. ●● El mayor interés industrial de los líquenes se
Aspectos bioquímicos: Las vías metabólicas del debe a su importancia en la industria cosmética.
hongo y del alga se entrelazan para la producción Algunos compuestos liquénicos tienen un
de compuestos liquénicos, metabolitos secundarios gran valor como fijadores de perfume, porque
únicos en la naturaleza que son específicos de permiten que el perfume se mantenga sobre la
diferentes grupos sistemáticos de especies de piel un largo tiempo. En algunas regiones del
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 275
hemisferio norte, algunas especies se recolectan ●● Algunos líquenes fruticulosos se utilizan
de manera industrial para este propósito. tradicionalmente como ornamentos, e.g., en
●● Algunos líquenes pueden servir para teñir los nacimientos de Navidad. También se suelen
fibras. Roccella tinctoria casi se extinguió en vender como adornos similares a vegetación.
varias regiones porque se colectó en grandes ●● Algunas especies de líquenes, como Usnea spp.,
cantidades para aprovechar sus pigmentos rojos sirven para amortiguar golpes en empaques.
y llamativos, antes de la disponibilidad de los Negativa:
tintes sintéticos. En el trópico (Brasil), se utiliza ●● Muchos cianolíquenes son venenosos debido
Herpothallon rubrocinctum para obtener un a la presencia de microcistinas y nodularinas
tinte rojo. (Kaasalainen et al., 2012). Letharia vulpina es
●● Muchas especies de líquenes son muy sensibles a un liquen venenoso por la presencia del ácido
la contaminación del aire, sobre todo al dióxido vulpínico.
de sulfuro (SO2) y la acidificación. Conociendo
la sensibilidad de cada especie, es posible evaluar
la calidad del aire de una región analizando las 6.3 Basidiolíquenes
especies de líquenes presentes en el área. Los
líquenes crecen en su respectivo sitio durante un G 7 E aprox. 60
período prolongado, por lo que reflejan un valor Etimología: Los basidiolíquenes son líquenes cuyos
promedio de la contaminación con más precisión micobiontes son especies de Basidiomycota.
que las medidas directas de contaminantes en
Sistemática: Igual que en el caso de los ascolíquenes,
el aire. De esta manera, los líquenes se utilizan
la liquenización ha sucedido en varios grupos
como indicadores biológicos de la calidad del
sistemáticos diferentes dentro de los Basidiomycota,
aire. En áreas muy contaminadas, por ejemplo,
y la relación mutualista se da tanto con algas verdes
en el centro de ciudades grandes, a menudo se
como con cianobacterias. De acuerdo con los
encuentra un “desierto liquénico”, ya que ahí no
últimos datos moleculares, los micobiontes de los
sobrevive ningún liquen. Los líquenes también
basidiolíquenes se encuentran en cuatro órdenes
se utilizan como bioindicadores de continuidad
diferentes dentro de los Basidiomycota (Lawrey
ecológica, es decir del estado de salud de un
et al., 2009). Los micobiontes de las especies de
ecosistema.
Cyphellostereum, Dictyonema y Lichenomphalia
●● Debido a su longevidad y su capacidad de pertenecen a los Agaricales (mayormente
absorber constantemente compuestos químicos Hygrophoraceae), los micobiontes de Lepidostroma
de su medio ambiente, los líquenes sirven spp. pertenecen a los Atheliales, Marchandiomphalina
para monitorear diferentes contaminantes foliacea pertenece a los Corticiales y Multiclavula
antropogénicos en el aire y en agua de lluvia. spp. pertenecen a los Cantharellales. Los fotobiontes
●● El crecimiento de muchos líquenes costrosos son algas verdes, sobre todo especies de Coccomyxa,
es muy lento, con una velocidad relativamente o cianobacterias clasificadas en el género Rhizonema,
constante. Sabiendo la velocidad de crecimiento con células formando filamentos o grupos globosos
de una especie de liquen se puede calcular la edad (Lücking et al., 2009).
mínima de su sustrato con base en el tamaño
del talo liquénico. Con este método, llamado Distribución geográfica: Aunque los basidiolíquenes
liquenometría, se calculó, por ejemplo, que las están presentes en todo el mundo, generalmente no
figuras de piedra (Moais) de la Isla de Pascua son comunes. Especies de Dictyonema son frecuentes
tienen al menos 400 años de edad (Benedict, en tierras altas tropicales.
2009). Ecología: Los basidiolíquenes presentan una ecología
●● Debido a las sustancias gelatinosas y a muy variada, pero todos necesitan mucha humedad
compuestos que tienen propiedades antibióticas, para crecer. Con su gran talo macro-escuamuloso
algunos líquenes son medicinales. Cetraria con cianobacterias como fotobiontes, Dictyonema
islandica, por ejemplo, se usa para calmar los glabratum es uno de los basidiolíquenes más
dolores de garganta. Heterodermia diademata se comunes y llamativos en las zonas altas del trópico.
utiliza como antibiótico, como cicatrizante de Se encuentra en áreas expuestas dentro del bosque,
cortes y para curar infecciones. en el suelo, sobre rocas, sobre musgos o en troncos
276 Capítulo 6
Los Líquenes, Hongos que Viven con Fotobiontes 277
➤ FIGURA 6.11. Especies de basidiolíquenes. A, Multiclavula mucida con basidiomas clavarioides. Se observa una capa delgada
de hifas del hongo junto con algas verdes en la superficie de la madera en descomposición. B–C, Lepidostroma terricolens
con basidiomas clavarioides y un talo verde escuamuloso incluyendo un alga verde. B, Visto en el campo. C, Visto con ME.
D, Cyphellostereum pusiolum con basidiomas estereoides e hifas mezcladas con cianobacterias en la superficie del suelo.
Escala = 5 mm. E–F, Dictyonema glabratum. E, Talos húmedos con pústulas blancas (himenio) en el envés. F, Corte transversal del
talo con cianobacterias (Rhizonema sp.) y basidios en un himenio (ML). Escala = aprox. 0.5 mm. G–I, Dictyonema membranaceum
creciendo encima de musgos. G, Visto en el campo. H, Visto con ME. Escala = 1 mm. I, Un filamento de una cianobacteria rodeado
por hifas del hongo (ML). Observe la presencia de heterocistes de color amarillo. Escala = aprox. 20 μm.
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7 Otros Grupos de
Hongos Verdaderos
(Fungi)
279
280 Capítulo 7
ausencia de cuerpos fructíferos complejos, la ausencia todo en bosques tropicales (Öpik et al., 2008; Haug
de septos en las hifas y la presencia de flagelos en et al., 2010).
especies de Blastocladiomycota y Chytridiomycota. Algunos fósiles demuestran que los hongos
Los flagelos de estas células son similares a los flagelos Glomeromycota existen desde hace cientos de millones
de zoosporas de animales, los espermatozoides, por de años. Se conocen esporas de Glomeromycota del
lo que reflejan lazos de parentesco de los Fungi con Ordovícico (hace aprox. 460 millones de años) y
los animales. estructuras micorrízicas dentro de rizomas de plantas
del Devónico (e.g., esquisto de Rhynie, hace aprox.
400 millones de años; Fig. 7.2A) (Simon et al., 1993).
7.2 Glomeromycota En el momento de colonizar el ambiente terrestre,
aparentemente las plantas ya contaban con el apoyo de
G 12 E 170 hongos Glomeromycota para la absorción de agua y
Etimología: La mayoría de las especies de minerales del suelo.
Glomeromycota forman endomicorrizas con plantas,
Distribución geográfica: Los hongos Glomeromycota
donde sus hifas pueden encontrarse en ovillos (lat.
mayormente viven en el suelo asociados a raíces de
glomus, glomeris = ovillo) dentro de las células.
plantas en todo el mundo.
Sistemática: En el pasado, las especies actualmente
incluidas en los Glomeromycota se ubicaban en Ecología: La mayoría de los hongos Glomeromycota
“Zygomycota” basado en la presencia de hifas se alimenta a través de endomicorrizas llamadas
cenocíticas en ambos grupos. La mayoría de las demás micorrizas arbusculares (anteriormente micorrizas
características morfológicas, ecológicas y moleculares, arbusculares vesiculares) que establecen con raíces de
sin embargo, son muy diferentes en los dos grupos muchas plantas diferentes (Cuadro 18; Fig. 7.2B–C).
(Schüssler et al., 2001). No pueden sobrevivir durante períodos prolongados
Los Glomeromycota actualmente comprenden de tiempo sin las plantas, por lo que son simbiontes
cuatro órdenes, los Archaeosporales (G 3 E 6; e.g., obligados.
Geosiphon), Diversisporales (G 6 E 74), Glomerales Las especies de Glomeromycota son organismos
(G 2 E 86; e.g., Glomus) y Paraglomerales (G 1 E 3). muy importantes para ecosistemas, sobre todo en
El número de especies de Glomeromycota en los suelos pobres, como muchos suelos en tierras bajas
suelos y en las raíces de las plantas probablemente es tropicales, porque promueven el crecimiento de las
mucho mayor que el número de especies descritas, plantas y ayudan en la absorción de nutrientes y agua.
ya que estos hongos son poco estudiados y difíciles Algunas especies de Glomeromycota secretan una
de cultivar. Basado en datos moleculares de suelos glicoproteína llamada glomalina que es pegajosa por
tropicales, los Glomeromycota son muy diversos sobre lo que une las partículas del suelo. De esta manera
FIGURA 7.2. Diferentes aspectos de Glomeromycota. A, Portaobjeto con un corte finamente pulido de rizomas fosilizados ➤
de Aglaophyton major en el esquisto de Rhynie. Con el microscopio de luz, los especialistas descubrieron estructuras de
micorrizas arbusculares en estos cortes. B, Corte longitudinal de una raíz de Polygala sp. con células corticales que contienen un
arbúsculo cada una. Escala = 50 μm. C, Un arbúsculo teñido con azul de algodón en una célula cortical de la raíz de una planta
de banano (ML). Escala = aprox. 10 μm. D–F, Un esporocarpo de una especie de Glomeromycota. D, En el campo. E, Visto con
ME. Escala = 2 mm. F, Las clamidosporas con hifas dentro del esporocarpo, visto con el mayor aumento con ME. Escala = 0.5 mm.
G–I, Geosiphon pyriformis con Nostoc punctiforme. G, En la superficie de suelo, vistas con ME. H, Dos células aisladas con
compartimentos interiores conteniendo cianobacterias, vistas con ME. Escala = 1 mm. I, Las cadenas de células de Nostoc
punctiforme (ML). Note la presencia de heterocistes (flechas). Escala = aprox. 20 μm.
Otros Grupos de Hongos Verdaderos (Fungi) 281
282 Capítulo 7
CUADRO 18. FIGURA 1. Esquema de una sección de un corte transversal de una
micorriza arbuscular, con hifas y una clamidospora de una especie de Glomeromycota.
mayormente miden de 40 a 800 µm de diámetro hongo conocido que vive con una endocianosis, i.e.,
(Redecker, 2012). Contienen numerosos núcleos, con una cianobacteria simbiótica dentro de una célula
a veces varios cientos o miles. Las clamidosporas viva. Para su dispersión y para sobrevivir, Geosiphon
mayormente son simples, pero en algunas especies pyriformis produce clamidosporas.
varias a numerosas clamidosporas se agrupan
Ciclo de vida: La reproducción sexual de hongos
formando un cuerpo fructífero globoso, llamado
Glomeromycota no ha sido documentada con
esporocarpo (Fig. 7.2D–F). Este cuerpo fructífero
seguridad. La presencia de zigosporas se reportó una
generalmente consiste de una masa de esporas sin
sola vez para Gigaspora decipiens, pero este hallazgo
mayor diferenciación, aunque en algunas especies
no ha sido comprobado. Una hifa que crece durante
puede ser más elaborado. Los esporocarpos se
poco tiempo sin contacto con una planta hospedera,
encuentran en el suelo, en la superficie del suelo o
sin embargo, puede fusionarse con otra hifa de la
sobre troncos de árboles y ramas cerca del suelo.
misma especie con material genético compatible. De
Pueden alcanzar hasta 3 cm de diámetro, en algunas
esta manera, hay intercambio de material genético
especies hasta 5 cm y aparentemente son más
entre diferentes individuos de la misma especie.
frecuentes en zonas tropicales que en otras partes
del mundo. Aspectos bioquímicos: Las paredes de las
Geosiphon pyriformis (Archaeosporales) es esporas contienen quitina, quitosano y ácidos
un organismo unicelular que forma vesículas de poliglucurónicos.
1–2 milímetros de largo en la superficie de suelo
abierto (Fig. 7.2G–I). Dentro de cada vesícula hay Importancia para el Hombre
numerosos núcleos, vacuolas, mitocondrias, gotas Positiva:
de aceite en la base, y en la periferia numerosas ●● Como las micorrizas arbusculares son
7.3 “Zygomycota”, los Hongos con cuerpos fructíferos hipogeos dispersados por
animales, se pueden incluir en este grupo. Los
de Yugo
cuerpos fructíferos de las especies de Endogonales
G 170 E aprox. 1,100 se parecen un poco a los esporocarpos de los
Glomeromycota, sin embargo, están formados por
numerosas zigosporas rodeadas por hifas.
7.3.1. Introducción a los “Zygomycota” Distribución geográfica: Las especies de los
Etimología: Durante su desarrollo sexual, las especies Mucorales están presentes en todo el mundo. Las
de “Zygomycota” mayormente forman dos hifas que especies de Choanephora se encuentran sobre todo en
se unen a través de un puente con una zigospora en zonas tropicales.
el centro. La estructura se parece a un yugo (= gr. Ecología: Los esporangios de las especies de
zygos) que es un eje que, por ejemplo, une dos bueyes Mucorales forman grandes cantidades de esporas
halando una carreta o un arado. por lo que siempre están presentes en el aire y son
Sistemática: Los “Zygomycota” son polifiléticos colonizadores primarios exitosos. Estos hongos
(White et al., 2006). Aquí se presentan como mayormente son saprótrofos y colonizan rápidamente
grupo, ya que los lazos filogenéticos exactos de los cualquier sustrato húmedo con un contenido elevado
diferentes subgrupos no se conocen todavía. En las de sustancias nutritivas, como pan, algunas verduras,
clasificaciones antiguas, los “Zygomycota” incluyen frutas y material vegetal en el suelo o recién separado
dos clases, los “Trichomycetes”, que son comensales de la planta viva (e.g., flores, hierba cortada). Hay
de artrópodos, y los Zygomycetes con varios órdenes numerosas especies de Mucorales que crecen sobre
de entre los cuales se presentan los Mucorales y los excrementos de animales, e.g., Pilobolus spp. Cuando
Entomophthorales a continuación. la humedad del aire es elevada también colonizan
hojas de plantas vivas. Algunas especies se alimentan
Morfología: Los hongos “Zygomycota” mayormente
de cuerpos fructíferos viejos de otros hongos o de
son hongos microscópicos sin cuerpos fructíferos.
tejido humano de personas con malas defensas
Las hifas de las especies de “Zygomycota” son
inmunológicas. Para sobrevivir bajo condiciones
cenocíticas o con pocos septos en algunas especies.
desfavorables durante períodos prolongados forman
No se observan células flageladas en este grupo. Las
esporas de resistencia, clamidosporas o zigosporas.
especies de “Zygomycota” se multiplican de manera
asexual por mitosporas que salen de esporangios Morfología: Macroscópicamente, las especies de
(esporangiosporas) o se desarrollan individualmente Mucorales pueden parecer a mohos blancos formados
en una posición superficial. por especies de Ascomycota (Fig. 7.4A–B, D–E). El
micelio de las especies de Mucorales, sin embargo,
Ciclo de vida: La estructura clave del ciclo de vida de
se distingue macroscópicamente por su rápido
los hongos “Zygomycota” es la zigospora, una célula
crecimiento y por estar formado por hifas sueltas
con una pared gruesa que se forma después de la
y algodonosas. Microscópicamente, las hifas de las
unión de dos gametangios (gametangiogamia).
especies de Mucorales son relativamente anchas,
Aspectos bioquímicos: Las paredes de las células cenocíticas o con pocos septos y llenas de sustancias
contienen quitina, sobre todo en la punta de nutritivas. Después de pocos días, las hifas presentan
crecimiento de las hifas. En paredes más viejas, la en sus extremos superiores pequeños puntitos negros
quitina es desacetilada convirtiéndose en quitosano. que corresponden a los esporangios. Mas adelante,
pueden formar clamidosporas con paredes gruesas
(Fig. 7.4F).
7.3.2. Mucorales Los esporangios esféricos generalmente se exponen
G 51 E 210 en la punta de una hifa larga, el esporangióforo
(Fig. 7.5). Algunas especies son capaces de orientar sus
Etimología: En latín, “mucor” significa “moho”.
esporangios hacia la luz (fototropismo). La punta del
Sistemática: Los Mucorales están bien definidos esporangióforo a menudo se extiende hacia adentro
tanto por características morfológicas como por del esporangio formando una columela. Alrededor
datos moleculares. Las trufas de “Zygomycota” o de la columela se ubican las esporas que están
Endogonales (G 4 E 27), que son hongos micorrízicos rodeadas por un peridio delgado mientras las esporas
286 Capítulo 7
FIGURA 7.4. Especies de Mucorales (A–F), Entomophthorales (G–H) y “Trichomycetes” (Eccrinales, protozoa) (I). A, Una especie
de Mucorales en un limón en el compost. B, Choanephora sp. en una flor marchita de Hibiscus sp. C, Pilobolus sp. en excremento de
vaca. Escala = 1 mm. D–E, Rhizopus stolonifer en una papaya. D, A simple vista. E, Visto con ME. Los esporangióforos están unidos
en grupos. F, Zigosporas formadas por Zygorhynchus heterogamus en cultivo. Escala = 200 μm. G, Conidiobolus sp. en un mosquito
muerto, visto con ME. H, Eryniopsis caroliniana en una especie de Tipulidae. I, Enterobryus sp. en la superficie interior del intestino
de un cangrejo (Pisidia longicornis) (ML). Escala = aprox. 50 μm.
Otros Grupos de Hongos Verdaderos (Fungi) 287
están jóvenes. Cuando las esporas están maduras, el de esporangióforos. En especies de Thamnidium,
peridio se rompe, las esporas se liberan y se dispersan hay esporangios como en Mucor spp. y además
sobre todo por el viento. En esporangióforos viejos esporangios pequeños llamado esporangiolos en
sin esporas se ve la columela y una línea llamada las puntas de ramificaciones del esporangióforo.
collarcillo en la base de la columela que corresponde a Un esporangiolo de una especie de Thamnidium
restos del peridio. contiene pocas esporas y se rompe para liberarlas.
En especies de Mucor y Rhizopus, un En otras especies de Mucorales un esporangiolo
esporangióforo carga un solo esporangio con contiene una sola espora, entonces el esporangiolo
numerosas esporas que son pequeñas y de color con la espora adentro se desprende como un solo
hialino a marrón. Las especies de Rhizopus tienen propágulo llamado conidio por algunos autores
apófisis, i.e., partes apicales alargadas de los (Dykstra, 1974; Webster y Weber, 2007). Las especies
esporangióforos evidentes por debajo de los peridios, de Choanephora forman esporangiolos monospóricos
y rizoides, hifas cortas ubicadas en la base de grupos en la superficie de vesículas y además esporangios
de esporangióforos cuya función es anclar las hifas con numerosas esporas. Las esporas de ambos tipos
en el sustrato. Rhizopus stolonifer desarrolla hifas presentan una pared gruesa, oscura y estriada, y
que crecen en la superficie del sustrato para luego las esporangiosporas tienen apéndices hialinos en
anclarse mediante rizoides y formar un nuevo grupo sus puntas.
una pared gruesa y a menudo ornamentada que sirve fermentan sustratos orgánicos por lo que se
para sobrevivir durante condiciones ambientales utilizan para la preparación de ciertos alimentos.
adversas. En Mucor spp., los núcleos diploides El Tempeh, por ejemplo, es un alimento sabroso
inmediatamente se dividen por meiosis, resultando preparado en Indonesia por la fermentación
en numerosos núcleos haploides de ambos tipos de de habas de soja cocinadas y fermentadas por
compatibilidad. Después del período de latencia, Rhizopus sp., particularmente Rhizopus arrhizus
la zigospora germina formando un esporangióforo (sin. Rhizopus oryzae) o Rhizopus microsporus
con un esporangio parecido a las estructuras de (sin. Rhizopus oligosporus). Parakari es una
reproducción asexual. bebida de los indígenas de Guayana producida
También hay especies homotálicas, como de yuca (Manihot esculenta) fermentada por
Zygorhynchus spp., en las cuales se forman zigosporas Rhizopus sp. (Henkel, 2005).
●● Las especies de Mucorales tienen mucha encuentran con mayor frecuencia en el trópico,
importancia en biotecnología. Rhizopus delemar, mientras que las especies de Entomophthorales
por ejemplo, produce amilasas que degradan se hallan con mayor frecuencia en zonas de clima
almidón en etanol de manera muy eficiente. templado (Evans, 1982).
También se utilizan para biotransformaciones en
Ecología: Muchas especies de Entomophthorales son
la industria biotecnológica.
parásitos de insectos y de algunos otros animales,
Negativa: incluyendo los anfibios y los reptiles. Basidiobolus
●● Especies de Mucorales contaminan alimentos ranarum, por ejemplo, vive dentro de ranas y
húmedos, sobre todo cuando éstos se guardan sin lagartijas y se puede aislar de sus excrementos. Otras
refrigeración y expuestos al aire. especies de Entomophthorales son saprótrofas y
●● Grandes cantidades de esporas pueden causar viven en el suelo, algunas se observan como parásitos
reacciones alérgicas en el ser humano. oportunistas del ser humano.
●● De manera oportunista, especies de Mucorales Insectos infectados por hongos Entomophthorales
pueden ser patógenos del ser humano, causando pueden mostrar un comportamiento alterado.
mucormicosis (Cuadro 15). La presencia del hongo en su cuerpo provoca que
●● Algunas especies de Mucorales son patógenos busquen sitios expuestos y elevados, como puntas
facultativos de plantas con rangos amplios de de hierbas o árboles, y se fijen en el sustrato con
plantas hospederas. Choanephora cucurbitarum, sus patas o mandíbulas. Ahí se mueren. Luego
por ejemplo, puede atacar plantas cultivadas, las hifas del hongo crecen hacia la superficie del
como Capsicum spp., Hibiscus spp. y diferentes animal, donde forman sus esporas expuestas al
especies de Cucurbitaceae y Fabaceae, en viento para su dispersión. Debido a este efecto
condiciones de mucha humedad causando curioso, una enfermedad causada por una especie
pudrición en las flores y mancha café en la fruta. de Entomophthorales se llama enfermedad de punta
Ataca sobre todo los pétalos de las flores de (“summit disease” en inglés). Una mosca con un
Cucurbitaceae y Malvaceae a partir de las cuales abdomen hinchado debido a la esporulación del
puede afectar frutos jóvenes. hongo es más atractiva para una mosca macho que
●● Rhizopus microsporus alberga una bacteria una mosca sana, lo que facilita la transmisión de la
dentro de sus hifas cenocíticas. Esta bacteria enfermedad (Moeller, 1993).
sintetiza y libera una toxina llamada rizoxina
Morfología: Para encontrar especies de
que causa la podredumbre de plántulas de
Entomophthorales, e.g., Conidiobolus sp. o
arroz (Partida-Martínez y Hertweck, 2005;
Entomophthora muscae, hay que buscar insectos,
Partida-Martinez et al., 2007). Este compuesto
como moscas o mosquitos (Diptera) agarrados a
actualmente sirve como base para el desarrollo
sustratos en posiciones elevadas (Fig. 7.4G–H).
de sustancias para el tratamiento de cáncer.
Un insecto colonizado por Conidiobolus sp. se
muere pocos días después de la infección y el micelio
se presenta en la superficie del cadáver sobre todo
7.3.3. Entomophthorales
a nivel de las articulaciones. Con el microscopio
G 23 E 280 de luz, se observan células conidiógenas sin septos
Etimología: Las especies de Entomophthorales y conidios relativamente grandes y hialinos. Cada
mayormente son parásitos de insectos y a menudo conidio contiene varios núcleos (Fig. 7.8). Los conidios
los matan (gr. entomon = insecto; gr. phthora = se forman individualmente en las puntas de hifas
destrucción). conidiógenas llamadas columelas. Presiones elevadas
de turgencia en el conidio y en la columela hacen que
Sistemática: Se trata de un orden que no tiene
ambas células se separen de repente y que el conidio
lazos de parentesco estrechos con los Mucorales y
sea lanzado por un impulso debido a un mecanismo
probablemente no es monofilético (White et al., 2006).
de eversión de papilas (Webster y Weber, 2007). Las
Distribución geográfica: Los dos grupos de hongos cicatrices en la punta de la columela y en la base del
parásitos de insectos más importantes en el mundo conidio, producto de la separación, se expanden
son los Entomophthorales y los Hypocreales formando papilas. En Entomophthora muscae, la
(Ascomycota). Las especies de Hypocreales se columela con un conidio maduro en su punta libera
Otros Grupos de Hongos Verdaderos (Fungi) 291
repentinamente su citoplasma, el cual empuja el 7.3.4. “Trichomycetes”, Hongos
conidio en el aire, de igual manera como en Pilobolus del Intestino de Artrópodos
spp. Este citoplasma ayuda a la espora a adherirse a un
nuevo sustrato, con suerte será otro insecto del orden Amoebidiales (G 2 E 15), Asellariales (G 3 E 14),
Diptera. El conidio germina, secreta enzimas para Eccrinales (G 17 E 63), Harpellales (G 38 E 200)
perforar la cutícula del insecto, invade el animal y se Etimología: Los talos filamentosos adheridos en la
desarrolla dentro de su cuerpo. superficie interior de intestinos se parecen a pelos
Ciclo de vida: Dos gametangios con tamaños similares (gr. trichos = hilo, pelo) (Misra y Lichtwardt, 2000).
o diferentes se fusionan para desarrollar una zigospora. Sistemática: Los tricomicetes son polifiléticos. No
representan un grupo sistemático sino un grupo
Importancia para el Hombre de organismos caracterizados por una ecología y
Positiva: morfología más o menos similares. Anteriormente
●● Las especies de Entomophthorales ejercen un los tricomicetes incluían a los Amoebidiales,
control biológico natural sobre las poblaciones de Asellariales, Eccrinales y Harpellales, clasificados en
moscas y mosquitos. la clase Trichomycetes, al lado de los Zygomycetes
en los Zygomycota. Datos moleculares, sin embargo,
Negativa: demostraron que los Amoebidiales y los Eccrinales
Algunas especies de Entomophthorales afectan
●●
son grupos de protistas (Cafaro, 2005)—solamente
el ser humano, cuando éste tiene malas defensas los Asellariales y Harpellales son hongos verdaderos.
inmunológicas. Ahora se clasifican en Kickxellomycotina (G 59
E 260), junto con Kickxellales (G 12 E 32) que son
saprótrofos que crecen en el suelo o en excrementos.
Distribución geográfica: Probablemente hay
tricomicetes a nivel mundial, en todas partes donde
hay artrópodos. Sin embargo, son poco conocidos
por pasar inadvertidos y carecer de importancia
económica.
Ecología: Las especies de tricomicetes viven dentro
de los tubos digestivos de artrópodos como crustáceos
(Crustacea), milpiés (Diplopoda), escarabajos
(Coleoptera) y larvas de insectos acuáticos (Diptera,
Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera), en agua
dulce o salada. Se alimentan del contenido del tubo
digestivo aparentemente sin afectar al huésped. Se
trata de simbiontes obligados, las especies en su
mayoría no se pueden cultivar.
Morfología: Los talos de especies pertenecientes a
los grupos de tricomicetes protistas son filamentosos
y cenocíticos, simples o ramificados (Fig. 7.4I).
En su base tienen un pie con el cual se adhieren
individualmente o en grupos a la superficie interior
del tubo digestivo. Las especies de Asellariales y
Harpellales poseen un pie de fijación secretado o una
célula especializada para sujetarse al intestino. Las
hifas son simples o ramificadas y cuentan con septos.
Las especies de tricomicetes se multiplican de
manera asexual por artroconidios, esporas que
FIGURA 7.8. Hifas conidiógenas (columelas) y dos conidios salen de esporangios o tricosporas. Tricosporas son
de Conidiobolus sp., encontrados en un mosquito. Un conidio esporangios con una sola espora con un solo núcleo y
está brotando formando un conidio secundario. mayormente presentan apéndices hialinos en su base.
292 Capítulo 7
Ciclo de vida: Estructuras de reproducción sexual de las especies de este grupo cuentan con un
se conocen para pocas especies de Asellariales y flagelo opistoconto. Flagelos estructuralmente
Harpellales. Después de la gametangiogamia se similares existen en espermatozoides de animales
forman células que se parecen a zigosporas. Son y Choanozoa (protistas) por lo que se trata de una
globosas en especies de Asellariales o tienen una característica morfológica que refleja los lazos de
forma cónica o bicónica en especies de Harpellales. parentesco entre hongos verdaderos y animales.
Sus paredes gruesas resisten presiones del ambiente Anteriormente, la clasificación de las especies dentro
por un tiempo prolongado. de los Chytridiomycota se basaba en características
morfológicas del talo, del esporangio y los rizoides.
Hoy en día, características ultraestructurales de los
7.4 Chytridiomycota, los Quitridios flagelos, sobre todo de los kinetosomas ubicados en la
G 110 E 710 base de los flagelos, así como datos moleculares son
importantes para delimitar taxones.
Etimología: Los hongos clasificados en Dentro de los Chytridiomycota, los Chytridiales
Chytridiomycota, comúnmente llamados quitridios, (G 75 E 500) son el orden más importante con respecto
producen zoosporas en esporangios que se parecen a al número de especies conocidas. Batrachochytrium
pequeñas ollas con tapas (gr. chytridion = ollita). dendrobatidis, un parásito de anfibios (Cuadro 19),
Sistemática: Los Chytridiomycota son un grupo se clasifica en Rhizophydiales. Con base en datos
basal de los hongos verdaderos. Las células móviles moleculares, los Blastocladiales, que anteriormente
FIGURA 7.9. Quitridios o síntomas causados por ellos. A–B, Cf. Rhizophydium sp. en hojas hervidas de una gramínea colocadas ➤
en agua de un río (ML). Escalas = aprox. 50 μm. A, Rizomicelio con esporangios. B, Esporangios dentro de las células de la hoja.
C, Un quitridio parásito de Dacrymyces stillatus, visto con ME. D–H, Ranas y renacuajos sanos o infectados por Batrachochytrium
dendrobatidis. D–G, Hyloscirtus colymba. D, Un animal sano. E, Un animal infectado con piel hinchada y roja. F, La boca y
una pata de un animal sano vistos desde abajo. G, Las mismas partes de un animal infectado. La pata está malformada y los
vasos sanguíneos están dilatados. H, Un renacuajo normal (a la izquierda) y otro (a la derecha) sin piezas bucales debido a la
quitridiomicosis.
Otros Grupos de Hongos Verdaderos (Fungi) 295
296 Capítulo 7
FIGURA 7.10. Diferentes tipos de talos de quitridios. Se trata de esquemas excepto por el tipo eucárpico
policéntrico que es de cf. Rhizophydium sp. (ver Fig. 7.9A–B).
Ciclo de vida: Los patrones de reproducción sexual diferencian varios esporangios de los cuales salen
de los Chytridiomycota son muy diversos. Hay numerosas zoosporas.
especies con isogamia o anisogamia, somatogamia
u oogamia (Monoblepharidales). El resultado de la Aspectos bioquímicos: Las paredes de las esporas
fertilización es un zigoto que es una espora latente o contienen quitina. En algunas especies, las paredes
un esporangio. contienen celulosa.
En el caso de Synchytrium endobiotium, se fusionan
dos gametos isomorfos por isogamia (Fig. 7.11). El Importancia para el Hombre
zigoto infecta tubérculos de la papa donde causa Negativa:
el crecimiento de verrugas. Se forman numerosas ●● Algunas especies de Chytridiomycota causan
esporas latentes dentro de las células de la planta. pérdidas económicas por ser parásitos de plantas
Cuando germina una espora latente, ocurre la meiosis cultivadas, como Synchytrium endobioticum,
y se liberan zoosporas haploides. Para multiplicarse que causa la enfermedad llamada verruga
de manera asexual, una zoospora haploide pierde su negra en la papa.
flagelo, se transforma en un ciste e infecta una célula ●● Muchas ranas y sapos en la naturaleza
FIGURA 7.12. Physoderma sp. (Blastocladiomycota) en hojas de Paspalum botterii. A, Manchas marrones en las hojas del pasto.
B, Manchas marrones, vistas con ME. C, Esporangios de color marrón dentro de las células de la planta (ML). Escala = 20 μm.
White, M. M., James, T. Y., O’Donnell, K., Cafaro, M. J., Srinivasan, M. C. y Thirumalachar, M. J. 1967. Evaluation
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8 Stramenopila
(Heterokonta)—
Organismos
Similares a Hongos
301
302 Capítulo 8
FIGURA 8.2. Especies de Saprolegniales (A–C), Albuginales (D–E) y Peronosporales (F–I). A–B, Achlya sp. en una semilla en
un río. A, Visto en el campo. B, Hifas cenocíticas con zoosporangios terminales y dos esferas de cistes, vistas con ME. Escala =
aprox. 0.1 mm. C, Achlya sp. en un mosquito en agua de río, visto con ME. D, Soros de Albugo candida en Brassica sp. E, Soros de
Wilsoniana bliti en una hoja de Amaranthus retroflexus. Las manchas grises son áreas con oosporas oscuras dentro del tejido de la
planta. F, Phytophthora cinnamomi mató árboles de aguacate. G–H, Phytophthora infestans en el tomate. G, Una hoja podrida con
manchas blancas debido a esporangióforos con esporangios. H, Un fruto infectado. I, Lesiones causadas por Pseudoperonospora
cubensis en hojas de pepino (Cucumis sativus).
304 Capítulo 8
en posición lateral (pleurocontas). Este cambio de con varios núcleos diploides cada uno a menudo se
la forma de las zoosporas se llama diplanetismo ubican en la misma hifa, ya que muchas especies de
y se observa solamente en ciertas especies de Saprolegniales son homotálicas.
Saprolegniales. En las demás especies de Oomycota Después de la meiosis, hay numerosos núcleos
predominan las zoosporas secundarias. haploides en cada gametangio. Dentro del oogonio
En especies de Achlya, las células que salen en la se forman una o varias células esféricas incluyendo
punta del esporangio son cistes que se agrupan en una uno o varios núcleos. Estas células esféricas
esfera. Luego los cistes germinan liberando zoosporas corresponden a óvulos también llamados oosferas.
secundarias o formando hifas. Otras especies de El anteridio penetra con varias ramas a través de la
Saprolegniales liberan cistes por la ruptura de la pared pared del oogonio para entregar un núcleo haploide
del esporangio (Thraustotheca) o los cistes quedan a cada oosfera. Cada núcleo haploide del anteridio
encerrados en el esporangio. Estos cistes tienen se fusiona con un núcleo haploide de la oosfera y se
formas poliédricas debido a la presión que rige dentro forman zigotos. Los zigotos son oosporas esféricas
del esporangio y germinan liberando zoosporas con paredes gruesas y blancas. Los demás núcleos
a través de la pared del esporangio (Dictyuchus) haploides se degeneran. Dependiendo de las especies
o perforando la pared del esporangio con hifas una a varias oosporas se forman dentro de un mismo
(Aplanes). oogonio. Son células latentes que sobreviven durante
épocas con condiciones ambientales adversas para el
Ciclo de vida (Fig. 8.4): En hifas relativamente crecimiento. En condiciones favorables las oosporas
viejas se diferencian oogonios y anteridios para la germinan formando hifas cenocíticas que colonizan
reproducción sexual. Los dos tipos de gametangios nuevos sustratos y forman zoosporas.
Stramenopila (Heterokonta)—Organismos Similares a Hongos 305
crecen entre las células de la planta alimentándose vesícula llena de zoosporas que se liberan. Las
de ellas. Las células esporangiógenas se forman en especies de Albuginales se multiplican de manera
una capa debajo de la epidermis del hospedante. En asexual produciendo numerosos esporangios que
la punta de cada célula se originan esporangios en después de ser dispersados germinan para producir
cadena. Debido a la presencia de estas células, las zoosporas capaces de infectar una nueva planta
células epidermales se separan del mesófilo, dicha hospedera.
epidermis acaba rompiéndose y los esporangios
son liberados. En el momento de germinar, cada Importancia para el Hombre
esporangio libera varias zoosporas heterocontas con Negativa:
flagelos laterales. ●● Algunas especies causan royas blancas en plantas
TABLA 18. Especies de Oomycota Importantes como Patógenos de Plantas Cultivadas en el Trópico
Especies de Oomycota Plantas Hospederas Enfermedades
Albugo candida Rábano (Raphanus sativus), repollo (Brassica Roya blanca
spp.) y otras especies de Brassicaceae
Albugo ipomoeae-panduratae Batata (Ipomoea batatas) Roya blanca
Bremia lactucae Lechuga (Lactuca sativa) Mildiu lanoso, mildiu velloso
Peronosclerospora maydis Maíz (Zea mays) Mildiu lanoso
Peronosclerospora Maíz Mildiu lanoso
philippinensis
Peronosclerospora sacchari Caña de azúcar (Saccharum officinarum), maíz Mildiu lanoso, polvillo
Peronosclerospora sorghi Maíz, sorgo (Sorghum spp.) Añublo lanoso, mildiu lanoso
Peronospora tabacina Berenjena (Solanum melongena), chile (Capsicum Mildiu velloso, moho azul
frutescens), pimentón (Capsicum annuum), tabaco
(Nicotiana tabacum)
Phytophthora cinnamomi Aguacate (Persea americana), piña (Ananas Marchitez o muerte descendiente
comosus) y más de diez mil especies de plantas (aguacate), pudrición de la raíz o
pudrición del cogollo (piña)
Phytophthora citrophthora Cítricos (Citrus spp.) Gomosis, pudrición castaña del
fruto, pudrición del pie
Phytophthora infestans Chile, papa (Solanum tuberosum), pimentón, Tizón tardío
tomate (Solanum lycopersicum)
Phytophthora nicotianae Maracuyá (Passiflora edulis), piña, tomate y otras Caída de plántulas, pudrición de
especies de plantas frutos, pudrición basal, pudrición
de raíces
Phytophthora palmivora Árbol de pan (Artocarpus altilis), cacao Cáncer del tronco y de los cojines
(Theobroma cacao), cítricos, coco (Cocos (cacao), pudrición apical (piña),
nucifera), piña y muchas otras especies de plantas pudrición de raíz, tallo y/o frutos,
pudrición negra (cacao)
Phytophthora phaseoli Frijol (Phaseolus spp.) Mildiu lanoso, mildiu velloso
Pseudoperonospora cubensis Melón (Cucumis melo), sandía (Citrullus lanatus) Mildiu lanoso, mildiu velloso
y otras especies de Cucurbitaceae
Pythium spp. Muchas plantas diferentes Caída de plántula, mal de almácigo,
marchitez, pudrición del cuello
Sclerophthora macrospora Maíz Escoba de bruja
Wilsoniana bliti (sin. Albugo Amaranto (Amaranthus spp.) Roya blanca
bliti)
poco estudiadas. Las especies de Peronosclerospora, solamente infectan especies de plantas de una
Sclerospora y géneros afines, sin embargo, se sola familia, género o especie. Muchas especies de
encuentran típicamente en el clima tropical o Phytophthora y Pythium existen en suelos como
subtropical seco de África, India y Australia, entre saprótrofos y son parásitos facultativos que atacan
otros países. plantas, sus semillas, plántulas o plantas maduras.
Ecología: La mayoría de las especies de Las especies de Sclerospora y géneros afines infectan
Peronosporales son parásitos obligados de plantas, especies de Poaceae. Pythium marinum es un parásito
otras especies son hemibiótrofas, saprótrofas o de macroalgas en un ambiente marino y Pythium
parásitas de algas, animales o seres humanos. En insidiosum es un patógeno encontrado en varios
las plantas, afectan localmente las hojas, o, como en animales y en el ser humano.
el caso de las especies de Phytophthora o Pythium, Morfología: Las hifas cenocíticas de especies de
son capaces de matar plantas enteras al destruir las Peronosporales crecen entre las células de la planta
raíces o al obstruir los haces vasculares a nivel del y forman haustorios para alimentarse del plasma
tallo (Fig. 8.2F–I). Phytophthora spp. también atacan vegetal. De esta manera destruyen células de la
tubérculos y frutos. Las especies de Halophytophthora hoja, lo que causa una coloración amarilla y luego
viven en agua salobre de manglares, donde parda de las partes afectadas de la hoja. Este proceso
descomponen hojas muertas de los mangles. generalmente demora varios días, a veces semanas.
Las especies de Phytophthora afectan a hierbas, El tejido afectado por especies de Phytophthora
arbustos y árboles, mientras que las demás especies o Pythium, sin embargo, se marchita y muere
parásitas de Peronosporales principalmente atacan rápidamente pudriéndose.
hierbas. El rango de especies de plantas infectadas por Las esporas de reproducción asexual de las
una especie de Peronosporales es grande en el caso diferentes especies de Peronosporales son esporangios
de Pythium spp. y algunas especies de Phytophthora, que liberan zoosporas o conidios que germinan con
mientras que otras especies de Peronosporales hifas (Fig. 8.6). De esta manera, estos hongos son más
las hojas y en algunos casos la muerte de la planta. cariogamia se retrasa, ya que se realiza justo antes
Phytophthora cinnamomi forma esporangios para de que la oospora germine después de un período de
multiplicarse o clamidosporas para sobrevivir durante latencia.
un periodo de tiempo prolongado y ser dispersado de En el caso de las especies de Pythium, la oospora
manera pasiva a largas distancias. Con temperaturas germina mediante una vesícula de la cual salen
cálidas y humedad, las clamidosporas germinan zoosporas.
con una hifa y un zoosporangio en su punta. Las
zoosporas se dispersan por su movimiento y de Importancia para el Hombre
manera pasiva hasta que encuentran las raíces de Positiva:
plantas susceptibles. ●● Ciertas especies de Peronosporales parásitas
FIGURA 9.1. Grupos de mohos mucilaginosos clasificados entre protista. Para designar los
órdenes se emplean los nombres micológicos. Para clases y divisiones se citan los nombres
zoológicos con los nombres micológicos indicados por “micol.”.
313
314 Capítulo 9
FIGURA 9.2. Amebas protosteloides (A–C) y Myxogastria (D–I): plasmodios y esporocarpos jóvenes (D–G) y Liceales (H–I). ➤
A–C, Ceratiomyxa spp. A–B, Esporocarpos gelatinosos y efímeros de Ceratiomyxa fruticulosa. A, Escala = aprox. 2 mm. B, Un
esporocarpo con esporas superficiales, visto con ME. Escala = aprox. 1 mm. C, Esporocarpos de Ceratiomyxa morchella. Escala =
aprox. 2 mm. D, Un plasmodio con venas y el frente de alimentación (hacia arriba) sobre la vaina de una hoja muerta de palma.
E, El plasmodio de un moho mucilaginoso verdadero (de color marrón) digiere un basidioma de un hongo estereoide (de color
anaranjado). F, Un plasmodio está transformándose en varios esporocarpos globosos. G, Esporocarpos jóvenes. H, Un esporocarpo
de Lycogala exiguum. Escala = aprox. 2 mm. I, Esporocarpos de Cribraria cancellata con y sin esporas rodeadas por un peridio con
forma de red. Escala = 2 mm.
Mohos Mucilaginosos—Organismos Similares a Hongos 315
316 Capítulo 9
por esporas que se ven como un polvo blanco. Cada tienen áreas de distribución relativamente grandes,
espora está expuesta en la punta de un estípite a veces mundial, probablemente porque sus esporas
delicado del cual se desprende con un impulso. pequeñas con paredes resistentes son dispersadas por
Ciclo de vida: Las esporas de Ceratiomyxa fruticulosa el mundo entero (Tesmer y Schnittler, 2007).
germinan liberando un protoplasto con cuatro Ecología: La mayoría de las especies de Myxogastria
núcleos haploides producto de meiosis. Los núcleos se se encuentran en los bosques, en sitios donde
dividen adicionalmente por mitosis mientras la célula prevalecen valores de humedad intermedios que
se divide, por lo que al final, hay ocho células, cada permiten el desarrollo de los plasmodios. Las amebas
una con un núcleo haploide. De cada célula se libera y los plasmodios se mueven sobre material vegetal en
una ameba protosteloide que puede desarrollar uno descomposición (madera, hojas muertas) y en otros
o dos flagelos. Dos amebas compatibles se fusionan sustratos, como corteza u hojas vivas cubiertas por
dando como resultado una célula con un núcleo hepáticas en bosques lluviosos tropicales (Schnittler,
diploide. Este núcleo se divide por mitosis mientras la 2001; McHugh, 2005). Las células ameboides ingieren
célula crece formando un plasmodio. Finalmente, el bacterias, protistas, esporas y células de hongos
plasmodio se transforma en un esporocarpo del cual por medio de fagocitosis. Los plasmodios también
se liberan las esporas. secretan exoenzimas para digerir el sustrato e ingerir
las sustancias orgánicas liberadas por la actividad
Importancia para el Hombre
de las enzimas. Cuando, en el ambiente natural, el
Positiva: entorno de un plasmodio se seca, éste se deshidrata
●● Algunas especies de amebas protosteloides se
transformándose en un esclerocio, que cuando las
utilizan para investigaciones de biología celular condiciones de humedad son óptimas, se hidratan
en los laboratorios. nuevamente, retornando a su estado original.
Morfología: El plasmodio de un moho mucilaginoso
9.2.2. Myxogastria (micol. Myxomycetes), verdadero es a una sola célula gigantesca sin pared,
los Mohos Mucilaginosos Verdaderos usualmente con colores llamativos, que contiene
G 62 E 890 numerosos núcleos (Fig. 9.2D–E). Dentro del
Etimología: Las especies de Myxogastria forman plasmodio el citoplasma se mueve constantemente,
plasmodios mucilaginosos (gr. myxa = mucílago) presentando direcciones de flujo reversibles en
y cuerpos fructíferos que se parecen a cuerpos venas de diferentes diámetros. Cuando el plasmodio
fructíferos de hongos (gr. mykes = hongo) verdaderos. encuentra una fuente de sustancias nutritivas, la
Los cuerpos fructíferos pueden ser globosos y contener posición de las venas se ajusta de tal manera que el
las esporas adentro (gr. gaster, gastros = vientre). flujo plasmático corra por el camino más corto a
través del plasmodio hacia la fuente de alimento.
Sistemática: Los Myxogastria (micol. Myxomycetes), Los factores que suscitan que el plasmodio se
u mohos mucilaginosos verdaderos, son un grupo transforme en un cuerpo fructífero, son desconocidos.
monofilético. Tradicionalmente las especies se Cuando lo hace, el plasmodio se mueve hacia la luz
agrupan en los siguientes órdenes. subiendo sobre una planta o sobre cualquier otro
●● Echinosteliales (zool. Echinostelida) sustrato expuesto. Ahí se transforma en uno o varios
●● Liceales (zool. Liceida) cuerpos fructíferos que producen una gran cantidad
●● Trichiales (zool. Trichiida) de esporas secas (Fig. 9.2F–G). Éstas se dispersan por
●● Stemonitales (zool. Stemonitida) el viento, el agua, ácaros, insectos, otros invertebrados
●● Physarales (zool. Physarida) y a veces por vertebrados. Los plasmodios grandes
(faneroplasmodios) generalmente forman varios
Secuencias de ADN indican que varios de estos a numerosos cuerpos fructíferos, mientras que un
grupos no reflejan grupos filogenéticos (Schnittler plasmodio pequeño (protoplasmodio) generalmente se
et al., 2012). transforma en un solo cuerpo fructífero.
Distribución geográfica: Las especies de Myxogastria Las diferentes especies de Myxogastria no se
son comunes a nivel mundial en regiones con clima pueden distinguir por los plasmodios. Sólo son
por lo menos temporalmente cálido y húmedo. distinguibles por las características morfológicas
Especies individuales de Myxogastria a menudo de los cuerpos fructíferos (Figs. 9.2H–I, 9.3). Los
Mohos Mucilaginosos—Organismos Similares a Hongos 317
FIGURA 9.3. Especies de diferentes órdenes de Myxogastria: Stemonitales (A–B), Trichiales (C–G) y Physarales (H–I), mayormente
vistas con ME. A, Cuerpos fructíferos de Diachea bulbillosa con peridios efímeros. Escala = 0.5 mm. B, Cuerpos fructíferos de
Stemonitis sp. C, Cuerpos fructíferos de Arcyria cinerea. Escala = 2 mm. D–E, Arcyria denudata. D, Cuerpos fructíferos con calículos
(copitas) (flecha) en la base de los capilicios. Escala = aprox. 2 mm. E, Eláteres y dos esporas, vistos con MEB. Escala = 10 μm. F, Un
cuerpo fructífero de Hemitrichia calyculata con estípite, calículo y capilicio. Escala = 1 mm. G, Un cuerpo fructífero de Hemitrichia
serpula. Escala = 2 mm. H, Un cuerpo fructífero de Physarum javanicum con un peridio incrustado con cal. Escala = 1 mm. I, Esporas
rodeadas por un peridio con cal de Physarum cf. stellatum.
318 Capítulo 9
cuerpos fructíferos maduros son planos, globosos, Trichiales se caracterizan por la presencia de eláteres
cilíndricos o tienen la forma de una red. Son sésiles o con ornamentaciones, mientras que los capilicios de
tienen estípites. En el caso de los plasmodios grandes, las especies de Stemonitales son redes densas en las
en muchas especies una parte del citoplasma se cuales se localizan las esporas. Un eje central llamado
solidifica formando una base (hipotalo), estípites y un columela sostiene el capilicio con la masa de esporas
capilicio, mientras los núcleos y otros fragmentos de de Stemonitis spp. Las especies de Physarales tienen
citoplasma se transforman en esporas. El capilicio es un capilicio e incrustaciones de cal en diferentes
una red de citoplasma solidificado entre las esporas partes de sus cuerpos fructíferos.
o un conjunto de fibras libres poco ramificadas Las esporas de las especies de Myxogastria
llamadas eláteres. Los eláteres se mueven debido a tienen paredes relativamente gruesas, a menudo
engrosamientos que causan torsiones cuando hay pigmentadas y ornamentadas. La ornamentación
un cambio del nivel de humedad, y de esta manera ayuda a la dispersión de las esporas por la acción del
contribuyen a la liberación de las esporas. El capilicio viento, del agua y de algunos animales.
sirve para exponer las esporas polvorientas al viento
durante un período de tiempo prolongado. Ciclo de vida (Fig. 9.5): Los numerosos núcleos
Los cuerpos fructíferos de especies de dentro de un plasmodio son diploides. Mientras se
Echinosteliales miden menos de 0.5 mm de alto y en forman las esporas en los cuerpos fructíferos, los
el caso de las especies de Barbeyella y Clastoderma núcleos se dividen por meiosis resultando en núcleos
cuentan con capilicios verdaderos (Fig. 9.4). En haploides. En algunas especies de Myxogastria, tres
general, las especies de Liceales poseen cuerpos de los cuatro núcleos en cada espora degeneran,
fructíferos globosos (etalios) sin capilicio verdadero por lo que una espora madura cuenta con un solo
entre las esporas. Sin embargo, en algunas especies núcleo. Una espora germina en un ambiente húmedo
hay restos de citoplasma poco diferenciado entre las liberando una mixameba o una célula flagelada. Las
esporas, llamados pseudocapilicio. Las especies de mixamebas se multiplican de manera asexual por
FIGURA 9.6. Especies de mohos mucilaginosos en Dictyostelia, Dictyosteliales (A–B) y Phytomyxea, Plasmodiophorales (C–E).
A–B, Dictyostelium sp. A, Un sorocarpo joven y un sorocarpo maduro en medio de cultivo. Escala = 1 mm. B, Un sorocarpo,
visto con ML. Note el estípite formado por células y esporas. C–E, Plasmodiophora brassicae en Brassica sp. C, Agallas de raíces
(preservadas en alcohol). D, Células vegetales hipertróficas, varias siendo cistosoros. E, Cistes en cistosoros en células vegetales
hipertróficas.
Mohos Mucilaginosos—Organismos Similares a Hongos 321
Un sorocarpo de Dictyostelium sp. consta de por lo que más amebas empiezan a agregarse. Se
un estípite con una masa de esporas en su punta. forman ramales de amebas que se reúnen en puntos
El estípite del sorocarpo está formado por células de encuentro mediante movimientos rítmicos.
muertas, de las cuales las paredes celulares se Finalmente resulta una masa mucilaginosa llamada
distinguen microscópicamente. En especies de pseudoplasmodio porque se parece a un plasmodio
Polysphondylium, el estípite se ramifica y carga grupos pero no lo es, ya que las células no se fusionan.
de esporas en la punta de cada rama. Por esta razón, los dictiostélidos son mohos
Las esporas son simples, hialinas y rodeadas por mucilaginosos celulares.
una pared lisa. No se observan células flageladas. La masa de amebas agregadas se mueve sobre el
sustrato como una babosa (“slug” en inglés). Luego
Ciclo de vida (Figs. 9.7, 9.8): Las amebas se multiplican algunas de estas amebas forman un disco basal y otras
de manera asexual por divisiones mitóticas de un eje central hueco. Algunas células se desplazan
células con núcleos haploides. Las amebas se pueden hacia abajo y extienden el estípite por lo que las demás
transformar en microcistes que sobreviven durante células se mueven hacia arriba, donde se transforman
condiciones ambientales desfavorables. en esporas en un esporangio terminal (Jermyn y
Cuando se agotan los alimentos, algunas amebas Williams, 1991). Este proceso se llama culminación.
de Dictyostelium spp. liberan un compuesto químico Esporas con paredes firmes se liberan y germinan
hacia el cual se orientan las demás amebas. Dicha liberando una ameba cada una.
sustancia es el monofosfato cíclico de adenosina Amebas haploides se pueden convertir en gametos
(AMP cíclico) propio de Dictyostelium discoideum. y dos gametos compatibles se fusionan. El resultado
Otras especies se agrupan con la ayuda de otros es una célula gigante con dos núcleos que atrae otras
compuestos químicos. Mientras que las amebas amebas al liberar AMP cíclico. Alrededor de las
que iniciaron la secreción interrumpen la misma, amebas aglomeradas con la célula gigante en el centro
las amebas atraídas secretan el mismo compuesto se establece una pared preliminar. Luego se fusionan
los dos núcleos de la célula gigante y el zigoto absorbe 9.3 Acrasiales, Mohos
las amebas aglomeradas a través de la formación
Mucilaginosos Celulares Clasificados
de vesículas endocitóticas. Este proceso curioso
de ingestión de individuos de la misma especie se en Heterolobosea
denomina fagocitosis canibalística. Finalmente G 6 E 14
el zigoto produce una pared externa dura y se
transforma en una célula latente llamada macrociste. Etimología: En las especies de Acrasiales las células
Después de un período más o menos prolongado, el se agrupan pero no (gr. a- = negación) se unen
macrociste se abre y salen numerosas amebas que (gr. krasis = unión).
tienen núcleos haploides resultado de divisiones Sistemática: Las especies de Acrasiales (zool.
meióticas. Acrasida) se agrupan en Acrasidae (micol.
Acrasiomycetes), Heterolobosea, Excavata junto
Aspectos bioquímicos: Las paredes celulares de los con otros grupos de protistas (Adl et al., 2005). Los
dictiostélidos contienen celulosa. Acrasiales son un grupo de mohos mucilaginosos
celulares, sin embargo no están relacionadas con los
dictiostélidos.
Importancia para el Hombre
Positiva: Distribución geográfica: Las especies de Acrasiales
●● Las especies de este grupo son organismos
ocurren a nivel mundial.
importantes para la investigación de diferentes Ecología: Las especies de Acrasiales se encuentran
aspectos de la biología celular. sobre todo en heces de animales, suelo, corteza,
Mohos Mucilaginosos—Organismos Similares a Hongos 323
material vegetal muerto y cuerpos fructíferos Distribución geográfica: Las especies de
de hongos viejos. Las amebas se alimentan por Plasmodiophorales se encuentran a nivel mundial
fagocitosis de bacterias y de otros microorganismos. donde las condiciones ambientales son favorables para
su crecimiento y donde encuentran sus organismos
Morfología: Las especies de Acrasiales se multiplican
hospederos.
de manera asexual como amebas que se mueven
con un solo pseudopodio dirigido hacia delante. Ecología: Las especies de Plasmodiophorales
Se pueden transformar en cistes para sobrevivir son endoparásitos obligados que viven dentro
durante períodos prolongados. Para la formación de células de organismos vivos. Los organismos
de un sorocarpo, las amebas de un acrásido se hospederos son algas (diatomeas, Xanthophyceae:
agrupan en una masa mucilaginosa que no se mueve Vaucheria sp.), estramenopilos (Pythium sp.,
sobre el sustrato como en el caso de las especies de especies de Saprolegniaceae) o plantas clasificadas
Dictyostelium. El sorocarpo consta de un estípite y en Brassicaceae, Chenopodiaceae, Plantaginaceae,
esporas en cadenas ramificadas. Todas las células Poaceae o Solanaceae, entre otras familias.
del sorocarpo pueden transformarse en esporas—no Morfología: Las especies de Plasmodiophorales son
hay células muertas formando un estípite como en organismos microscópicos que a veces evidencian
el caso de los dictiostélidos. No se observan células su presencia macroscópicamente por los síntomas
flageladas. que causan. Plasmodiophora brassicae, por ejemplo,
Reproducción sexual ha sido documentada para causa el desarrollo de agallas con forma de maza por
una sola especie de Acrasiales, sin embargo no se las raíces de la col (Brassica spp.) y de otras especies
conoce bien (Schnittler et al., 2012). de Brassicaceae (Fig. 9.6C–E). Microscópicamente
tienen plasmodios con numerosos núcleos que
Importancia para el Hombre durante ciertas etapas de desarrollo se dividen por
Positiva: mitosis presentando un nucléolo con cromatina
●● Las especies de Acrasiales son organismos
en posición cruciforme. Cuando el hongo está más
importantes para la investigación de biología desarrollado, numerosos cistes esféricos llenan las
celular. células del organismo hospedero. Durante la fase
libre en el suelo, las células ameboides se mueven por
flagelos anisocontos, dos flagelos lisos y de diferentes
tamaños, adheridos lateralmente a la célula. Esporas
latentes (cistes) se forman para sobrevivir durante
9.4 Plasmodiophorales,
condiciones ambientales desfavorables.
Parásitos Obligados Clasificados
Ciclo de vida (Fig. 9.9): En el caso de Plasmodiophora
en Phytomyxea brassicae, esporas latentes (cistes) en el suelo
G 15 E 50 germinan y liberan zoosporas con flagelos
anisocontos y núcleos haploides. Estas zoosporas
Etimología: Las especies de Plasmodiophorales
atacan las raíces de la col (Brassica spp.), en donde se
son organismos que “cargan” (gr. phorein = cargar)
encistan, germinan y se adhieren a la superficie pelos
plasmodios.
radicales mediante apresorios. Cada ciste forma un
Sistemática: En el pasado las especies de tubo con un aguijón duro que se eyecta a través del
Plasmodiophorales se consideraron hongos. apresorio y perfora la pared celular de la planta (Aist
Actualmente, sin embargo, se clasifican en y Williams, 1971). El aguijón crea un hueco a través
Phytomyxea (micol. Plasmodiophoromycetes) y del cual se introduce la célula ameboide hacia adentro
Cercozoa junto con varios grupos de protistas de la célula radical. Dentro de esta célula el núcleo
(Rhizaria) (Adl et al., 2005). A pesar de que las se divide por mitosis y se desarrolla un pequeño
especies de Plasmodiophorales forman plasmodios, plasmodio llamado plasmodio primario que puede
presentan células flageladas anisocontas y tienen invadir células adyacentes. Dentro del plasmodio se
quitina en las paredes, no presentan lazos de producen zoosporangios con zoosporas que se liberan
parentesco estrechos ni con mohos mucilaginosos al suelo.
verdaderos ni con hongos verdaderos (Kirchmair y Para la reproducción sexual dos células flageladas
Neuhauser, 2012). se fusionan y forman una célula ameboide con dos
324 Capítulo 9
FIGURA 9.9. Ciclo de vida de Plasmodiophora brassicae, el agente causal de la hernia de la raíz de la col
(Brassica sp.).
núcleos compatibles. Esta célula infecta la raíz de la (Brassica spp.). Spongospora subterranea es el
planta y los núcleos haploides se dividen por mitosis. agente causal de costra, roña polvorienta o sarna
Este plasmodio secundario invade muchas células polvorienta en tubérculos y estolones de la papa,
de la raíz y causa crecimiento hipertrófico. Luego y forma esporas latentes en masas globosas con
los núcleos del plasmodio se fusionan y los núcleos huecos que se parecen a esponjas.
diploides se dividen por meiosis. Finalmente se ●● Las especies parásitas de plantas cultivadas
desarrollan numerosos cistes (esporas latentes) con pueden causar pérdidas económicas además por
un núcleo haploide cada uno. Una célula de la planta ser vectores de virus patógenos de plantas.
llena de cistes corresponde a un cistosoro. Los cistes
se liberan cuando se descompone la raíz. Debido a
su pared gruesa sobreviven en el suelo durante largos Capítulo 9 Bibliografía
períodos de tiempo con condiciones ambientales Referencias para Mohos Mucilaginosos
desfavorables. Adl, S. M., Simpson, A. G. B., Farmer, M. A., Andersen, R. A.,
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