Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6, Núm. 32 by Revista Mexicana de Ciencias Forestales

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES www.cienciasforestales.inifap.gob.mx ISSN: 2007-1132 La Revista Mexicana de Ciencias Forestales (antes Ciencia Forestal en México) es una publicación científica del sector forestal del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Centro Público de Investigación y Organismo Público Descentralizado de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (Sagarpa). Tiene como objetivo difundir los resultados de la investigación que realiza el propio Instituto, así como la comunidad científica nacional e internacional en el ámbito de los recursos forestales. El contenido de las contribuciones que conforman cada número es responsabilidad de los autores y su aceptación quedará a criterio del Comité Editorial, con base en los arbitrajes técnicos y de acuerdo a las normas editoriales. Se autoriza la reproducción de los trabajos si se otorga el debido crédito tanto a los autores como a la revista. Los nombres comerciales citados en las contribuciones, no implican patrocinio o recomendación a las empresas referidas, ni crítica a otros productos, herramientas o instrumentos similares. Revista Mexicana de Ciencias Forestales está inscrita en el Índice de Revistas Mexicanas de Investigación Científica y Tecnológica, del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt). Es referida en el servicio de CABI Publishing (Forestry Abstracts y Forest Products Abstracts) de CAB International, así como en el Catálogo de Revistas del Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América y El Caribe, España y Portugal (LATINDEX); en el Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias (PERIÓDICA); en el Catálogo Hemerográfico de Revistas Latinoamericanas, Sección de Ciencias Exactas y Naturales (HELA), Sistema de Información Científica Redalyc y en la Scientific y en la Scientific Electronic Library Online (SciELO-México). La Revista Mexicana de Ciencias Forestales Volumen 6, Número 32, noviembre-diciembre 2015, es una publicación bimestral editada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Av. Progreso No. 5, Barrio de Santa Catarina, delegación Coyoacán, C. P. 04010, México D. F. www.inifap.gob.mx, cienciasforestales@inifap.gob.mx. Distribuida por el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (Cenid Comef). Editor Responsable: Marisela C. Zamora Martínez. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2010-012512434400-102. ISSN: 2007-1132, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor (Indautor). Certificado de Licitud de Título y Licitud de Contenido: en trámite por la Comisión Calificadora de Publicaciones y Revistas Ilustradas de la Secretaría de Gobernación. El presente archivo digital PDF correspondiente al Volumen 6, Número 32 de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales, es una versión íntegra y fiel de la impresa en noviembre de 2015 por: Graphx, S.A. de C.V. Tacuba 40 - 205 Col. Centro, C.P. 06010, deleg. Cuauhtémoc, México, D.F.

Portada: Plantación de árboles de Navidad en la delegación Xochimilco, D. F. Marisela C. Zamora-Martínez

COMITÉ EDITORIAL

M.C. Marisela C. Zamora Martínez EDITORA EN JEFE

Dra. Adriana Rosalía Gijón Hernández EDITORA ADJUNTA

Dra. Cecilia Nieto de Pascual Pola COORDINADORA EDITORIAL

CONSEJO CONSULTIVO INTERNACIONAL Dr. Celedonio Aguirre Bravo USDA Forest Service. Estados Unidos de América Dra. Amelia Capote Rodríguez. Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical. La Habana, Cuba Dr. Carlos Rodriguez Franco US Forest Service Research. Estados Unidos de América Ing. Martín Sánchez Acosta Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria. Argentina Dra. Laura K. Snook International Plant Genetic Resources Institute. Roma, Italia Dr. Santiago Vignote Peña Escuela Técnica Superior de Ingenieros de Montes, Universidad Politécnica de Madrid. España

CONSEJO CONSULTIVO NACIONAL Dr. Miguel Caballero Deloya Fundador de la Revista Ciencia Forestal en México Dr. Oscar Alberto Aguirre Calderón Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Nuevo León Dr. Francisco Becerra Luna Centro de Investigación Regional - Centro, INIFAP Dra. Patricia Koleff Osorio Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad Ing. Francisco Javier Musálem López Academia Nacional de Ciencias Forestales M.C. Carlos Mallén Rivera Ex-Editor en Jefe de la Revista Mexicana de Ciencias Forestales Dra. María Valdés Ramírez Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional Dr. Alejandro Velázquez Martínez Especialidad Forestal, Colegio de Postgraduados Dr. Hugo Ramírez Maldonado División de Ciencias Forestales, Universidad Autónoma de Chapingo Dr. Jorge Méndez González Departamento Forestal, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro Dr. Carlos Galindo Leal Dirección de Comunicación Científica, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad

REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS FORESTALES

CO N T E N I D O

EDITORIAL Producción de árboles de Navidad

Marisela Cristina Zamora Martínez

ARTÍCULOS Contenido y captura potencial de carbono en la biomasa forestal de San Pedro Jacuaro, Michoacán

Carbon content and its potential sequestration in the forest biomass of San Pedro Jacuaro, Michoacán State José Antonio Benjamín Ordóñez Díaz, Ricardo Rivera Vázquez, María Erika Tapia Medina y Luis Raúl Ahedo Hernández

Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus couesi (Coues & Yarrow, 1875) en la Sierra del Laurel, Aguascalientes

Odocoileus virginianus couesi (Coues & Yarrow, 1875) habitat-density ratio in Sierra del Laurel, Aguascalientes Salvador Martín Medina Torres, Edmundo García Moya, Marcelo Márquez Olivas, Angélica Romero Manzanares, Humberto Vaquera Huerta y Mario Martínez Menes

Cambios en la vegetación del matorral desértico micrófilo en un área bajo manejo

Changes in the microphyll desert scrubland vegetation in an area under management Romelia Medina Guillén, Israel Cantú Silva, Eduardo Estrada Castillón, Humberto González Rodríguez y Jonás Adán Delgadillo Villalobos

Conocimiento de los bosques para la gente Knowledge of forests for the people

Vo l . 6 Nú m . 32 n ov i e m b re - d i c i e m b re 2 015

Efectos del manejo forestal en la repoblación de Pinus spp. en la Sierra Norte de Oaxaca, México

Effects of forest management on the repopulation of Pinus spp. in the Northern Sierra of Oaxaca, Mexico Rosario Ramírez Santiago, Gregorio Ángeles Pérez, Ricardo Clark Tapia, Víctor Manuel Cetina Alcalá, Ofelia Plascencia Escalante y Patricia Hernández de La Rosa

Identificación de daños en el arbolado de tres parques del Distrito Federal

Identification of tree damages of three parks of Mexico City Alejandra Yunuen Zaragoza Hernández, Víctor Manuel Cetina Alcalá Miguel Ángel López López, Alicia Chacalo Hilú, María de Lourdes de la Isla de Bauer, Dionicio Alvarado Rosales y Héctor González Rosas

Supervivencia de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. en campo mediante la aplicación de espuma fenólica hidratada

Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. survival in the field from the addition of cell phenolic foam Abraham Palacios Romero, Rodrigo Rodríguez Laguna, Francisco Prieto García, Joel Meza Rangel,Ramón Razo Zárate y María de la Luz Hernández Flores

Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp. asociado a cancros y secamiento de yemas en Eucalyptus sp.

Molecular identification of the Botryosphaeria sp. complex related to cankers and drying of buds in Eucalyptus sp. Dany Gabriel Santiago Santiago, Ernestina Valadez Moctezuma y David Cibrián Tova

Editorial Producción de árboles de Navidad Las plantaciones forestales comerciales (PFC) constituyen, a nivel nacional, una actividad prioritaria para el incremento de la producción forestal; de esta manera se ha favorecido la implementación de diversas estrategias que fomentan su desarrollo, como por ejemplo, el apoyo económico y la integración de alianzas entre plantadores y los gobiernos federal y estatal. Otros aportes de las plantaciones forestales comerciales al sector son la restauración de la cobertura arbórea y la provisión a la sociedad de servicios ambientales, que a, su vez, coadyuvan a mitigar los efectos del cambio climático; además son generadoras de alternativas económicas rentables y competitivas para los productores. Destaca, en este contexto, su participación en el abasto de materias primas, lo cual es importante para disminuir el déficit existente en ese rubro. Dado que el establecimiento de PFC demanda inversiones con un periodo largo de recuperación, y requiere de la aplicación de tecnología de reciente generación para la producción de planta y el manejo de las plantaciones, el Gobierno Federal ha implementado incentivos con la finalidad de reducir los costos y el riesgo de las inversiones. Al respecto, en el Programa Nacional Forestal 2013-2018 (Pronafor) se incorporan como metas, el aumento de la superficie de PFC a 384 661 ha y contribuir con 2.1 millones de metros cúbicos a la producción forestal, ambas en el año 2018. Para ello se definen líneas de acción que implican aplicar subsidios directos a las plantaciones, fomentar el acceso al crédito, incrementar las capacidades técnicas de los involucrados en dicha actividad productiva, promover la integración de alianzas público-privadas para su desarrollo, y propiciar la participación de los diferentes niveles de gobierno y de organizaciones de la sociedad civil (www.conafor.gob.mx/web/ apoyos/pronafor/). Entre los diferentes tipos de plantaciones forestales, las de árboles de Navidad son interesantes pues representan un agronegocio para los dueños o poseedores de terrenos forestales o de aptitud forestal mediante el cual efectúan un aprovechamiento continuo del recurso, a partir de la primera cosecha que tiene lugar a los seis años de iniciada la plantación. Los productores obtienen y generan beneficios como: empleos e ingresos temporales y permanentes; servicios ambientales para los habitantes de las comunidades vecinas, lo que es particularmente importante cuando la plantación se localiza en áreas cercanas a las zonas urbanas; facilitan la filtración de agua y recarga de los mantos acuíferos; la captura de una gran cantidad de carbono durante el crecimiento de los individuos; y contribuyen en la prevención de la erosión del suelo. La producción de árboles de Navidad representa una valiosa alternativa para evitar el avance de la mancha urbana sobre terrenos no arbolados y evitar al mismo tiempo, la emigración de habitantes de las zonas rurales hacia las grandes ciudades. La demanda del mercado nacional de árboles de Navidad es de 1.6 a 2.0 millones de árboles, de los cuales alrededor de 60 % se cubre a través de importaciones procedentes de Canadá y Estados Unidos de América. En México existía en el año 2014 una superficie plantada de 4 883 ha, distribuidas en 11 entidades, de las cuales sobresalían: Estado de México, Puebla, Michoacán, Veracruz, Distrito Federal y Tlaxcala. No obstante los apoyos económicos y técnicos destinados a esta actividad, persiste el déficit en la oferta de árboles de Navidad. Además de las plantaciones hay viveros que se dedican a dicha actividad, aunque su producción es inferior; sin embargo, en años recientes han dirigido sus esfuerzos al cultivo de arbolitos en maceta, que están enfocados a cubrir un nicho de mercado muy particular, denominado “árboles de Navidad vivos o miniárboles”, que se ha gestado en respuesta a las tendencias ambientalistas combinadas con el reducido espacio disponible en las grandes urbes (casas-habitación y oficinas). Dicho segmento es abastecido, fundamentalmente, con ejemplares importados desde Canadá Estados Unidos de América e Italia. Las especies más utilizadas son Pinus ayacahuite (pino blanco o pino vikingo), Pinus greggii (pino prieto), Pinus cembroides (pino piñonero), Abies religiosa (oyamel) y Pseudotsuga menziesii (pinabete). Si bien, los árboles de Navidad son un agronegocio atractivo, por su rentabilidad, una opción interesante para los plantadores y viveristas es la incorporación, como producto secundario, de algunos hongos ectomicorrizógenos comestibles, que les proporcionarían

ingresos en el corto plazo, durante la mitad del periodo de producción. Lo anterior parte de la presencia de la asociación simbiótica entre las raíces de las coníferas con macromicetos de alto valor alimentario y económico, como es el caso de Russula brevipes (cola de borrego, trompa de cochino), Ramaria flava (escobeta), Boletus edulis (pambazo), Suillus granulatus (pancita), S. brevipes (panza de encino), Lactarius subdulcis (enchilado), L. deliciosus (enchilado), Morchella spp. (mazorquitas) y Cantharellus cibarius (duraznillo). Un beneficio adicional se reflejaría en la calidad de los árboles y en el aumento de su supervivencia.

En definitiva, esta es una opción innovadora que constituye una alternativa económica para los productores de árboles de Navidad, la cual hace más atractivo y rentable su cultivo. Con base en los beneficios ambientales y económicos que aportan este tipo plantaciones, un aspecto relevante que se debe atender es la promoción del uso de árboles de Navidad producidos en México, la que debe hacer énfasis en los servicios ambientales aportados por dicho sistema de producción y la compra de ellos coadyuva a disminuir las importaciones y con ello la fuga de divisas. Marisela Cristina Zamora Martínez

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (27) : 31-42

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Artículo / Article

Contenido y captura potencial de carbono en la biomasa forestal de San Pedro Jacuaro, Michoacán Carbon content and its potential sequestration in the forest biomass of San Pedro Jacuaro, Michoacán State José Antonio Benjamín Ordóñez Díaz1, Ricardo Rivera Vázquez2, María Erika Tapia Medina3 y Luis Raúl Ahedo Hernández4

Resumen Como consecuencia del aumento de las concentraciones de carbono en la atmósfera y su repercusión en el cambio climático global ha surgido la necesidad de determinar la cantidad de carbono almacenado en los ecosistemas, de los cuales los bosques templados representan un gran potencial de captura del mismo en sus diferentes depósitos (biomasa aérea o forestal, suelo y mantillo); la biomasa aérea comprende el fuste, las hojas y las ramas. Este estudio se llevó a cabo en el ejido de San Pedro Jacuaro, en el estado de Michoacán, porque sus bosques tienen un buen estado de conservación y están bajo manejo. Se realizaron dos estimaciones, conservadora y real, del contenido de carbono en dicha biomasa. La primera varió entre 67 y 177 Mg C ha-1, con promedio ponderado de 103.1 Mg C ha-1. La segunda registró valores de 71 a 198 Mg C ha-1, con un promedio ponderado de 129.1 Mg C ha-1; respecto a la captura potencial de carbono se estimó que el bosque fija 1.54 Mg C ha-1año-1, que corresponde a 5.65 Mg CO2e ha-1año-1 en las 1 842 ha, lo que hace posible estimar que, potencialmente, puede hacerlo con un total de 2 837 Mg C año-1, que equivalen a 10 401.16 Mg CO2e año-1. Estos resultados sugieren que el área de estudio sea atractiva para proyectos de captura de carbono como REDD+.

Palabras clave: Almacenes de carbono, biomasa aérea, bosques templados, contenido de carbono, ecuación alométrica, Michoacán. Abstract As a result of increased carbon concentrations in the atmosphere and their impact on global climate change it has become necessary to determine the amount of carbon stored in ecosystems, from which temperate forests represent a great potential for capturing it in different deposits (aerial or forest biomass, soil and litter); aerial biomass comprises the stem, leaves and branches. This study took place in the ejido of San Pedro Jacuaro, in the state of Michoacán, because their forests are well preserved and are under management. Two estimates, conservative and real, of carbon content in the aerial or aboveground biomass were carried out. The first varied between 67 and 177 Mg C ha-1, Mg C weighted average of 103.1 ha-1. The second recorded values Mg C 71-198 ha-1, with a weighted average of 129.1 Mg C ha-1; regarding the potential of carbon capture is estimated that the forest fixed 1.54 Mg C ha-1 yr -1, corresponding to 5.65 Mg CO2e ha -1 yr -1 and in 1 842 has, making it possible to estimate that can potentially do a total of Mg C 2 837 yr-1, equivalent to 10 401.16 Mg CO2e yr-1. These results suggest that the study area is attractive for carbon sequestration projects like REDD+.

Key words: Carbon deposits, aboveground biomass, temperate forests, carbon content, allometric equation, Michoacán.

Fecha de recepción/date of receipt: 12 de febrero de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 10 de julio de 2015. 1 Servicios Ambientales y Cambio Climático, A. C. 2 Campo Experimental Bajío, CIR Centro, INIFAP. 3 Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático. Correo-e: erika.tapia@inecc.gob.mx 4 Centro de investigación en Ecosistemas, Universidad Nacional Autónoma de México.

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Introducción

Introduction

El cambio climático global (CCG) es el resultado del incremento en la temperatura superficial del planeta y representa uno de los problemas ambientales más serios que enfrenta la humanidad desde hace más de una década (IPCC, 2001).

Global Climate Change (GCC) is the result of the increment in the temperature of the planet’s surface and it is one of the most serious environmental problems faced by humanity since over a decade ago (IPCC, 2001).

Los bosques constituyen un valioso almacén de carbono porque son fuentes de mitigación o reducción de gases de efecto invernadero (GEI), en particular de bióxido de carbono (CO2). Sin embargo, cuando son perturbados o destruidos, las reservas de este elemento en la biomasa aérea son removidas de forma parcial o total del lugar de origen y, posteriormente, transformadas en productos maderables o liberadas a la atmósfera por combustión o en un periodo más largo mediante descomposición microbiana (Ordóñez et al., 2008).

Forests act as a valuable deposit of carbon since they are greenhouse effect gases (GEG) mitigation or reduction sources, particularly carbon dioxide (CO2). However, when they are disturbed or destroyed, the reserves in the aboveground biomass are partially or totally removed from their original source, and later, transformed into wooden products or released into the atmosphere by combustion or in a longer time, by microbial decomposition (Ordóñez et al., 2008). Within the forest vegetation, tree and herbaceous strata put together the highest biomass, and, therefore, carbon; storage capacity and capture depend on plant community, weather, moisture, species, site quality and density, for example (Ordóñez, 1999). The main components of the aboveground biomass of the tree layer are the stem, the branches and the foliage.

Dentro de la vegetación forestal, los estratos arbóreo y herbáceo reúnen la mayor biomasa, y por lo tanto, de carbono; su capacidad de almacenamiento y captura dependen de la comunidad vegetal, el clima, la humedad, la especie, la calidad del sitio y la densidad, por ejemplo (Ordóñez, 1999). Los principales componentes de la biomasa aérea del estrato arbóreo son el fuste, las ramas y el follaje.

The temperate forests of central and southern Mexico currently experience an accelerated process of deforestation and degradation, with rates comparable to that of the country’s forests change rates. Bocco et al. (2001) mention that deforestation in Michoacán ranges from 1.0 to 1.8 % per year in temperate and tropical forests, respectively, which are among the highest in Mexico.

Los bosques templados del centro y sur de México experimentan, en la actualidad, un acelerado proceso de deforestación y degradación, con tasas de cambio comparables al de las selvas del país. Bocco et al. (2001) señalan que la deforestación en Michoacán varía de 1.0 a 1.8 % anual en bosques templados y selvas, respectivamente, que se ubican entre los porcentajes más altos del país.

In Mexico there is no thorough information on carbon stocks by ecosystem type and land use, nor of its net flows, derived from the patterns of land use change on a regional scale (Ordóñez, 1999).

En México no se cuenta con información pormenorizada de los almacenes de carbono por tipo de ecosistema y uso del suelo, ni tampoco de sus flujos netos, derivados de los patrones de cambio de uso del suelo a escala regional (Ordóñez, 1999).

This study aims to make a contribution to the knowledge of the content of carbon in temperate forests through a detailed analysis that comprises the estimation of the potential carbon content and capture in the aboveground biomass of the ejido of San Pedro Jacuaro, Michoacán, plus making stands and to estimate the tree areas of the place, making a forest inventory in order to quantify the cubic meters of wood volume and calculate the carbon content by total area and biomass per hectare.

El presente estudio pretende contribuir al conocimiento de los contenidos de carbono en bosques templados mediante un análisis detallado, que consistió en una estimación del contenido y captura potencial de carbono en biomasa aérea del ejido de San Pedro Jacuaro, Michoacán, además de rodalizar y estimar las superficies arboladas del lugar, de hacer un inventario forestal con el propósito de cuantificar el volumen en metros cúbicos de madera y calcular el contenido de carbono por superficie total y por hectárea en biomasa aérea.

The ejido was selected to carry out the project that includes a natural forest in good condition that is subject to forest management that keeps it that way.

Se seleccionó este ejido para llevar a cabo el proyecto porque incluye un bosque natural en buen estado de conservación que está sujeto a un manejo forestal que así lo mantiene.

Materials and Methods The study area is located between the 2’191 000 north latitude and west longitude and 2’180 000 north latitude with west

Ordóñez et al., Contenido y captura potencial de carbono en...

longitude in the Eje Neovolcánico physiographic province and the Mil Cumbres subprovince at 1 500 to 3 000 m (Figure 1) over 1 842 has.

Materiales y Métodos El área de estudio se localiza entre las coordenadas latitud norte 2’191 000 longitud oeste y latitud norte con 2’180 000 longitud oeste, en la provincia fisiográfica Eje Neovolcánico y la subprovincia Mil Cumbres a una altitud de 1 500 a 3 000 m (Figura 1). El área comprende una superficie aproximada de 1 842 ha.

Figura 1. Ubicación del área de estudio, San Pedro Jacuaro, municipio Ciudad de Hidalgo, Michoacán. Figure 1. Location of the study area, San Pedro Jacuaro, Ciudad de Hidalgo municipality, Michoacán.

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Se identificaron 11 tipos de sitios o rodales existentes en los predios seleccionados, en los cuales se establecieron siete parcelas de muestreo por rodal, lo que dio un total de 77 que constituye un número representativo de la superficie total de acuerdo a la fórmula de tamaño de muestra siguiente:

Eleven types of sites or stands present at the selected lands were determined, in which seven sampling plots were established by each stand, which summed up 77, which, based upon the sampling intensity, is representative of the total area, according to the following formula of sample size:

Where:

Donde:

N = Number of the sample t 2 = Value of Student t tables (S%)2= Variance coefficient (E%)2 = 5 % Error

N = Número de la muestra t 2 = Valor de tablas de t de Student (S%)2 = Coeficiente de varianza (E%)2 = Error 5 %

In order to distinguish the type of sites, Bocco’s method (Bocco et al., 1991) was applied, as it uses a geographic information system (GIS) to characterize the place and define landscape units. Each sampling plot was made up by three 1 000 m2 circles (Velasco et al., 2002), inside of which was included a smaller one of 500 m2 (Figure 2).

Para diferenciar los tipos de sitio se aplicó el método de Bocco et al. (1991), que utiliza un sistema de información geográfica (SIG) para dar atributos al área y establecer unidades de paisaje. Cada parcela de muestreo consistió de tres círculos de 1 000 m2 (Velasco et al., 2002). Dentro de cada uno se estableció otro interior de 500 m2 (Figura 2).

Fuente: Ordóñez et al., 2008; Ordóñez, 2012. Source: Ordóñez et al., 2008; Ordóñez, 2012.

Figura 2. Diseño de las parcelas de muestreo. Figure 2. Sampling plots design.

Ordóñez et al., Contenido y captura potencial de carbono en...

Para estimar el contenido de carbono de la biomasa aérea del bosque se siguió el procedimiento basado en Brown y Roussopoulous (1974), SARH (1995) y Brown y Delaney (2000). Este método consiste en medir el DN (diámetro normalizado o diámetro a la altura del pecho) a 1.30 m en todos los árboles con tallas superiores a esa dimensión.

For the estimation of carbon content of the forest aboveground biomass, the procedure recommended by Brown and Roussopoulous (1974), SARH (1995) and Brown and Delaney (2000) was followed. This method measures ND (normal diameter or at breast height) at 1.30 m in all the trees with sizes above this number.

Posteriormente, a partir del rodal por los tipos de vegetación existente (pino o encino), se seleccionaron cuatro ecuaciones genéricas (Ayala, 2001) para estimar el volumen total con base en el DN y la altura. Pinos = 0.084 * D2.47 (1) 2 0.919 Pinos = 0.084 * (D A) (2) 1.782 Encinos = 1.91 * D (3) Encinos = 0.283 * (D2A )0.807 (4)

Afterwards, from a stand according to the existing types of vegetation (pine and oak), four generic equations (Ayala, 2001) were selected to estimate the total volume based upon ND and height. Pines = 0.084 * D2.47 (1) 2 0.919 Pines = 0.084 * (D A) (2) Oaks = 1.91 * D1.782 (3) Oaks = 0.283 * (D2A )0.807 (4)

Donde:

Where:

DN = Diámetro normalizado A = Altura

ND = Normal diameter A = Height

Estas ecuaciones permiten hacer una estimación más precisa cuando se toma la altura, en comparación con las que solo incorporan al DN, que conducen a otras conservadoras o bajas, y, por lo tanto, no incurren en sobreestimaciones.

This equations favor a more precise estimation when height is considered, compared to those that only include ND, which lead to others, lower or more conservative, and, therefore, do not fall into overestimations.

Para determinar la biomasa, se multiplicó el volumen por la densidad de la madera (0.45 g cm-3 para pino y 0.60 g cm-3 para encino) (INECC, 2013), paso seguido, por el número de individuos en el sitio y este cálculo se extrapoló a hectárea y superficie total del estudio. Finalmente, para determinar el contenido de carbono se multiplicó el valor de la biomasa por la concentración de carbono 0.5 (IPCC, 1996 y 2003; Ordóñez, 2008).

To determine biomass, volume was multiplied by wood density (0.45 g cm-3 for pine and 0.60 g cm-3 for oak) (INECC, 2013); next, by the number of individuals at the site and the calculation was transferred to the hectare and the total area of the study. Finally, to determine carbon content, the value of biomass was multiplied by the 0.5 carbon concentration (IPCC, 1996 and 2003; Ordóñez, 2008). In addition, in order to know the evolution of carbon contents in the forests, it was decided to use the Current Annual Increment (ICA, for its abbreviation in Spanish) through the Loetsch method (Ordóñez and Masera, 2001). ICA is the volume increase of a tree, which is influenced by the species, age, soil type, moisture and competence, among other factors, that as a whole conform the quality of station and when dimensional analysis is made, values are transformed from m3 ha-1 yr-1 into Mg C ha-1 yr-1 (Ordóñez, 2008).

Además, para conocer la evolución de los contenidos de carbono en el bosque se decidió usar el ICA (Incremento Corriente Anual) mediante el método de Loetsch (Ordóñez y Masera, 2001). El ICA es el aumento volumétrico de un árbol, que está influenciado por la especie, la edad, el tipo de suelo, la humedad y la competencia, entre otros factores, que en suma constituyen la calidad del sitio, y al realizar el análisis dimensional se pasa de m3 ha-1 año-1 a Mg C ha-1 año-1 (Ordóñez, 2008).

Results

Resultados

The carbon content in the vegetation of the study area was estimated with a high and a low estimate; the first found a total of 129.1 Mg C ha -1, with values between 71 and 198 Mg C ha-1, while the second gave a total of 103.1 Mg C ha-1, with values between 67 and 177 Mg C ha-1. Figure 3 shows significant differences between using only the diameter (high) and replaces the value in the allometric equation (one for pines

El contenido de carbono en la vegetación del área de estudio se calculó con una estimación alta y una baja; la primera indicó un total de 129.1 Mg C ha -1, con valores entre 71 y 198 Mg C ha-1, mientras que la segunda dio un total de 103.1 Mg C ha-1, con valores entre 67 y 177 Mg C ha-1. En la Figura 3 se aprecian diferencias significativas entre la

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and three for oaks) and the other (lower), which considers the diameter and height and adjusts the values of the allometric equation (two for pines and four for oaks).

que usa únicamente el diámetro (alta) y sustituye el valor en la ecuación alométrica (uno para pinos y tres para encinos) y la otra (baja), que considera el diámetro y la altura, y ajusta los valores de la ecuación alométrica (dos para pinos y cuatro para encinos).

Figura 3. Contenidos de carbono (t C ha-1 ó Mg C ha-1) en biomasa aérea de la vegetación de los sitios de San Pedro Jacuaro, Michoacán. Figure 3. Carbon content (t C ha-1 or Mg C ha-1) in aboveground biomass of the sites of San Pedro Jacuaro, Michoacán. En la estimación alta la mayor concentración de carbono almacenado se registró en el sitio 11 con 195 Mg C ha-1, si bien se contabilizaron más de 2 000 árboles por ha, cabe precisar que los diámetros dominantes eran de 12 y 13 cm (al sustituir los valores en la ecuación uno y tres); en la estimación baja al remplazar los valores (en las ecuaciones dos y cuatro que incorporan el diámetro y la altura), se obtuvo un valor de 95 Mg C ha-1; es decir, que se verifica una diferencia de 51 % del valor estimado.

In the high estimate, the greatest concentration of carbon stored was recorded in the 11th site with 195 Mg C ha-1, even where more than 2 000 trees per hectare were counted, it should be noted that the major diameters were 12 and 13 cm (when replacing values in equation one and three); in the low estimate to replace the values (in equations two and four which include diameter and height), a value of 95 Mg C ha-1 was obtained, that is, a difference of 51 % from the estimated value is confirmed.

Los sitios 3 y 10 mostraron divergencias porcentuales en el carbono almacenado de 3 y 8 % respectivamente, lo que obedece a que el sitio 3 tiene en promedio 529 árboles ha-1 con diámetros dominantes de 70 a 75 cm; el sitio 8 tiene 839 árboles ha-1 con diámetros dominantes de 39 y 40 cm, lo que sugiere que las ecuaciones alométricas seleccionadas no están diseñadas para árboles con diámetros inferiores a 35 cm.

Sites 3 and 10 showed percentage differences in carbon stocks of 3 and 8 % respectively, as site 3 has 529 trees ha-1 on average with dominant diameters of 70 to 75 cm; site 8 has 839 trees ha-1 with dominant diameters of 39 and 40 cm, suggesting that the selected allometric equations are not designed for trees with a diameter below 35 cm. From ICA parameters, potential scenarios were developed to capture carbon after 5, 10, 15, 20, 25, 40 and 50 years. It was taken as a premise that management did not exist and that the evaluated forests develop naturally. Results indicate that there is good potential for carbon sequestration with an

A partir de los parámetros de ICA, se elaboraron escenarios de captura potencial de carbono a 5, 10, 15, 20, 25, 40 y 50 años. Se tomó como premisa que no existiera manejo y que los bosques evaluados se desarrollan de forma natural.

Ordóñez et al., Contenido y captura potencial de carbono en...

Los resultados indican que existe un buen potencial de captura de carbono con un promedio de 1.54 Mg C ha-1 año-1 (la media nacional de crecimiento de un bosque natural es de 1.0 Mg C ha-1 año-1 (INECC, 2013).

average of 1.54 Mg C ha-1 yr-1 (the national average growth of natural forest is 1.0 Mg C ha-1 yr-1 (INECC, 2013). Expressed in tons of equivalent carbon dioxide it is possible to predict an annual capture of 5.65 Mg CO2 e ha-1 and for the 1 842 has of the property, there is a potential carbon capture of 10 401.16 Mg CO2 e.

Expresado en toneladas de dióxido de carbono equivalente es posible predecir una captura anual de 5.65 Mg CO2 e ha-1, y para las 1 842 ha del predio una captura potencial de carbono de 10 401.16 Mg CO2 e.

Discussion

Discusión

The forests of conifers and hardwoods in Mexico are distributed around the Transmexican Axis and they exist virtually in all mountain ranges (Rzedowski, 1994), demonstrating their value as carbon sinks.

Los bosques de coníferas y latifoliadas en México se distribuyen en todo el Eje Transmexicano y prácticamente en todas las cadenas montañosas (Rzedowski, 1994), lo cual demuestra su valor como sumideros de carbono.

To estimate the carbon content in a forest it is required to know, essentially, its biomass which allows determining the storage of carbon and other chemical elements in each of its components in a given area (Brown et al., 1996; Ordóñez and Masera, 2001; Ordóñez et al., 2008); to weigh the potential amount of carbon that can be sequestered, growth should be measured from the stem volume (Ordóñez, 2008).

Para la estimación del contenido de carbono en un bosque se requiere conocer, en esencia, las existencias de biomasa, lo que facilita determinar los almacenes de carbono y otros elementos químicos en cada uno de sus componentes en una superficie particular (Brown et al., 1996; Ordóñez y Masera, 2001; Ordóñez et al., 2008); para ponderar la cantidad potencial de carbono que puede ser secuestrado se debe medir el crecimiento a partir del volumen fustal (Ordóñez, 2008).

In this study the biomass of standing trees was calculated by allometric and volumetric equations from the wood density of the genres of interest, coupled with the use of a biomass expansion factor for shafts, suggested by the IPCC (1996; 2003) and INECC (2013) for the corresponding to the entire tree. Compared with other locations of temperate forests in which the process have been carried out, the minimum and maximum values of this research surpass the intervals recorded in previous experiences (Ordóñez et al., 2008; Ordóñez, 2012; Orozco and Mireles, 2014), resulting from the use of generic equations.

En este estudio se calculó la biomasa de los árboles en pie mediante ecuaciones alométricas y volumétricas a partir de la densidad de la madera de los géneros de interés, aunado al uso de un factor en expansión de biomasa para fustes, sugerida por el IPCC (1996; 2003) y el INECC (2013) para obtener la correspondiente a la totalidad del árbol. En comparación con otras localidades de bosques templados en los que se ha llevado a cabo el proceso, los valores mínimos y máximos de esta investigación superan a los intervalos registrados en experiencias previas (Ordóñez et al., 2008; Ordóñez, 2012; Orozco y Mireles, 2014), que resultaron del uso de ecuaciones genéricas.

To carry out carbon assessment projects on forest ecosystems demands reliable measurement methods that meet the requirements established by the IPCC (1996 and 2003), that are efficient to measure the carbon content and potential capture (Ordóñez and Masera, 2001; Ordóñez et al., 2008). Therefore, when making a low estimate of carbon stocks, the premise not to overestimate the content of the element in question is fulfilled, which is recommended by the IPCC for quantification projects thereof, in order to reduce uncertainties. The most important thing is to make in situ cubication and to estimate, with local data, the following variables: actual stocks, density of trees per hectare, genders present, volume per tree, tree biomass and current annual increment, complemented by wood density by genus or species, and, finally, to try to justify the use of expansion factors if they should be employed.

Llevar a cabo proyectos de evaluación de carbono en ecosistemas forestales, requiere de métodos de medición confiables, que cumplan con las exigencias establecidas por el IPCC (1996 y 2003), que sean eficientes para medir el contenido y captura potencial de carbono (Ordóñez y Masera, 2001; Ordóñez et al., 2008). Por ello, al hacer una estimación baja del carbono almacenado se cumple la premisa de no sobreestimar los contenidos del elemento en cuestión, lo cual recomienda el IPCC para proyectos de cuantificación del mismo, a fin de reducir incertidumbres. Lo más importante es cubicar in situ y estimar con los datos locales las siguientes variables: existencias reales, densidad del arbolado por ha, géneros presentes, volumen por árbol, biomasa por árbol e incremento corriente anual, así como complementar con densidad de la madera por género o

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especie y, finalmente, tratar de justificar el uso de factores de expansión en caso de ser empleados.

Conclusions It was possible to make an estimation the carbon content in the aboveground biomass of the forests of the ejido of San Pedro Jacuaro in the state of Michoacán by means of the allometric equations, as the use of generic equations leads to significant differences of more than 51 % of the estimated carbon replacement values, as they do not take into account diameters under 35 cm. The accurate estimation is 237 618 Mg C, while the conservative estimate would suggest a total of 220 642 Mg C in the 1 842 has comprising the study area.

Conclusiones Se realizó una estimación del contenido de carbono en biomasa aérea de los bosques del ejido de San Pedro Jacuaro en el estado de Michoacán por medio de ecuaciones alométricas, pues el uso de las ecuaciones genéricas conduce a diferencias significativas de más de 51 % del carbono estimado en la sustitución de valores porque no toman en cuenta diámetros menores de 35 cm. La estimación precisa es de 237 618 Mg C, mientras que la estimación conservadora sugiere un total de 220 642 Mg C en las 1 842 ha que comprenden el área de estudio.

The carbon sequestration potential is 1.54 Mg C ha-1, which in tons of equivalent carbon dioxide is 5.65 Mg CO2e ha-1 and for the studied land, 10 401.16 Mg CO2e per year. To place bonds for carbon sequestration it is necessary to make a balance between what is cut and what grows, in order to have a clear appreciation of how carbon sequestration occurs as an environmental service.

La captura potencial de carbono es de 1.54 Mg C ha-1, lo que en toneladas de dióxido de carbono equivalente es de 5.65 Mg CO2e ha-1 y para el predio estudiado, 10 401.16 Mg CO2e anual. Para colocar bonos por captura de carbono es necesario realizar un balance entre lo que se corta y lo que crece a fin de tener claro cómo ocurre la fijación de carbono como un servicio ambiental.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

Contribution by author

Conflicto de intereses

José Antonio Benjamín Ordóñez Díaz: selection of study units and sampling sites in the field, structuring of the document, data base, review and data analysis and funding negotiations; Ricardo Rivera Vázquez: data analysis and processing and review of the document; María Erika Tapia Medina: definition of the research topic, selection of study units and sampling sites in the field, data base, structuring and review of the document; Luis Raúl Ahedo Hernández: selection of study units and sampling sites in the field, structuring and analyzing data base.

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Contribución por autor José Antonio Benjamín Ordóñez Díaz: selección de unidades de estudio y sitios de muestreo en campo, estructuración del manuscrito y base de datos, revisión y análisis de datos y negociación del financiamiento; Ricardo Rivera Vázquez: análisis y procesamiento de datos y revisión del manuscrito; María Erika Tapia Medina: definición del tema de investigación, selección de unidades de estudio y sitios de muestreo en campo, base de datos, estructuración y revisión del manuscrito; Luis Raúl Ahedo Hernández: selección de unidades de estudio y sitios de muestreo encampo, estructuración y análisis de base de datos.

Acknowledgements The authors would like to express their gratitude to the community of San Pedro Jacuaro, and particularly to Hugo Medrano, Leonel López, Virginia Araujo, Teresa González, Vicente y Miguel Salinas, Carlos Ramos, Araceli Samaniego, Dulce Tovar and Omar Chassin for their support during field work. This project was partially sponsored by the Fundación Produce Michoacán, the Comisión Forestal del estado de Michoacán and the Instituto Nacional de Ecología.

Agradecimientos Los autores desean expresar su agradecimiento a la comunidad de San Pedro Jacuaro, y en particular a Hugo Medrano, Leonel López, Virginia Araujo, Teresa González, Vicente y Miguel Salinas, Carlos Ramos, Araceli Samaniego, Dulce Tovar, Omar Chassin por su apoyo en el trabajo de campo. Este proyecto fue financiado parcialmente por la Fundación Produce Michoacán, la Comisión Forestal del estado de Michoacán y el Instituto Nacional de Ecología.

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Artículo / Article

Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus couesi (Coues & Yarrow, 1875) en la Sierra del Laurel, Aguascalientes Odocoileus virginianus couesi (Coues & Yarrow, 1875) habitat-density ratio in Sierra del Laurel, Aguascalientes Salvador Martín Medina Torres1, Edmundo García Moya2, Marcelo Márquez Olivas2, Angélica Romero Manzanares2, Humberto Vaquera Huerta3 y Mario Martínez Menes4

Resumen El venado de Coues (Odocoileus virginianus couesi) es una de las 14 subespecies de venado cola blanca en México, se distribuye sobre 30.4 % de la república mexicana y es de alto valor cinegético. Se realizó una investigación en la Sierra del Laurel, municipio Calvillo, Aguascalientes, México, de la densidad del venado cola blanca en respuesta a los atributos del hábitat, estimada mediante el recuento de grupos fecales. El hábitat se describió por sus características topográficas, florístico-estructurales y agua disponible. Se determinó que la densidad fue mayor en el matorral subtropical, seguida de la presente en el bosque de Quercus y del pastizal inducido. Las variables que contribuyeron a explicar la abundancia fueron el tipo de vegetación, el índice de equidad de Pielou, el índice de predominio de Simpson, la densidad de Ipomoea murucoides, la riqueza florística y la altura media de las arbustivas, así como el porcentaje de suelo desnudo. No obstante, la existencia de otros factores demográficos del venado, como la relación de sexos, y de tipo antrópico como la fragmentación del hábitat, el sobrepastoreo, la caza furtiva, la presencia de paseantes y la proliferación de obras para ecoturismo no pueden descartarse como posibles causas de una mayor abundancia de este cérvido en el matorral subtropical, por lo que se requiere de la realización de más estudios sobre el particular.

Palabras clave: Calvillo, cérvido, grupos fecales, matorral subtropical, modelo lineal generalizado, venado cola blanca. Abstract The Coues deer (Odocoileus virginianus couesi) is one of the 14 subspecies of white-tailed deer in Mexico and its distribution area encompasses 30.4 % of the Mexican Republic and it has a high cinegetic value. A research was carried out in Sierra del Laurel, in the municipality of Calvillo, Aguascalientes, Mexico, on the density of the white-tailed deer in response to the characteristics of the habitat, estimated by means of the count of fecal pellet groups. The habitat was characterized by its topographic and floral-structural traits and by availability of water. The density was determined to be higher in the subtropical shrubland, followed by that of the Quercus forest and of the induced grassland. The variables which accounted for the abundance of this deer species were vegetation type, Pielou’s equity index, Simpson’s predominance index, the density of Ipomoea murucoides, the floral wealth and the mean height of the shrubs, and the percentage of naked soil. However, the existence of other demographic factors of the dear, such as the sex ratios, as well as anthropic factors including the fragmentation of the habitat, overgrazing, furtive hunting, the presence of hikers and the proliferation of constructions for ecotourism cannot be discarded as possible causes of a larger abundance of this cervid in the subtropical shrubland; therefore, further studies on this topic are required.

Key words: Calvillo, cervid, fecal pellet groups, subtropical shrubland, generalized linear model, white-tailed deer. Fecha de recepción/date of recepit: 5 de noviembre de 2014; Fecha de aceptación/date of acceptance: 20 de agosto de 2015. 1 Cuerpo Académico Desarrollo Sustentable. Universidad Autónoma Indígena de México. Correo-e: smedinat@gmail.com 2 Postgrado en Botánica. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. 3 Postgrado en Estadística. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. 4 Postgrado en Hidrociencias. Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo.

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Introducción

Introduction

El venado de Coues (Odocoileus virginianus couesi (Coues & Yarrow, 1875) (Ramírez-Pulido, et al., 2005) es una de las 14 subespecies de venado cola blanca en México (Ramírez-Pulido, et al., 2005; Villarreal, 1999). Su área de distribución abarca 30.4 % de la república mexicana y es de alto valor cinegético (Galindo-Leal y Weber, 1998). Se localiza desde Arizona, en los Estados Unidos de América, hasta Jalisco en México, a lo largo de la Sierra Madre Occidental (Ezcurra y Gallina, 1981). El estado de Aguascalientes forma parte de su territorio (Galindo-Leal y Weber, 1998), donde la caza furtiva estuvo a punto de extinguirlo durante la década de 1970, época en la que se registró una densidad de 0.65 venados km-2 (Medina-Flores y Medina-Torres, 1989).

The Coues deer (Odocoileus virginianus couesi (Coues & Yarrow, 1875) (Ramírez-Pulido, et al., 2005) is one of the 14 subspecies of white-tailed deer in Mexico (Ramírez-Pulido, et al., 2005; Villarreal, 1999). Its distribution area encompasses 30.4 % of the Mexican Republic and has a high cinegetic value (Galindo-Leal and Weber, 1998). It can be found from Arizona, in the United States, to Jalisco, in Mexico, along the Sierra Madre Occidental (Ezcurra and Gallina, 1981). The state of Aguascalientes is part of its territory (Galindo-Leal and Weber, 1998), where furtive hunting placed it on the brink of extinction during the 1970s, at which time the density of the species was 0.65 deer km-2 (Medina-Flores and Medina-Torres, 1989). Thanks to a surveillance program implemented in 1975 (Medina-Flores and Medina-Torres, 1989; Villalobos, 1989), its populations recovered 20 years later, until they reached a density of 2.00 deer km-2 (Kobelkowsky, 2000). This coincided with the establishment of the first Wildlife Conservation and Management Units (UMAs) for the cinegetic exploitation of the deer.

Gracias a un programa de vigilancia, instituido en 1975 (Medina-Flores y Medina-Torres, 1989; Villalobos, 1989), sus poblaciones se recuperaron 20 años después, hasta alcanzar cifras de 2.00 venados km-2 (Kobelkowsky, 2000); lo anterior coincidió con el establecimiento de las primeras Unidades de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre (UMA), para su aprovechamiento cinegético.

Surveillance has been restricted to Sierra Fría since 2008; consequently, furtive hunting has continued in the rest of the state, in natural areas such as Sierra del Laurel, where temperate oak forests and subtropical vegetation exist, with patches of induced grasslands (Medina-Torres, 2008; Medina-Torres et al., 2008).

A partir de 2008, la vigilancia se ha restringido a la Sierra Fría, por lo que en el resto del estado la caza furtiva ha continuado en áreas naturales como la Sierra del Laurel, con presencia de bosques templados de encino y vegetación subtropical, con manchones de áreas perturbadas de pastizal inducido (Medina-Torres, 2008; Medina-Torres et al., 2008).

Since 2006, the Comisión Nacional Forestal (Conafor) has given a strong impulse to the establishment and operation of extensive UMAs and ecotourism projects in Sierra del Laurel, a situation which may endanger the population stability of the native deer.

Desde 2006 la Comisión Nacional Forestal (Conafor) ha dado un fuerte impulso al establecimiento y operación de UMA extensivas y proyectos de ecoturismo en la Sierra del Laurel, situación que puede poner en peligro la estabilidad poblacional del venado nativo.

The lack of monitoring and evaluation of the population studies carried out by the owners of the UMAs is a serious problem because it hinders their operation as instruments for conservation and propitiates the overexploitation of the deer and of other wild species (Urquiza, 2009). In the face of this problem, Urquiza (2009) points out the need to “have these studies carried out by the authorities or by independent entities, for there is the potential for a conflict of interests when this responsibility is left to the owners of the UMAs….” Although this poses the dilemma that the environmental authorities should be judge and jury, we must consider that the technicians hired by the owners of the UMAs may find themselves forced to alter the results of population studies in order to meet the demands of their employers, as a result of which the exploitation rates may be overestimated. In the particular case of the white-tailed deer, the explanation for its density in terms of the attributes of its habitat will be of help to foretell the variation of its population in time and space, in case its exploitation is intended or is already taking place.

La falta de sistemas de seguimiento y evaluación de los estudios poblacionales que realizan los dueños de las UMA constituye un serio problema que impide el funcionamiento como instrumento de conservación, y propicia la sobreexplotación del venado y otras especies de vida silvestre (Urquiza, 2009). Ante este problema, Urquiza (2009) señala la necesidad de que “estos estudios sean realizados por la autoridad o por entes independientes, pues hay el potencial de un conflicto de intereses cuando se deja esta responsabilidad a los dueños de las UMA.. ”. Si bien, ello plantea el dilema de que la autoridad ambiental sea juez y parte, debe considerarse que los técnicos contratados por los dueños de las UMA, pueden verse obligados a alterar los resultados de estudios poblacionales a entera satisfacción de sus empleadores, en consecuencia se sobreestiman las tasas de aprovechamiento. En el caso particular del venado cola blanca, la explicación de su densidad en respuesta a los atributos de su hábitat servirá

Medina et al., Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus...

para pronosticar la variación de su población en tiempo y espacio, si se pretende realizar su aprovechamiento, o bien si ya se está llevando a cabo.

In Sierra del Laurel, the slope and altitude of the land, the distance to the water, the mean height of the shrub stratum and the density per hectare of Ipomoea murucoides Roem. & Schult and Eysenhardtia polystachya Ortega Sarg. were found to influence habitat selection by the Coues deer, i.e. its presence or absence, whereby a digital map of the likelihood of the use of the habitat by the deer was generated (Medina-Torres et al., 2008). Nevertheless, the relationship between the deer’s population density and its habitat remain to be analyzed, as do the attributes of the habitat which affect the variability of this density. For this purpose, the following goals were set: to estimate the population density of the white-tailed deer in Sierra del Laurel, Aguascalientes; to characterize the habitat based on its physical and floral-structural attributes, and to explain the variability of the density of the deer population in terms of the attributes of the habitat.

En la Sierra del Laurel, se encontró que la pendiente y altitud del terreno, la distancia al agua, la altura media del estrato arbustivo, además de la densidad por hectárea de Ipomoea murucoides Roem. & Schult y Eysenhardtia polystachya Ortega Sarg. influyeron en la selección del hábitat por el venado de Coues; es decir, su presencia o ausencia, con lo que se generó un mapa digital de la probabilidad de uso del hábitat por el venado (Medina-Torres et al., 2008). No obstante, aún es necesario analizar la relación entre la densidad de su población y su hábitat, así como determinar los atributos de este que afectan la variabilidad de su densidad. Con ese fin se plantearon los siguientes objetivos: estimar la densidad poblacional del venado cola blanca en la Sierra del Laurel, Aguascalientes; caracterizar el hábitat con base en sus atributos físicos y florístico-estructurales; y explicar la variabilidad de la densidad del venado en respuesta a los atributos del hábitat.

Materials and Methods The research was carried out in the year 2006 in Sierra del Laurel, in Calvillo municipality, in southwestern Aguascalientes (Medina-Torres et al., 2008) (Figure 1).

Materiales y Métodos

Sierra del Laurel has a surface of 14 610 ha and is located between the coordinates 21°42’ and 21°51’ N and 102°47’ and 102°35’ W. It belongs to the physiographic subprovince of Zacatecan Sierras and Valleys and has a rough topography with altitudes varying between 1 700 and 2 760 m. It contains extrusive igneous rocks from the Cenozoic period; in the higher parts, lithosole is the predominant soil type, with depths of under 10 cm, limited by rocks and limestone. In the lower parts, haplic pheozems prevail, characterized by moderate fertility and by a dark, soft layer rich in organic matter and nutrients (Medina-Torres, 2008; Inegi, 2009). The creek beds drain toward the Gil-Malpaso-Calvillo river system, belonging to the tributary hydrological system of the sub-basin of the Juchipila river, which is part of the 12th hydrological region.

La investigación se realizó durante 2006 en la Sierra del Laurel, municipio Calvillo, al suroeste del estado de Aguascalientes (Medina-Torres et al., 2008) (Figura 1). Tiene una superficie de 14 610 ha. Se ubica entre los 21°42’ y 21°51’ norte, y 102°47’ y 102°35’ oeste. Pertenece a la subprovincia fisiográfica Sierras y Valles Zacatecanos; tiene una topografía accidentada, con altitudes que varían de 1 700 a 2 760 m. Contiene rocas ígneas extrusivas del Cenozoico; en las partes altas predomina el tipo de suelo Litosol, con profundidades menores a 10 cm, limitado por rocas y tepetate. En las partes bajas sobresalen los suelos Feozem háplico, caracterizados por fertilidad moderada y una capa superficial obscura, suave y rica en materia orgánica y nutrientes (Medina-Torres, 2008; Inegi, 2009). Los cauces drenan hacia el sistema de los ríos Gil-Malpaso-Calvillo, del sistema hidrológico tributario de la subcuenca del río Juchipila, perteneciente a la región hidrológica 12.

In higher parts, the climate is subhumid temperate, with summer rains (C (w)), while toward the lower parts of the Huajucar Valley, the climate is semi-warm semi-dry (BS1h). In the Eastern area, toward the Aguascalientes valley, the climate is warm semi-dry (BS1k) (García, 1998; Inegi, 2009). The annual precipitation is 615 mm, according to the historical average documented between 1960 and 2008 (Medina-Torres et al., 2008). Three types of vegetation have been identified: oak forest, subtropical shrubland, and induced grassland. Livestock exploitation is the main economic activity, although there are some agricultural areas —namely guava orchards— toward the lower parts (Medina-Torres et al., 2008).

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Figura 1. Ubicación de Sierra del Laurel. Figure 1. Location of Sierra del Laurel.

En las partes altas, el clima corresponde al templado subhúmedo, con lluvias en verano (C (w)), mientras que hacia las partes bajas del Valle de Huajucar, el clima es semicálido semiseco (BS1h). En la zona oriental, hacia el valle de Aguascalientes, el clima es cálido semiseco (BS1k) (García, 1998; Inegi, 2009). La precipitación promedio anual es de 615 mm, de acuerdo al promedio histórico documentado entre 1960 y 2008 (Medina-Torres et al., 2008).

Population density of Odocoileus virginianus couesi In order to obtain a conservative estimate of the population density and avoid overestimations, the defecation rate of 25 deer fecal pellet groups per day determined by López-Téllez et al. (2007) was utilized. This was compared with estimates from similar studies performed in Mexico (Gallina, 1990; Mandujano and Gallina, 1995; Ortíz-Martínez et al., 2005), 15.2 (Zavala, 1992, cited by Ortíz-Martínez et al., 2005) and 22.0 (GalindoLeal and Weber, 1998).

Se han identificado tres tipos de vegetación: bosque de encino, matorral subtropical y pastizal inducido. El aprovechamiento pecuario es la principal actividad económica, aunque existen algunas áreas agrícolas, y huertos de guayaba, hacia las partes bajas (Medina-Torres et al., 2008).

Densidad poblacional virginianus couesi

del

The establishment of the plots (initial count and subsequent clearing) began in February and continued until May 2006, since habitat variables were measured in some of them. A time since deposition of 120 days previous to the establishment of the plots was considered, in order to meet the basic assumption of the method of Eberhardt and Van Etten (1956): that only those pellet groups deposited after the fall of the leaves are to be counted. As the establishment of the plots advanced, the elapsed days were added to the time of the deposit, so that the number of days varied between 120 and 219. The second revision took place in June and July 2006, and the time since deposition of the accumulated pellet groups was 55 to 122 days. Because that year the rains were delayed until August, it was assumed that no significant loss of excreta due to rain runoff had occurred.

Odocoileus

Para obtener una estimación de la densidad poblacional conservadora y evitar sobreestimaciones, se utilizó la tasa de defecación de 25 grupos fecales de venado por día determinada por López-Téllez et al. (2007). Se comparó con estimaciones de trabajos similares realizados en México (Gallina, 1990; Mandujano y Gallina, 1995; Ortíz-Martínez et al., 2005), 15.2 (Zavala, 1992, citado por Ortíz-Martínez et al., 2005) y 22.0 (Galindo-Leal y Weber, 1998).

Medina et al., Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus...

El establecimiento de las parcelas (recuento inicial y limpieza subsiguiente) dio inicio en febrero y continuó hasta mayo de 2006, ya que sobre algunas de ellas se realizaron las mediciones de las variables del hábitat. Se tomó en cuenta un tiempo de depósito de 120 días, previo al inicio del establecimiento de las parcelas, lo anterior para cumplir con el supuesto básico del método de Eberhardt y Van Etten (1956): que solo serán contados los grupos fecales depositados después de la caída de las hojas. Al avanzar en el establecimiento de las parcelas, se sumaron los días transcurridos al tiempo de depósito, de tal manera que varío entre 120 y 219 días. La segunda revisión se efectuó durante los meses de junio y julio de 2006, y el tiempo de depósito de los grupos fecales acumulados fue de 55 a 122 días. Dado que las lluvias ese año se retrasaron hasta agosto, se consideró que no hubo pérdida importante de excretas por arrastre pluvial.

The population density was estimated by counting the pellet groups in circular 9.3 m2 plots (Eberhardt and Van Etten, 1956), as this size represents a balance between the sample variance (diminishing) and the sample bias (increasing), in relation to the increase in plot size (Smith, 1968). A pellet group was defined as a set of five excreta with similar characteristics (Gallina, 1990) found scattered along not more than 60 linear cm. The basic sample was based on lines or transects of 200 m each, for a total of 30 lines, on each of which six parcels were disposed, separated by a distance of 40 m or transects each, adding up to 180 parcels: 13 in an oak forest, 10 in a subtropical shrubland, and seven in induced grasslands. The existence of pellet groups within a radio of 1.72 m was verified in each parcel, starting from its georeferenced center, with a location error of 3 m. A stratified random sampling model was used (Gómez-Aguilar, 1979), to attain 30 % accuracy and a confidence of 93.0 %, values that are appropriate, given the human and material resources that were available for the research. It is worth mentioning that during the second revision six parcels belonging to two lines were not located, due to loss of the utilized marks, and therefore were not included in the statistical analysis.

La densidad poblacional se estimó mediante el recuento de los grupos fecales en parcelas circulares de 9.3 m2 (Eberhardt y Van Etten, 1956), ya que dicho tamaño representa un equilibrio entre la varianza de muestreo (disminuye) y el sesgo de muestreo (incrementa), en relación con el incremento del tamaño de la parcela (Smith, 1968).

In order to test whether or not the estimated deer density had varied between the two sampling stages, and given that there is no normalcy in the data because these are derived from counts, Wilcoxon’s range test was used. The population density was estimated by the model:

Se tomó como un grupo fecal todo hallazgo de al menos cinco excretas con características semejantes (Gallina, 1990), dispersas no más de 60 cm lineales. El muestreo base se hizo sobre líneas o transectos de 200 m cada uno, para un total de 30 líneas, y en cada una se colocaron seis parcelas, separadas 40 m una de otra para sumar 180 parcelas: 13 en bosque de encino, 10 en matorral subtropical y siete en pastizal inducido. Por parcela se verificó la existencia de grupos fecales en un radio de 1.72 m, a partir de su centro georreferenciado con un error de ubicación de tres metros. Se empleó un modelo de muestreo aleatorio estratificado (Gómez-Aguilar, 1979), para una precisión de 30 % y una confianza de 93.0 %, valores adecuados, dados los recursos humanos y materiales con los que se contó para la investigación. Cabe mencionar que durante la segunda revisión no se localizaron seis parcelas pertenecientes a dos líneas, debido a la pérdida de las marcas utilizadas, por lo que no fueron incluidas en el análisis estadístico.

Where:

D = (NP × PG) / (TP × TD) D = Density of deer per km2 NP = 107 526.88 plots per km2 PG = Average pellet groups per plot TP = Time since deposition of the pellet groups TD = Defecation rate (pellet groups per deer per day) (Eberhardt and Van Etten, 1956)

Because the pellet groups have an aggregate spatial distribution, the following equation was used to estimate the standard error for the model of a negative binomial distribution (Ezcurra and Gallina, 1981):

Con el fin de comprobar si la densidad estimada de venados no varió entre las dos etapas de muestreo, y dado que no hay normalidad en los datos por tratarse de recuentos, se aplicó una prueba de rangos de Wilcoxon. La densidad poblacional se estimó con el modelo:

Where: x = Sampling mean of pellet group per plot k = Coefficient of the negative binomial distribution n = Number of samples

D = (NP × PG) / (TP × TD)

The coefficient was estimated using the expression:

k = x2 / s2 – x

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Donde:

Where: D = Densidad de venados por km2 NP = 107 526.88 parcelas por km2 PG = Promedio de grupos fecales por parcela TP = Tiempo de depósito de los grupos fecales TD = Tasa de defecación (grupos fecales por venado por día) (Eberhardt y Van Etten, 1956)

s2 = Sampling variance of pellet groups per plot

Characterization of the habitat The topographic variables, water availability and floralstructural traits of the habitat were the predictive variables in the logistic regression models utilized for modeling the habitat selection by the Coues deer in Sierra del Laurel (Medina-Torres et al., 2008), and its values were averaged by transect. Each vegetal community was characterized based on these.

Con base en que los grupos fecales tienen una distribución espacial agregada, se empleó para el cálculo del error estándar el modelo de una distribución binomial negativa (Ezcurra y Gallina, 1981), con la ecuación:

The methodologies and procedures to obtain the topographic variables, the availability of water, and the flower-structural traits of the habitat are described in detail in Medina-Torres et al. (2008).

Donde: x = Media muestral de grupos fecales por parcela k = Coeficiente de la distribución binomial negativa n = Número de muestras

The diversity, equity and predominance of vegetal species were estimated based on the data obtained for each sampling unit and using the Bio-Dap® software (Thomas and Clay, 2005). Shannon’s diversity index (H’ ) expresses the uniformity of the important values across the plant species in the sample, under the assumption that the individuals are selected at random and that all taxa are represented in the sample. It acquires values that range between zero, when there is a single taxon, and the logarithm of S (number of species), when all the species are represented by the same number of individuals (Magurran, 1988). This index was estimated using the following equation:

El coeficiente se obtuvo mediante la expresión:

k = x2 / s2 – x Donde: s2 = Varianza muestral de grupos fecales por parcela

Caracterización del hábitat Las variables topográficas, de disponibilidad de agua y florísticoestructurales del hábitat fueron las de predicción en los modelos de regresión logística para modelar la selección de hábitat por el venado de Coues en la Sierra del Laurel (Medina-Torres et al., 2008), y sus valores se promediaron por transecto. Cada comunidad vegetal se caracterizó a partir de ellas.

Where: pi = Proportion of individuals of species i in relation to the total number of individuals (i.e. the relative abundance of species i; ni = Number of individuals of the ith species

Las metodologías y procedimientos para obtener las variables topográficas, de disponibilidad de agua, y florístico-estructurales del hábitat se describen a detalle en Medina-Torres et al. (2008).

The equity was estimated using Pielou’s index (E), which measures the proportion of the observed diversity in relation to the maximum expected diversity:

A partir de los datos obtenidos para cada unidad de muestreo y con el programa Bio-Dap® (Thomas y Clay, 2005) se estimaron la diversidad, la equidad y la dominancia de especies vegetales. El índice de diversidad de Shannon (H’ ) expresa la uniformidad de los valores de importancia a través de todos los taxa de plantas en la muestra, bajo el supuesto de que los individuos son seleccionados al azar y que todos los taxones están presentes en la muestra. Adquiere valores entre cero, cuando hay un solo taxon, y el logaritmo de S (número de especies), cuando todas las especies están representadas por el mismo número de individuos (Magurran, 1988). Este índice se obtuvo mediante la ecuación:

Where: H’ = Shannon’s diversity index H’max = Natural logarithm of S Its value ranges from 0 to 1; the maximum value indicates that all the species are equally abundant (Magurran, 1988). Predominance was determined by using Simpson’s index (λ), which calculates the probability that two individuals selected at random from a sample belong to the same species. This index is strongly influenced by the importance of the most predominant species (Peet, 1974; Magurran, 1988). Its value

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Donde:

ranges from 0 to 1; 1 corresponds to situations in which all the species are equally represented (Magurran, 1988):

pi = Proporción de individuos de la especie i respecto al total de individuos (es decir la abundancia relativa de la especie i; ni = Número de individuos de la especie i-esima

Where:

La equidad se calculó con el índice de Pielou (E), que mide la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima diversidad esperada:

pi = Proportion of individuals of species i in relation to N A multivariate analysis using the main components technique (MCT) made it possible to reduce the 29 variables of the habitat and to verify the groupings of the lines by vegetation type, thus allowing determination of the variables that contributed to account for the highest possible variation in a three-dimensional space given by the first three resulting main components. Because the variables were measured using different units, a correlation matrix was utilized (Johnson, 2000).

Donde: H’ = Índice de diversidad de Shannon H’max = Logaritmo natural de S Su valor va de 0 a 1, de tal forma que el máximo indica que todas las especies son igualmente abundantes (Magurran, 1988).

Relationship between deer density and the attributes of the habitat

El predominio se determinó por medio del índice de Simpson (λ), que calcula la probabilidad de que dos individuos tomados al azar de una muestra sean de la misma especie. Este índice está fuertemente influido por la importancia de las especies más dominantes (Peet, 1974; Magurran, 1988). Su valor va de 0 a 1, de tal forma que 1 corresponde a situaciones en las que todas están igualmente representadas (Magurran, 1988):

Due to the attributes of the habitat which account for deer density and to the fact that the counts do not follow a normal distribution, a generalized liner model was applied (Pozo-Montuy, 2006) to a negative binomial distribution with a logarithmic link function, for which the response variable was the rounded-off number of deer km-2; the factors corresponded to the vegetation types, and the covariables, to the attributes of the habitat. This procedure was used to test the hypothesis that deer density did not vary between the three studied vegetation types. The parameters of the model were estimated using Fisher’s method, and the effects of the factor and covariables of the model were assessed using Wald’s statistical Chi square. Paired contrasts were analyzed in order to test the hypothesis that vegetation types did not differ in deer density, at a significance level of p = 0.05. The proportion of the total variation in deer density accounted for by the type of habitat was determined based on the comparison betwe en the deviance of the null model and the residual deviance D2 = (deviance of the null model – residual deviance) / deviance of the null model × 100.

Donde: pi = Proporción de individuos de la especie i con respecto a N Un análisis multivariado, mediante la técnica del análisis de componentes principales (ACP), permitió reducir las 29 variables del hábitat y verificar los agrupamientos de las líneas por tipo de vegetación. Con ello, se definieron las que contribuyeron a explicar la mayor variación posible en un espacio de tres dimensiones, dado por los primeros tres componentes principales resultantes. Debido a que las variables se midieron en unidades diferentes, se utilizó la matriz de correlaciones (Johnson, 2000).

The analysis was begun with a model that included the factor (vegetation types) and all the covariables, and it was repeated excluding the non-significant variables until the most parsimonious model —i.e. the model with the lowest number of significant variables— was attained. The Bayesian information criterion (BIC) made it possible to select the best model, for which the lowest value was preferred.

Relación entre la densidad de venados y los atributos del hábitat Los atributos del hábitat que explican la densidad del venado, y dado que los recuentos no siguen una distribución normal, se aplicó un modelo lineal generalizado (Pozo-Montuy, 2006) para una distribución binomial negativa con función de enlace logarítmica, cuya variable de respuesta fue el número redondeado de venados km-2, los factores correspondieron a los tipos de vegetación y las covariables a los atributos del hábitat. Este procedimiento se usó para probar la hipótesis

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de que la densidad de venados no varió entre los tres tipos de vegetación bajo estudio. Los parámetros del modelo se estimaron por el método de Fisher; y los efectos del factor y covariables del modelo se evaluaron mediante el estadístico Chi cuadrado de Wald. Se analizaron contrastes por parejas, para probar la hipótesis de que los tipos de vegetación no difirieron en la densidad de venado, a un nivel de significancia p = 0.05. La proporción de la variación total de la densidad de venado explicada por el tipo de hábitat, se determinó a partir de la comparación de la devianza del modelo nulo con la D2 = (devianza del modelo nulo – devianza residual) / devianza del modelo nulo × 100.

Results

Se inició con un modelo que incluyó el factor (tipos de vegetación) y todas las covariables, se repitió excluyendo del análisis aquellas no significativas (p > 0.05), hasta obtener el modelo más parsimonioso; es decir, aquel que tuvo el menor número de variables significativas. El criterio de información bayesiano (CIB) permitió seleccionar el mejor modelo, fue preferible el valor más bajo.

The 95 % confidence interval for deer density ranged between 5.0 and 11.6 deer per km2, with an estimated stratified mean of 8.3 for the study area. The density did not vary significantly between both sampling stages, according to Wilcoxon’s range test (Z = -0.581, p = 0.561); therefore, only the average deer density was considered.

Pellet groups per plot 91 fecal pellet groups were counted in 96 of the 180 sampling units, 63 of which were registered during the establishment of the plots, and 28 during the second count. The mean for the groups was 0.35 ± 0.09 and 0.16 ± 0.04, respectively. The overall mean was 0.33 ± 0.06 groups per plot.

Deer density

The generalized linear model showed highly significant differences between the three habitats (x2Wald = 77.642, df = 2, p = 0.000). The contrast analysis confirmed a significant variation in deer density between vegetation types (Table 1). The highest density was found in the subtropical shrubland, followed by the Quercus forest and the induced grassland (Figure 2).

Resultados Grupos fecales por parcela Se contaron 91 grupos fecales en 96 de 180 unidades de muestreo, de los cuales 63 se registraron durante el establecimiento de las parcelas y 28 en el segundo recuento. La media de grupos fue de 0.35 ± 0.09 y 0.16 ± 0.04, respectivamente. La media total fue de 0.33 ± 0.06 grupos por parcela.

Habitat characterization The third first main components accounted for 66.8 % of the total variation. The first component (MC 1) amounted to 37.1 % of the total, and the variables with the highest positive charge in their coefficients were tree canopy cover, tree density, site altitude, baseline area and average tree height ––characteristic attributes of well-developed arboreal strata of the Quercus forest. Conversely, the coefficients with the highest negative charge for this component were shrub canopy cover, shrub density, tree/shrub density per site, and I. murucoides density, i.e. characteristic attributes of the subtropical shrubland.

Densidad de venados El intervalo de confianza a 95 % para la densidad de venados estuvo entre 5.0 y 11.6 venados por km2, con una media estimada estratificada de 8.3 para el área de estudio. La densidad no varió significativamente entre ambas etapas de muestreo, de acuerdo con la prueba de rangos de Wilcoxon (Z = -0.581, p = 0.561), por lo que solo se consideró el promedio de la densidad de venados.

The second main component (MC 2) accounted for 20.4 % of the total variation. The variables with the highest weight on positive coefficients were Shannon’s index (H’ ) and the total floral wealth, whereas the variable with the highest negative weight was Simpson’s predominance index (λ). The third main component (MC 3) accounted for 9.3 % of the total variation, and the variable with the highest weight on positive coefficients was the percentage of topsoil, whereas soil rockiness had the highest weight on negative coefficients (Figure 3).

El modelo lineal generalizado demostró diferencias altamente significativas entre los tres hábitats (x2Wald = 77.642, gl = 2, p = 0.000). El análisis de contrastes confirmó que la densidad varió significativamente entre los tipos de vegetación (Cuadro 1). La mayor densidad se obtuvo en el matorral subtropical, seguida del bosque de Quercus y del pastizal inducido (Figura 2).

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Cuadro 1. Contrastes de la diferencia de medias del número promedio de densidad de venado cola blanca por tipo de vegetación. (I) Hábitat Bosque de Quercus Matorral subtropical Pastizal inducido

Diferencia de medias (I-J)

Error estándar

Grados de libertad

Significancia.

Matorral subtropical

-7.97

2.23

Pastizal inducido

5.35

0.96

Bosque de Quercus

7.97

Pastizal inducido

(J) Hábitats

Intervalo de confianza de Wald para la diferencia 95 % Inferior

Superior

0.00

-12.33

-3.61

0.00

3.46

7.24

2.23

0.00

3.61

12.33

13.32

2.08

0.00

9.25

17.38

Bosque de Quercus

-5.35

0.96

0.00

-7.24

-3.46

Matorral subtropical

-13.32

2.08

0.00

-17.38

-9.25

Table 1. Contrasts of the differences in the means of the average density of the white-tailed deer by vegetation type. (I) Habitat Quercus forest

Subtropical shrubland Induced grassland

Difference between means (I-J)

Standard error

Degrees of freedom

Sig.

Subtropical shrubland

-7.97

2.23

Induced grassland

5.35

0.96

Quercus forest

7.97

Induced grassland

(J) Habitats

95 % Wald confidence interval for the difference Lowest

Highest

0.00

-12.33

-3.61

0.00

3.46

7.24

2.23

0.00

3.61

12.33

13.32

2.08

0.00

9.25

17.38

Quercus forest

-5.35

0.96

0.00

-7.24

-3.46

Subtropical shrubland

-13.32

2.08

0.00

-17.38

-9.25

Caracterización del hábitat

Relationship between deer density and the attributes of the habitat

Los tres primeros componentes principales explicaron 66.8 % de la variación total. El primer componente (CP 1) representó 37.1 % del total, y las variables con mayor carga positiva en sus coeficientes fueron la cobertura del dosel arbóreo, la densidad de árboles, la altitud del sitio, el área basal y la altura promedio del arbolado; atributos característicos de estratos arbóreos bien desarrollados del bosque de Quercus. En contraste, los coeficientes con mayor carga negativa para este componente resultaron la cobertura del dosel arbustivo, la densidad de arbustivas, la densidad de árboles y arbustivas por sitio y la densidad de I. murucoides; es decir, atributos representativos del matorral subtropical.

Exclusion of the non-significant variables from the initial analysis generated the most parsimonious model and the one with the best adjustment (BIC = 562.24), in which seven variables proved to be highly significant (p<0.01), accounting for little more than 45 % of the variability of deer density (D2 = 45.82 %; Table 2). The model corresponds to equation 1:

(1)

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Figura 2. Densidad promedio de venados en la Sierra del Laurel, Aguascalientes, con intervalos de confianza de Wald al 95 %. Figure 2. Average deer density in Sierra del Laurel, Aguascalientes, with 95 % Wald confidence intervals. El segundo componente principal (CP 2) constituyó 20.4 % de la variación total. Las variables con más peso en los coeficientes positivos fueron el índice de Shannon (H’ ) y la riqueza florística total, en tanto que la variable con mayor peso negativo fue el índice de predominio de Simpson (λ). El tercer componente principal (CP 3) explicó 9.3 % de la variación total, y en el extremo positivo la variable con mayor peso fue el porcentaje de suelo cubierto con mantillo, mientras que en el extremo negativo correspondió a la rocosidad del suelo (Figura 3).

Where: DV = Deer density km2 -1 βi = Variable parameter x1 = Vegetation type x9 = Pielou’s equity index x10 = Simpson’s predominance index x13 = I. murucoides tree density per ha x18 = Floral wealth of the arboreal stratum x24 = Average height of the shrub stratum x28 = Naked soil percentage εi = Error

Relación densidad de venados y atributos del hábitat Al excluir las variables no significativas del análisis inicial, se generó el modelo más parsimonioso y con mejor ajuste (CIB = 562.24), en el cual siete variables resultaron altamente significativas (p<0.01), explicó poco más de 45 % de la variabilidad de la densidad de venados (D2 = 45.82 %; Cuadro 2). El modelo corresponde a la ecuación 1:

(1)

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Verde = Bosque de encino; Marrón = Matorral subtropical; Naranja = Pastizal inducido. Green = Oak forest; Red = Subtropical shrubland; Orange = Induced grassland.

Figura 3. Distribución tridimensional de los agrupamientos por tipo de vegetación, conformado por los tres primeros componentes principales. Figure 3. Three-dimensional distribution of groupings by vegetation type, constituted by the three first main components.

Discussion

Donde: DV = Densidad de venados km2 -1 βi = Parámetro de la variable x1 = Tipo de vegetación x9 = Índice de equidad de Pielou x10 = Índice de predominio de Simpson x13 = Densidad de árboles de I. murucoides por ha x18 = Riqueza florística del estrato arbóreo x24 = Altura promedio del estrato arbustivo x28 = Porcentaje de suelo desnudo, εi = Error

Deer population density The population estimation, compared with those obtained by other authors in similar habitats in Sierra del Laurel, suggests that there tends to be a higher deer density in locations with deciduous vegetation than in temperate forests, with the exception of La Michilía, Durango (Gallina, 1990), although, according to Galindo-Leal and Weber (1998), the same region registered lower deer densities in later years (Table 3). Another important consideration is the randomization of the sampling units, for, if this condition is not guaranteed, it may originate biases that will question or invalidate the results, a situation which has even brought about serious controversies among researchers (Galindo-Leal, 1992; Gallina and Ezcurra, 1992).

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Cuadro 2. Coeficientes de las variables explicativas de la densidad del venado cola blanca en la Sierra del Laurel, Aguascalientes. Variable

Parámetro

Error estándar

Valor de T

Pr(>|t|)

Significancia

Intercepto

-13.286

3.320

-4.002

1.27E-04

***

X1 [Matorral subtropical]

2.581

0.612

4.218

5.76E-05

***

X1 [Pastizal inducido]

0.086

0.927

0.093

9.26E-01

7.077

2.431

2.912

4.51E-03

X10

7.838

2.568

3.052

2.97E-03

X13

0.018

0.004

4.243

5.25E-05

***

X18

0.889

0.189

4.701

9.06E-06

***

X24

1.036

0.153

6.752

1.29E-09

***

X28

0.063

0.015

4.191

6.36E-05

***

Significancia: *** = < 0.001; ** = 0.001; * = 0.01; ns = 0.05. Devianza del modelo nulo = 836.87, con 179 grados de libertad Devianza residual = 764.93, con 177 grados de libertad Criterio de información bayesiano = 562.24

Table 2. Coefficients of the variables accounting for white-tailed deer density in Sierra del Laurel, Aguascalientes. Variable

Parameter

Standard error

T Value

Pr(>|t|)

Significance

Intercept

-13.286

3.320

-4.002

1.27E-04

***

X1[Subtropical shrubland]

2.581

0.612

4.218

5.76E-05

***

X1[Induced grassland]

0.086

0.927

0.093

9.26E-01

7.077

2.431

2.912

4.51E-03

X10

7.838

2.568

3.052

2.97E-03

X13

0.018

0.004

4.243

5.25E-05

***

X18

0.889

0.189

4.701

9.06E-06

***

X24

1.036

0.153

6.752

1.29E-09

***

X28

0.063

0.015

4.191

6.36E-05

***

Significance: *** = < 0.001; ** = 0.001; * = 0.01; ns = 0.05. Deviance of the null model = 836.87, with 179 degrees of freedom Residual deviance = 764.93, with 177 degrees of freedom Bayesian information criterion = 562.24

In the case of this study, the establishment of sampling lines guarantees the validity of the obtained results. An advantage to be considered is that mensuration studies of forest inventories may provide data from the excreta of the deer and, thus, may make it possible to carry out an analysis of the habitat selection.

Discusión Densidad de población del venado La estimación poblacional comparada con las obtenidas por otros autores en hábitats semejantes a la Sierra del Laurel sugieren que la densidad del venado tiende a ser mayor en lugares con vegetación caducifolia, en contraste con bosques templados, a excepción de La Michilía, Durango (Gallina, 1990); aunque de acuerdo con Galindo-Leal y Weber (1998) en esa misma región se registraron densidades de venado más bajas en años posteriores (Cuadro 3).

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Cuadro 3. Comparativo de las estimaciones de densidad de venado cola blanca obtenidas por otros autores con las obtenidas en el presente trabajo. Tasa de defecación

Tipo de hábitat

Lugar

Subespecie

Error estándar

Fuente

Bosques templados 12.7

Bosque templado

La Michilía, Dgo.

O. v. couesi

21.0

2.7

Gallina (1990)

Bosque de Quercus

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

14.4

5.5

Datos del trabajo aquí documentado

Bosque templado

La Primavera. Jal.

O. v. sinaloe J. A. Allen, 1903

4.8

1.0

Valenzuela (1991), citado por OrtízMartínez et al., 2005

Bosque templado

Sierra de Pachuca, Hgo.

O. v. *

2.1

1.6

Sánchez-Rojas et al. (2009)

Bosque templado

Sierra Norte, Oax.

O. v. oaxacensis Goldman y Kellog, 1940

1.1

1.2

Ortíz-Martínez et al. (2005)

Bosque de Quercus

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

8.3

2.2

Datos del trabajo aquí documentado

Bosque templado

La Michilía, Dgo.

O. v. couesi

1.2

Galindo-Leal y Weber (1998)

Vegetación caducifolia 12.7

15.2

Matorral subtropical

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

30.1

7.5

Datos del trabajo aquí documentado

Bosque tropical seco

Estación Biológica Chamela. Jal.

O. v. couesi

27.6

5.0

Mandujano y Gallina (1995)

Matorral subtropical

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

25.2

6.3

Datos del trabajo aquí documentado

Bosque subtropical

Estación biológica Las Joyas, Jal.

O. v. sinaloe

14.5

Zavala (1992), citado por Ortíz-Martínez et al., 2005

Matorral subtropical

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

15.3

3.8

Datos del trabajo aquí documentado

Bosque tropical seco

Mixteca Poblana, Pue.

O. v. mexicanus Gmelin, 1788

1.8

0.0

López-Téllez et al. (2007)

1.1

Datos del trabajo aquí documentado

Pastizales inducidos

Pastizal inducido

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

* = Posiblemente O. v. mexicanus; nd = No disponible; D = Venados por km2.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 17-36

Table 3. Comparison between the white-tailed deer densities and those found in this study. Defecation rate

Type of habitat

Location

Subspecies

Standard error

Source

Temperate forests 12.7

Temperate forest

La Michilía, Dgo.

O. v. couesi

21.0

2.7

Gallina (1990)

Quercus forest

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

14.4

5.5

This study

Temperate forest

La Primavera. Jal.

O. v. sinaloe J. A. Allen, 1903

4.8

1.0

Valenzuela (1991), cited by Ortíz-Martínez et al., 2005

Temperate forest

Sierra de Pachuca, Hgo.

O. v. *

2.1

1.6

Sánchez-Rojas et al. (2009)

Temperate forest

Sierra Norte, Oax.

O. v. oaxacensis Goldman and Kellog, 1940

1.1

1.2

Ortíz-Martínez et al. (2005)

Quercus forest

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

8.3

2.2

This study

Temperate forest

La Michilía, Dgo.

O. v. couesi

1.2

Galindo-Leal and Weber (1998)

Deciduous vegetation 12.7

15.2

Subtropical shrubland

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

30.1

7.5

This study

Dry tropical forest

Estación Biológica Chamela. Jal.

O. v. sinaloe

27.6

5.0

Mandujano and Gallina (1995)

Subtropical shrubland

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

25.2

6.3

This study

Subtropical forest

Estación biológica Las Joyas, Jal.

O. v. sinaloe

14.5

Zavala (1992), cited by Ortíz-Martínez et al., 2005

Subtropical shrubland

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

15.3

3.8

This study

Mixteca Poblana, Pue.

O. v. mexicanus Gmelin, 1788

1.8

0.0

López-Téllez et al. (2007)

1.1

This study

Dry tropical forest

Induced grasslands 25

Induced grassland

Sierra del Laurel, Ags.

O. v. couesi

* = Possibly O. v. mexicanus; na = Not available; D = Deer per km2.

Medina et al., Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus...

Otra consideración importante es la aleatorización de las unidades de muestreo, pues si esta condición no se garantiza puede dar lugar a sesgos que ponen en duda o invalidan los resultados; situación que ha originado, incluso, a serias controversias entre investigadores (Galindo-Leal, 1992; Gallina y Ezcurra, 1992).

Habitat characterization The usefulness of the main component analysis as a preliminary procedure for the revision of the multivariate data of the habitat lies not only in that it verifies the classification of sampling units and identifies anomalous data but also allows a first a priori approximation to qualitatively detect potential associations between the formed groupings (habitats) and their respective estimations of the population density of white-tailed deer, within a bi- or three-dimensional space of the sampling units, regardless of whether the first two (Ortíz-Martínez et al., 2005; López-Téllez et al., 2007) or three main components are used, though the former case is the more usual one.

En el caso de este trabajo, con el establecimiento de las líneas de muestreo se garantiza la validez de los resultados obtenidos. Una ventaja por considerar, es que durante los estudios dasonómicos en los inventarios forestales, es posible obtener datos de las excretas del venado, y, con ello, realizar análisis de selección de hábitat.

The present study shows that the variability of the attributes of the habitat are accounted for by a reduced number of variables related to the arboreal, shrub or herbaceous strata, as well as to the degree of equity in each vegetal community. It also made it possible to know what percentage of the total variability of the habitat results from the first three main components (66.8 %), a percentage that is very close to that registered by LópezTéllez et al. (2007) in a dry tropical forest in the Pueblan Mixteca (67 %), and higher than that quoted by Ortíz-Martínez et al. (2005) in a temperate forest of Oaxaca (64 %), and by Sánchez-Rojas et al. (2009) in a similar habitat in the Sierra de Pachuca, Hidalgo (58.6 %).

Caracterización del hábitat La utilidad del análisis de componentes principales como procedimiento preliminar de revisión de datos multivariados del hábitat, además de verificar la clasificación de las unidades muestrales, y de identificar datos anómalos permite una primera aproximación a priori, para detectar de manera cualitativa posibles asociaciones entre los agrupamientos configurados (hábitats) y sus respectivas estimaciones de la densidad poblacional del venado cola blanca, en un espacio bi o tri-dimensional de las unidades muestrales, ya sea que se utilicen los dos (OrtízMartínez et al., 2005; López-Téllez et al., 2007) o tres primeros componentes principales, es más común el primer caso.

Relationship between deer density and the attributes of the habitat

En el presente estudio se observó que la variabilidad de los atributos del hábitat se explicaron por un reducido número de variables relacionadas con los estratos arbóreo, arbustivo y herbáceo, además del grado de equidad en cada comunidad vegetal. También, se determinó qué porcentaje de la variabilidad total del hábitat responde a los primeros tres componentes principales (66.8 %), porcentaje muy cercano al que López-Téllez et al. (2007) registraron en un bosque tropical seco de la Mixteca Poblana (67 %), y superior a lo citado por Ortíz-Martínez et al. (2005) en un bosque templado de Oaxaca (64 %); y por Sánchez-Rojas et al. (2009) en un hábitat similar en la Sierra de Pachuca, Hidalgo (58.6 %).

Although some authors have pointed out the apparent relationship between the groupings generated by a main component analysis (MCA) and the deer densities registered in these (Ortíz-Martínez et al., 2005; López-Téllez et al., 2007), such relationship is not a conclusive evidence for management purposes, and the parameter statistics do not generate reliable inferences. This research showed that generalized linear models offer a reasonable solution for understanding the variation in deer density due to the attributes of their habitat. This is particularly important when the population density of the deer is estimated using indirect techniques, such as the count of fecal pellet groups by plots, which by nature do not have a normal distribution but follow a negative binomial aggregate distribution (Ezcurra and Gallina, 1981), which prevents the use of conventional parameter statistical techniques.

Relación densidad de venados y atributos del hábitat Aun cuando algunos autores han señalado la relación aparente entre los agrupamientos generados por un ACP y las densidades de venados registradas en ellos (OrtízMartínez et al., 2005; López-Téllez et al., 2007), no es evidencia concluyente para propósitos de gestión y la estadística paramétrica no genera inferencias confiables. Esta investigación demostró que los modelos lineales generalizados ofrecen una solución razonable para entender la variación en la densidad de venados como respuesta a los atributos de su hábitat. Lo anterior es de particular importancia, cuando la densidad poblacional del venado se estima mediante técnicas indirectas,

The utilized method generated a parsimonious model with only seven out of a total of the 29 initially considered variables. It is important to highlight that two of the three floral-structural variables which accounted for the habitat selection by the deer in Sierra del Laurel –number of I. mucoroides trees ha-1 and average height of the shrub stratum– also accounted for the variation in their density (Medina-Torres et al., 2008).

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como el recuento de grupos fecales en parcelas, que por su naturaleza no tienen una distribución normal, sino que siguen una distribución agregada binomial negativa (Ezcurra y Gallina, 1981), lo que impide el uso de técnicas estadísticas paramétricas convencionales.

The analysis of the coefficients of the variables (Table 3) shows that, of the three studied vegetation types, only the induced grassland did not account for the deer density. Likewise, it stresses that the intercept, which summarizes the effect of the oak forest on deer density, is significant and negative, which confirms that the density in this habitat is lower in relation to the subtropical shrubland, a similar result to that quoted by other authors in temperate forests (Valenzuela, 1991, cited by Ortíz-Martínez et al., 2005; Galindo-Leal and Weber, 1998; Ortíz-Martínez et al., 2005) or in deciduous vegetation (Zavala, 1992, cited by Ortíz-Martínez et al., 2005; Mandujano and Gallina, 1995) (Table 3).

El método utilizado generó un modelo parsimonioso, con solo siete variables de un total de 29 considerados en un principio. Es importante resaltar que dos de las tres variables florístico-estructurales que explicaron la selección del hábitat por el venado en la Sierra del Laurel: número de árboles de I. murucoides ha -1 y altura promedio del estrato arbustivo (Medina-Torres et al., 2008) explicaron, además, la variación en su densidad.

The coefficients of the other variables were positive and highly significant, showing that deer density will grow as these attributes increase. It is worth pointing out that the highest values are characteristic of the subtropical shrubland and that, as a whole, they may be considered to explain the higher density of white-tailed deer in Sierra del Laurel in this type of vegetation.

El análisis de los coeficientes de las variables (Cuadro 3) muestra que de los tres tipos de vegetación estudiados, solamente, el pastizal inducido no contribuyó a elucidar la densidad del venado. Asimismo, destaca que el intercepto, que resume el efecto del bosque de encino sobre la densidad del venado, es significativo y negativo, lo que confirma que la densidad en este hábitat es menor en relación al matorral subtropical, resultado semejante a lo citado por otros autores, en bosques templados (Valenzuela, 1991, citado por Ortíz-Martínez et al., 2005; Galindo-Leal y Weber ,1998; OrtízMartínez et al., 2005), o en vegetación caducifolia (Zavala, 1992, citado por Ortíz-Martínez et al., 2005; Mandujano y Gallina, 1995) (Cuadro 3).

For instance, high values for the equity index correspond to sites in which the observed vegetal distribution is close to the maximum expected, an indication that deer are more abundant in habitats with equally represented vegetal species. This contrasts with Simpson’s predominance index, higher values of which correspond to sites with few predominant species, which may be a reflection of the apparent prevalence of I. murucoides in sites with the highest deer density. Although the positive coefficient of I. murucoides density was one of the lowest values (possibly a less intense effect than that of other variables of the model on deer density), it is important to highlight that its presence among the explicative variables suggests a dependence of deer density on the density of this tree, which is so characteristic of the subtropical shrubland, and that it is even possible that the low density of I. murucoides in sites with a high wealth and diversity of vegetal species may be a limiting factor for the presence of deer. The blossom of I. murucoides has been documented to have 76.25 % moisture and to be available during the flowering period, between December and March, and therefore it may serve as a source of water in environments similar to the subtropical shrubland of Sierra del Laurel (Villarreal and Marín-Fuentes, 2005). It is possible that, in this mountain range, where recurring droughts are frequent and permanent watercourses are inexistent, the deer may meet its need for this vital fluid by consuming the blossom of I. murucoides (Medina-Torres et al., 2008).

Los coeficientes de las otras variables fueron positivos y altamente significativos, lo cual indica que a medida que dichos atributos se incrementen, la densidad del venado también lo hará. Cabe señalar que los valores más altos son característicos del matorral subtropical y puede considerarse que, en conjunto, explicaron por qué la densidad del venado cola blanca de la Sierra del Laurel es mayor en ese tipo de vegetación. Por ejemplo, valores altos del índice de equidad corresponderán a sitios donde la repartición vegetal observada estará cercana a la máxima esperada, lo cual implica que el venado será más abundante en hábitats con especies vegetales igualmente representadas. Esto contrasta con el índice de predominio de Simpson, ya que valores altos corresponden a sitios con pocas especies predominantes, que puede ser reflejo del aparente predominio de I. murucoides en los sitios con más densidad de venado. Aun cuando el coeficiente positivo de la densidad de I. murucoides fue uno de los valores más bajos (un posible efecto menos intenso en relación a las otras variables del modelo sobre la densidad del venado), es importante resaltar que su aparición entre las variables explicativas sugiere una dependencia del venado por la densidad de este árbol, tan característico del matorral subtropical, e incluso es posible que su baja densidad en sitios con alta riqueza y diversidad de especies vegetales sea un factor limitativo para la presencia

Medina et al., Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus...

de venado. Se ha documentado que la flor de I. murucoides, tiene 76.25 % de humedad y está disponible durante la floración, entre diciembre a marzo, por lo que sirve como fuente de agua en entornos similares al matorral subtropical de la Sierra del Laurel (Villarreal y Marín-Fuentes, 2005). Es posible que en dicha Sierra, donde son frecuentes las sequías recurrentes y la falta de corrientes de agua permanentes, el venado cubra sus necesidades del vital líquido mediante el consumo de la flor de I. murucoides (Medina-Torres et al., 2008).

Another variable of the undergrowth which also helps to understand the deer density was the percentage of naked soil; however, there seems to be no ecological explanation to endorse that apparent preference for soils devoid of humus and vegetation. In fact, this may be interpreted as a bias caused by the easy detection of excreta on naked soils, and therefore its effect on deer density must be regarded with caution. Two more attributes of the subtropical shrubland proved to be highly significant in the generalized linear model: the floral wealth of the arboreal stratum and the average height of the shrub stratum, which is associated to the availability of food and thermal and escape cover. Given that Sierra del Laurel stands out for its extreme climate and its long droughts (MedinaTorres, 2008), deer require a particularly dense vegetation to provide food and protection against inclement temperatures, as well as a shelter or escape ways from its predators (Galindoleal and Weber, 1998; Bello and Equihua, 2001; Ortíz-Martínez et al., 2005). Medina-Torres et al. (2008) register that the medium height of the shrub stratum for a probability of use above 0.5 should be at least 2 m.

Otra de las variables del sotobosque que también contribuyó a explicar la densidad del venado fue el porcentaje de suelo desnudo, pero al parecer no hay un argumento ecológico que respalde esa aparente predilección por suelos desprovistos de vegetación y mantillo. De hecho, puede interpretarse como un sesgo causado por la fácil detección de las excretas en suelos desnudos, por lo que su efecto sobre la densidad del venado debe tomarse con reserva. Dos atributos más del matorral subtropical fueron altamente significativos en el modelo lineal generalizado: la riqueza florística del estrato arbóreo y la altura promedio del estrato arbustivo, que se relacionan con la disponibilidad de alimento, la cobertura térmica y de escape. Dado que la Sierra de Laurel se distingue por su clima extremoso y sequías prolongadas (Medina-Torres, 2008), el venado requiere de vegetación particularmente densa que le brinde alimento y protección contra las inclemencias térmicas, así como de refugio o vías de escape contra sus depredadores (Galindo-Leal y Weber, 1998; Bello y Equihua, 2001; Ortíz-Martínez et al., 2005). Medina-Torres et al. (2008) consignan que la altura media del estrato arbustivo para una probabilidad de uso superior a 0.5 no debe ser inferior a 2 m.

It has already been pointed out that the apparent selection of the subtropical shrubland by the deer might be due to pressures and threats against its population. Other anthropic factors threatening the deer were identified though not analyzed at depth. It is evident that the induced grassland is the product of clearing and of overgrazing; its spatial distribution suggests an alarming fragmentation process which should be the object of new research. The subtropical shrubland was the habitat “selected” by the deer, which, however, were possibly fleeing from threats (e.g. fragmentation of their habitat, overgrazing, furtive hunting and presence of hikers), rather than seeking satisfaction of their basic needs (Medina-Torres, 2008). Furtive hunting has increased in the years after this study was carried out, and given the roughness of the terrain, hunters often venture into the area on foot or on horseback into the Sierra, in the morning and in the afternoon, forcing the deer to withdraw into the densest shrublands.

Ya se ha señalado que la aparente selección del matorral subtropical por el venado pudiese más bien responder a presiones y amenazas a su población. Pese a que no fueron analizados a profundidad, se identificaron otros factores antrópicos que amenazan al venado. Es evidente que el pastizal inducido es producto del desmonte y el sobrepastoreo; su distribución espacial sugiere un proceso de fragmentación preocupante, lo que debe ser objeto de nuevas investigaciones. El matorral subtropical fue el hábitat “seleccionado” por el venado; sin embargo, tal elección, posiblemente es más una respuesta a las amenazas (fragmentación de su hábitat, sobrepastoreo, caza furtiva y presencia de excursionistas), que a la satisfacción de sus necesidades básicas (Medina-Torres, 2008). La caza furtiva es un fenómeno que se ha incrementado en los años posteriores a la realización de esta investigación, y dado lo accidentado del terreno, los cazadores con frecuencia incursionan a pie o a caballo, internándose en la sierra por las mañanas y por las tardes, y con ello obligan a los venados a replegarse hacia los matorrales más densos.

Other factors to be considered in subsequent studies to explain the deer density in the subtropical shrubland are related to the demography of the species. The fact that there is a larger proportion of females among the deer population results an increase in fawn production, with the consequent overload of the habitat. Migrants who reside in the United States and come in December and January to visit their families in the Calvillo municipality often hunt male deer. However, even the subtropical shrubland, which as a habitat appears to meet the needs of the deer, faces threats. Siqueiros-Delgado et al. (2006) mention that this vegetation type is among the most affected by farming development in Sierra de Laurel, the expanse of which has been reduced as

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Otros factores que deben considerarse en estudios posteriores, para explicar la densidad del venado en el matorral subtropical son los relacionados con la demografía de la especie. Una mayor proporción de hembras en la población de venados redunda en un incremento en la producción de cervatos, con la consecuente sobrecarga del hábitat. Es frecuente que los migrantes radicados en Estados Unidos de América, quienes arriban durante diciembre y enero al municipio Calvillo a visitar a sus familias, salgan a cazar venados machos.

a result of changes in the use of the land for the establishment of guava or blue agave crops or for stockbreeding. Livestock breeders have been documented to eliminate the subtropical shrubland and to affect the quality of the deer’s habitat. According to González-Alaníz (1997), I. murucoides is toxic for livestock, and therefore producers eradicate it using herbicides. In October 2006, the Procuraduría Estatal de Protección al Ambiente del estado de Aguascalientes (PROESPA) documented the felling of up to 83 % of the I. murucoides trees in over 100 ha in Calvillo municipality and the elimination of all the shrubs of this species.

Sin embargo, aun el matorral subtropical como hábitat que aparentemente satisface los requerimientos del venado, a su vez enfrenta amenazas. Siqueiros-Delgado et al. (2006) mencionan que esa vegetación en la Sierra del Laurel es uno de los tipos más afectados por el desarrollo agropecuario, pues su extensión ha sido mermada por cambios de uso de la tierra para el establecimiento de cultivos de guayaba o de agave azul, o para la ganadería. Se ha documentado que los ganaderos eliminan el matorral subtropical y afectan la calidad del hábitat del venado. González-Alaníz (1997) considera que I. murucoides es una especie tóxica para el ganado, por lo que los productores la erradican con herbicidas. Durante octubre de 2006, la Procuraduría Estatal de Protección al Ambiente del estado de Aguascalientes (Proespa) documentó en el municipio Calvillo que en más de 100 ha se había talado hasta 83 % de los árboles de I. murucoides y eliminado a todos los arbustos de la especie.

Conclusions Deer density varied significantly between the three existing vegetation types in Sierra del Laurel during the dry season of 2006, the highest density occurring in the subtropical shrubland, followed by the Quercus forest and by the induced grassland. The variables which accounted for the variability in deer density were the vegetation type, Pielou’s equity index, Simpson’s predominance index, I. murucoides tree density, the floral wealth of the arboreal stratum, and the average height of the shrub stratum. Habitat fragmentation due to the opening of the land to new crops, overgrazing, furtive hunting, the affluence of hikers, and the proliferation of infrastructure for ecotourism projects cannot be dismissed as factors of pressure on the deer; therefore, further studies are required in order to confirm or dismiss that such factors influence the density of the species in the subtropical shrubland.

Conclusiones La densidad de venados en la Sierra del Laurel durante la época seca de 2006 varió significativamente entre los tres tipos de vegetación existentes, fue mayor en el matorral subtropical, seguida del bosque de Quercus y del pastizal inducido. Las variables que contribuyeron a explicar la variabilidad de la densidad del venado fueron el tipo de vegetación, el índice de equidad de Pielou, el índice de predominio de Simpson, la densidad de árboles de I. murucoides, la riqueza florística del estrato arbóreo y la altura promedia del estrato arbustivo.

Likewise, more in-depth demographic studies are necessary to gain knowledge of the sex ratio and age classes in order to evaluate the reproductive success of the species, possibly through photo-trapping.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

La fragmentación del hábitat por la apertura de tierras a nuevos cultivos, el sobrepastoreo, la caza furtiva, la afluencia de paseantes y la proliferación de infraestructura para proyectos de ecoturismo no se descartan como factores de presión sobre el venado, por lo que se requieren de más estudios para confirmar o descartar que tales factores influyan sobre la densidad de la especie en el matorral subtropical.

Contribution by author Martin Salvador Medina Torres: selection of sampling units in the field, background documentation, preparation of the manuscript; Edmundo García Moya: analysis of the relationship - density deer habitat, structure and revision of the manuscript; Marcelo Márquez Olivas: monitoring of population sampling, structuring and revising the manuscript; Angelica Romero Manzanares: obtaining indicators of richness, diversit, equity and plant dominance and revising the manuscript; Humberto Vaquera Huerta multivarido statistical analysis and generalized linear model; Mario Martinez Menes construction of GIS and geo -referencing of the sampling frame.

Asimismo, se requiere de mayor profundidad en estudios demográficos que permitan conocer la relación de sexos y clases de edad, para evaluar el éxito reproductivo de la especie, lo que pudiera realizarse mediante foto-trampeo.

Medina et al., Relación hábitat-densidad de Odocoileus virginianus...

Conflicto de intereses

Acknowledgements

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

The first author wishes to express special gratitude to the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) for its support during this research through a doctoral scholarship. Likewise, we are particularly grateful to the staff of the Servicio de Guardabosques de la Procuraduría Estatal de Protección al Ambiente de Aguascalientes, as well as to Santos Muñoz Macías, for his guidance and assistance during the field expedition, and to biologist Gabriela Delgadillo Quezada, for recording and processing the information.

Contribución por autor Salvador Martín Medina Torres: selección de unidades de muestreo en campo, documentación de antecedentes, elaboración del manuscrito; Edmundo García Moya: análisis de la relación hábitat-densidad del venado, estructuración y revisión del manuscrito; Marcelo Márquez Olivas: seguimiento del muestreo poblacional, estructuración y revisión del manuscrito; Angélica Romero Manzanares: obtención de indicadores de riqueza, diversidad, equidad y dominancia vegetal y revisión del manuscrito; Humberto Vaquera Huerta: análisis estadístico multivarido y modelo lineal generalizado; Mario Martínez Menes: construcción del sistema de información geográfica y geo-referenciación del marco de muestreo.

End of the English version

Agradecimientos El primer autor agradece en especial al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) por el apoyo brindado durante esta investigación a través de una beca doctoral. Así mismo, se hace un especial agradecimiento al personal del Servicio de Guardabosques de la Procuraduría Estatal de Protección al Ambiente de Aguascalientes, así como a Santos Muñoz Macías, por su guía y asistencia durante la expedición de campo, y a la bióloga Gabriela Delgadillo Quezada por el registro y procesamiento de la información.

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Artículo / Article

Cambios en la vegetación del matorral desértico micrófilo en un área bajo manejo Changes in the microphyll desert scrubland vegetation in an area under management Romelia Medina Guillén1, Israel Cantú Silva1, Eduardo Estrada Castillón1, Humberto González Rodríguez1 y Jonás Adán Delgadillo Villalobos2

Resumen El objetivo de este estudio consistió en evaluar los cambios en la estructura y composición florística del matorral desértico micrófilo a partir de la aplicación de una técnica de restauración ecológica y la ocurrencia de incendios naturales en diferentes periodos en el Desierto Chihuahuense. Mediante cinco tratamientos (testigo (MDMt), rodillo aireador aplicado en 2004 (RA04), en 2008 (RA08), en 2011 (RA11) y área incendiada del 2011 (IN11)) se determinaron la diversidad y la similitud entre especies con los índices de Shannon y Sørensen, así como su índice de valor de importancia (IVI). Se registraron 28 especies arbóreas y arbustivas pertenecientes a 14 familias. Asteraceae, Cactaceae y Fabaceae destacaron por su abundancia. El índice de Shannon reveló una mayor riqueza (H’ = 2.103) en el tratamiento RA11 mientras que el IN11, el menor (H’ = 1.21). La máxima similitud se verificó entre los tratamientos RA04 y RA08 con 76 % y lo contrario entre RA11 y RA08 con 44 % de acuerdo al índice de Sørensen. La Prueba de Kruskall-Wallis mostró que no hay diferencia significativa entre tratamientos respecto al IVI (F= 2.463, G.L. = 4, P = 0.261). El tratamiento de rodillo aireador incrementó, a corto plazo, la riqueza de especies y disminuyó substancialmente la dominancia de especies de Cactaceae y Agavaceae, y favoreció la cobertura de Larrea tridentata. El tratamiento de fuego redujo la cobertura de esta última, además de la de Jatropha dioica, Opuntia engelmannii y estimuló la presencia y cobertura de Viguiera stenoloba, Condalia spathulata y Ziziphus obstusifolia.

Palabras clave: Desierto Chihuahuense, índice de diversidad, índice de similitud, matorral desértico micrófilo, rodillo aireador, técnicas de rehabilitación. Abstract The aim of this study was to assess changes in the structure and floristic composition of the microphyll desert scrubland from the application of a technique of ecological restoration and the occurrence of natural fires in different periods in the Chihuahuan Desert. Through five treatments (control (MDMt), aerator roller applied in 2004 (RA04), 2008 (RA08), 2011 (RA11) and burned area in 2011 (IN11)), diversity and similarity between species were determined by Shannon and Sørensen indices as well as their importance value index (IVI). 28 tree and shrub species belonging to 14 families, among which Asteraceae, Fabaceae and Cactaceae noted for their abundance were recorded. The Shannon index revealed a higher richness (H’= 2.103) in the RA11 treatment while in the IN11, the shortest (H’ = 1.21). The greatest similarity was verified between treatments RA04 and RA08 76 % and otherwise between RA11 and RA08 with 44 % according to the Sørensen index. The Kruskal-Wallis test showed no significant difference between treatments respect to IVI (F = 2.463, df = 4, P = 0.261). The aerator roller treatment increased species richness at a short-term and dominance decreased substantially in Cactaceae and Agavaceae species, and favored Larrea tridentata coverage. The heat treatment reduced the coverage of the latter, of Jatropha dioica, Opuntia engelmannii and encouraged the presence and coverage of Viguiera stenoloba, Condalia spathulata and Ziziphus obstusifolia.

Key words: Chihuahuan Desert, diversity index, similarity index, microphyll desert scrubland, aerator roller, rehabilitation. Fecha de recepción/date of receipt: 16 de febrero de 2015; Fecha de aceptación/date of acceptance: 20 de julio de 2015. 1 Universidad Autónoma de Nuevo León, Facultad de Ciencias Forestales. Correo-e: icantu59@gmail.com 2 Cemex-Naturaleza Sin Fronteras, A.C., Proyecto El Carmen.

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Introducción

Introduction

En el norte de México se localiza el Desierto Chihuahuense, el más grande de Norteamérica, con una superficie de 507 000 km2 (Hernández et al., 2007); 85 % de su extensión se ubica dentro del territorio mexicano y 15 % en el estadounidense (Brooks y Pyke, 2001). Es el segundo desierto con mayor biodiversidad a nivel mundial (Hoyt, 2002) en el que se han consignado 329 especies de cactáceas (Esqueda et al., 2012) y reúne un alto nivel de endemismos (Rzedowski, 2006). Comprende tres tipos básicos de vegetación: matorral desértico micrófilo, matorral desértico rosetófilo y matorral desértico crasicaule (Rzedowski, 1978) además de otras comunidades vegetales reconocidas como vegetación halófila y pastizal gipsófilo (Villarreal y Valdés, 1992-1993).

The Chihuahuan Desert is located at the north of Mexico, and it is the largest in North America, with an area of 507 000 km2 (Hernández et al., 2007); 85 % of the total lies within Mexican territory and 15 % in the United States of America (Brooks and Pyke, 2001). It is the second most biologically diverse desert in the world (Hoyt, 2002) in which 329 species of cacti have been recorded (Esqueda et al., 2012) and gathers a high level of endemism (Rzedowski, 2006). It comprises three basic types of vegetation: microphyll desert scrubland, rosetophilous desert scrubland and crasicaule desert scrubland (Rzedowski, 1978) as well as other plant communities recognized as halophytic vegetation and gipsophylic pasture (Villarreal and Valdés, 1992-1993).

Los recursos bióticos del lugar han estado bajo presión en los últimos cien años debido a las actividades antropogénicas (Challenger, 1998; Cervantes, 2005; Hernández et al., 2007; Challenger y Soberón, 2008) que han desencadenado problemas de deforestación, erosión y disminución de la calidad y la dimensión del hábitat para las especies de fauna silvestre (INE-Semarnat, 1997). A lo anterior, se suman los incendios forestales que afectaron 317 000 ha durante 2011 (Semarnat, 2012).

The biotic resources of the place have been under pressure in the last 100 years due to anthropogenic activities (Challenger, 1998; Cervantes, 2005; Hernández et al., 2007; Challenger and Soberón, 2008) that have triggered problems of deforestation, erosion and decreased in quality and size of the habitat for wildlife species (INE-Semarnat, 1997). To this, forest fires which affected 317 000 ha in the region during 2011 (Semarnat, 2012) must be added.

El matorral desértico micrófilo comprende una superficie de 20 879 927 ha y en el estado de Coahuila alcanza una superficie de 3 066 492 ha (Inegi, 2014). La mayoría de los estudios desarrollados en esta unidad vegetal se han enfocado en el estudio del efecto de la fragmentación sobre las poblaciones de fauna (Menke, 2003; Tinajero y Rodríguez, 2012; Boeing et al., 2013) y otros más específicos sobre las propiedades antifúngicas y biocidas de Larrea tridentata (Sessé & Moc. ex DC.) Coville, su fitosociología y uso potencial para la desinfección de suelo (Ledezma, 2001; Juárez, 2002; Lira, 2003; Díaz et al., 2008; Peñuelas et al., 2011). Sin embargo, pocos estudios han evaluado la estructura y composición florística de dicha comunidad, lo que actuaría como un indicador para la evaluación y conservación de los recursos naturales de la región.

The microphyll desert scrubland covers an area of 20 879 927 ha and in the state of Coahuila, it comprises 3 066 492 ha (Inegi, 2014). Most of the studies in this plant unit have focused on the study of the effect of fragmentation on wildlife populations (Menke, 2003; Tinajero and Rodríguez, 2012; Boeing et al., 2013) and other more specific on the biocides and antifungal properties of Larrea tridentata (Sesse & Moc. ex DC.) Coville, its phytosociology and its potential use for the disinfection of soil (Ledezma, 2001; Juárez, 2002; Lira, 2003; Díaz et al., 2008; Peñuelas et al., 2011). However, few studies have evaluated the structure and species composition of this community, which would act as a useful indicator for the assessment and conservation of natural resources in the region. The objective of this research was to assess the changes generated in the structure and floristic composition of the microphyll desert scrubland due to ecological restoration techniques such as the aerator roller and natural fires in different periods. The hypothesis is that the mechanical treatment applied at different times modified the structure and floristic composition of this type of vegetation and increased biodiversity.

El objetivo de la presente investigación consistió en evaluar los cambios generados en la estructura y la composición florística del matorral desértico micrófilo debido a técnicas de restauración ecológica como el rodillo aireador y los incendios naturales ocurridos en varios momentos. La hipótesis planteada es que el tratamiento mecánico aplicado en diferentes periodos modificó la estructura y la composición florística de este tipo de vegetación e incrementó la biodiversidad.

Materials and Methods The research was conducted at the Unidad para la Conservación, Manejo y Aprovechamiento Sustentable de la Vida Silvestre (UMA) (Unit for the Conservation, Management and Sustainable Utilization of Wildlife (UMA) known as “Pilares”, adjacent to the Maderas del Carmen Reserve, located in

Materiales y Métodos La investigación se desarrolló en la Unidad para la Conservación, Manejo y Aprovechamiento Sustentable de la Vida Silvestre

Medina et al., Cambios en la vegetación del matorral desértico...

(UMA) denominada “Pilares”, aledaña a la Reserva Maderas del Carmen, ubicada en los municipios Ocampo, Múzquiz y Acuña del estado de Coahuila (Figura 1).

Ocampo, Muzquiz and Acuña Coahuila state municipalities (Figure 1).

A = MDMt; B = RA04; C = RA08; D = RA11; E = IN11.

Figura 1. Localización del área de estudio. Figure 1. Location of the study area.

El lugar se localiza entre los 29°22.45’ y 28°42.21’ N; 102°56.23’ y 102°21.08’ O, a una altitud de 1 182 m. La precipitación promedio anual es de 237.4 mm y la temperatura promedio anual es de 21.5 °C. De acuerdo a los datos climáticos de la estación Pilares del INIFAP, durante el lapso de 2011 a 2013 la precipitación promedio fue de 65 mm, lo que confirmó la ocurrencia de un periodo extremadamente seco en la zona.

This place is found between 29°22.45’ and 28°42.21’ N; 102°56.23’ and 102°21.08’ W, at an altitude of 1 182 m. The annual average rainfall is 237.4 mm and the annual average temperature is 21.5 °C. According to climate data from the INIFAP’s Pilares station during the period of 2011-2013 the average rainfall was only 65 mm, confirming the occurrence of an extremely dry period in the area.

Los suelos predominantes son del tipo: Castañozem cálcico, Rendzina, Vertisol crómico, Litosol y Regosol calcárico (SPP, 1982a; SPP, 1982b; SPP, 1983). Los tipos de vegetación presentes están representados por los bosques de encino (Quercus), pino (Pinus) y oyamel (Abies); matorral submontano, zacatal y matorral desértico chihuahuense, que incluye a los matorrales micrófilo, rosetófilo, comunidades gipsófilas y halófilas (INE-Semarnat, 1997). Las parcelas experimentales se ubicaron en el matorral desértico micrófilo, cuya extensión es de 11 700 ha dentro del área (Inegi, 2014).

The predominant soils are of the Calcium castanozem, Rendzina, Chromic vertisol, Lithosol and Regosol calcaric type (SPP, 1982a; SPP, 1982b; SPP, 1983). The vegetation types are represented by oak (Quercus), pine (Pinus) and fir (Abies) forests; submontane scrub, grassland, Chihuahuan desert scrub and including microphyll and rosetophilous scrubs, gypsum and halophytes communities (INE-Semarnat, 1997). The experimental plots were located in the microphyll desert scrubland, whose length is 11 700 ha in the area (Inegi, 2014).

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Larrea tridentata, Flourensia cernua DC., Parthenium incanum Kunth, Fouquieria splendens Engelm., Parthenium argentatum A. Gray, Ephedra torreyana S. Watson, Prosopis glandulosa Torr. destacan por su densidad en este tipo de vegetación (Alanís et al., 1996).

Larrea tridentata, Flourensia cernua DC., Parthenium incanum Kunth, Fouquieria splendens Engelm., Parthenium argentatum A. Gray, Ephedra torreyana S. Watson, Prosopis glandulosa Torr. are outstanding from their density in this type of vegetation (Alanís et al., 1996).

El rodillo utilizado dentro de las prácticas de mejora del hábitat para la fauna silvestre en las planicies de la sierra Maderas del Carmen es un “Lawson aerator”, de 11 toneladas, ensamblado a un tractor. Las cuchillas del rodillo miden 15 cm de largo, aproximadamente, que al perforar el suelo, dejan pequeñas canaletas; este instrumento fue implementado en los meses posteriores a la temporada de lluvias de los años 2004, 2008 y 2011.

The roller used in the practice of habitat improvement for wildlife on the plains of the sierra Maderas del Carmen is an 11 ton Lawson aerator assembled to a tractor. Roller blades are about 15 cm long, which when drilling the ground, form small channels; this instrument was implemented in the months after the rainy season of 2004, 2008 and 2011. In the spring of 2014 five treatments in the areas under management of wildlife habitat in the microphyll desert scrubland were selected and sampled from the same soil type, calcaric Regosol; the treatments are: 1) Control (MDMt), 2) Aerator roller applied in 2004 (RA04), 3) Roller applied in 2008 (RA08), 4) Roller implemented in 2011 (RA11) and 5) Burned area in 2011 (IN11), which was the result of forest fires that occurred in Coahuila in the spring of 2011 (Conafor, 2011) and where the area under study contains 1 899 has of the vegetation type of interest affected by this phenomenon. There is not cattle grazing since 2000, and is exercised only by wildlife, for which there are not exclusion zones. To determine the structure and diversity of species, six plots (10 m x 10 m) at random in each treatment were georeferenced.

En la primavera de 2014 se seleccionaron y muestrearon cinco tratamientos en las áreas bajo manejo de hábitat de fauna silvestre dentro del matorral desértico micrófilo, a partir de un mismo tipo de suelo, Regosol calcárico; los tratamientos fueron: 1) Testigo (MDMt), 2) Rodillo aireador aplicado en 2004 (RA04), 3) Rodillo aplicado en 2008 (RA08), 4) Rodillo implementado en 2011 (RA11) y 5) Área incendiada en 2011 (IN11), que fue producto de los incendios forestales que tuvieron lugar en Coahuila en la primavera de 2011 (Conafor, 2011) y donde la extensión bajo estudio contiene 1 899 ha del tipo de vegetación de interés que fueron afectadas por ese fenómeno. Ahí no se practica el pastoreo de ganado bovino desde 2000, y solamente lo ejerce la fauna silvestre, para la cual no existen zonas de exclusión. Para determinar la estructura y diversidad de las especies, se georreferenciaron seis parcelas (10 m x 10 m) al azar por tratamiento.

In each treatment mensuration measurements were performed on every tree and shrub; coverage of the cup was used to estimate the dominance, a suggested attribute when most taxa are shrubs with many stems and root diameters under d0.10 (Franco et al., 1989; Domínguez et al., 2013). In each plot the density was quantified by plant species, if at least 50 % of the structure was within it.

En cada tratamiento se realizaron mediciones dasométricas en todos los individuos arbóreos y arbustivos; la cobertura de la copa se utilizó para estimar la dominancia, atributo que se sugiere incluir cuando la mayoría de los taxa son arbustos con un gran número de tallos y diámetros de la raíz menores de d0.10 (Franco et al., 1989; Domínguez et al., 2013). En cada parcela se cuantificó la densidad por especie vegetal, si al menos 50 % de la estructura estaba dentro de ella.

The ecological indicators, abundance (A), dominance (Y) frequency (F) and importance value (IVI) (Magurran, 2004) were estimated. Diversity and similarity were evaluated with standardized Shannon index (e) (Magurran, 2004; Sæther et al., 2013). This index describes how diverse may be a site, as it takes into account the number of species (richness) and of individuals in each one of them (Mostacedo and Frederiksen, 2000) and to determine whether there were significant differences in diversity between treatments, paired t test were used (Hutcheson, 1970; Magurran, 1988; Brower et al., 1998). To calculate the similarity between them, the Sørensen Index was applied (Magurran, 2004), which relates the number of shared species with the arithmetic mean of species in both sites (Villarreal et al., 2004).

Se estimaron los indicadores ecológicos abundancia (A), dominancia (D) frecuencia (F) y valor de importancia (IVI) (Magurran, 2004). La diversidad y la similitud se evaluaron con el Índice de Shannon estandarizado (e) (Magurran, 2004; Sæther et al., 2013). Este índice describe lo diverso que puede ser un sitio, ya que considera el número de especies (riqueza) y de individuos de cada una de ellas (Mostacedo y Fredericksen, 2000) y para determinar si había diferencias significativas de diversidad entre los tratamientos, se hicieron pruebas pareadas mediante la Prueba de t (Hutcheson, 1970; Magurran, 1988; Brower et al., 1998). Para la similitud entre ellos, se usó el Índice de Sørensen (Magurran, 2004), que relaciona el número de

Statistical analysis. For the calculation of the standardized Shannon (e) and Sørensen indexes, the MultiVariate Statistical Package (MVSP) 3.1 program was used (KCS, 2007). For the Diversity

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especies compartidas con la media aritmética de las especies de ambos sitios (Villarreal et al., 2004).

t test the Past 3.2 program (Hammer et al., 2001) was used. To test the assumptions of normality and homogeneity of variances for the Importance Value Index (IVI), the data were subjected to statistical tests of Shapiro-Wilk (Steel and Torrie, 1980). As the results showed that most of the data were not normally distributed, the nonparametric Kruskal-Wallis (Ott, 1993) was used to detect significant differences between treatments with respect to IVI and the structure and diversity of species between treatments using the following indicators: coverage, average height and number of species; The statistical program used for this analysis was Statistix 8.1 (Analytical Software, 2003).

Análisis estadístico. Para el cálculo de los índices de Shannon estandarizado (e) y el de Sørensen se utilizó el programa MultiVariate Statistical Package (MVSP) 3.1 (KCS, 2007). Para la Prueba de Diversidad de t se usó el programa Past 3.2 (Hammer et al., 2001). Para probar los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas para el Índice de Valor de Importancia (IVI), los datos se sometieron a pruebas estadísticas de ShapiroWilk (Steel y Torrie, 1980). Como los resultados demostraron que la mayoría de los datos no se distribuyeron normalmente, se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis (Ott, 1993) para detectar diferencias significativas entre los tratamientos con respecto al IVI y a la estructura y diversidad de las especies entre los tratamientos mediante el uso de los indicadores: cobertura, altura y número de especies promedio; el programa estadístico usado para este análisis fue Statistix 8.1 (Analytical Software, 2003).

Results and Discussion 28 tree and shrub species belonging to 14 families were recorded. The highest species richness were Asteraceae, Fabaceae and Cactaceae, each with three taxa; families: Boraginaceae, Zygophyllaceae, Anacardiaceae, Rhamnaceae, Euphorbiaceae Agavaceae and are represented with two taxa each. Fouquieriaceae, Cucurbitaceae, Verbenaceae, Cannabaceae, Achatocarpaceae, Ephedraceae and Koeberliniaceae are only represented a taxon. Asteraceae, Fabaceae and Cactaceae, dominant in the different treatments are regularly associated with desert scrub communities (Estrada et al., 2005; González et al., 2010) and characterized by demanding little water and organic matter (Ordóñez, 2003; Espinoza and Návar, 2005; Alanís et al., 2008; Calle and Murgueitio, 2008; Landázuri and Tigrero, 2009; Amaya, 2009) (Table 1).

Resultados y Discusión Se registraron 28 especies arbóreas y arbustivas pertenecientes a 14 familias. Las de mayor riqueza específica fueron: Asteraceae, Cactaceae y Fabaceae, cada una con tres taxa; las familias: Boraginaceae, Zygophyllaceae, Anacardiaceae, Rhamnaceae, Agavaceae y Euphorbiaceae están representadas con dos taxa cada una. Fouquieriaceae, Cucurbitaceae, Verbenaceae, Cannabaceae, Achatocarpaceae, Ephedraceae y Koeberliniaceae solamente con un taxon. Asteraceae, Cactaceae y Fabaceae, dominantes en los diferentes tratamientos, regularmente están asociadas a las comunidades de matorral xerófilo (Estrada et al., 2005; González et al., 2010), ya que se caracterizan por demandar poca agua y materia orgánica (Ordóñez, 2003; Espinoza y Návar, 2005; Alanís et al., 2008; Calle y Murgueitio, 2008; Landázuri y Tigrero, 2009; Amaya, 2009) (Cuadro 1).

In the RA1 (17) and IN11 (16) treatments was recorded the greatest number of species as well as the smallest (7) in MDMt; in RA04 (11) and RA08 (10) a similar amount was counted. From the five treatments, in control (MDMt), the Shannon’s diversity index (1.484) was close to the RA08 treatment (1.480) (Table 2); in spite of the difference in the number of species, these results might be explained as the changes in richness are balanced with those of abundance.

Cuadro 1. Especies identificadas y familias presentes en el matorral desértico micrófilo estudiado del Desierto Chihuahuense. Table 1. Identified species and families present in the studied microphyll desert scrubland of the Chihuahuan Desert. Familias

Especies

Anacardiaceae

Rhus microphylla Engelm Rhus virens Lindh. ex A. Gray

Asparagaceae

Agave lechuguilla Torr. Dasylirion glaucophyllum Hook. Ziziphus obtusifolia (Hook. ex Torr. & A. Gray.) A. Gray

Boraginaceae

Tiquilia canescens (A. DC.) A. T. Richardson Tiquilia greggii (Torr. & A. Gray) A. T. Richardson Continúa Cuadro 1...

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Continúa Cuadro 1... Familias

Especies

Cactaceae

Cylindropuntia leptocaulis (DC.) F. M. Kunth Echinocereus enneacanthus Engelm. Opuntia engelmannii Salm-Dyck ex Engelm.

Cannabaceae

Celtis pallida Torr.

Compositae

Flourensia cernua DC. Parthenium incanum Kunth Viguiera stenoloba S. F. Blake

Cucurbitaceae

Ibervillea lindheimeri (A. Grey) Greene

Ephedraceae

Ephedra antisyphilitica Berland. ex C. A. Mey.

Euphorbiaceae

Euphorbia antisyphilitica Zucc. Jatropha dioica Sessé ex Carv.

Fouquieriaceae

Fouquieria splendens Engelm.

Koeberliniaceae

Koeberlinia spinosa Zucc.

Leguminosae

Acacia constricta A. Gray Acacia greggii A. Gray Prosopis glandulosa Torr.

Rhamnaceae

Condalia spathulata A. Gray Phaulothamnus spinescens A. Gray

Verbenaceae

Aloysia gratissima (Gillies & Hook.) Tronc.

Zygophyllaceae

Larrea tridentata (Sessé & Moc. ex DC.) Coville Prolieria angustifolia (Engelm.) A. Gray The highest diversity index (2.103) came from RA11, which could be due to the fact that this treatment has a better combination of density, frequency and coverage (Basáñez et al., 2008). The diversity index value of MDMt (1.484) is different from that obtained by González et al. (2013), of 1.843 un a dessert microphyllous shrub in Coahuila; this difference could be attributed to the history of land use where the study was carried out, which was subjected to intensive grazing until the year 2000. According to Rutledge et al. (2008) overgrazing may have a great impact upon the vegetation communities, since the loss of vigor in plants, increases the susceptibility to diseases, which reduces reproduction and the establishment of seeds, and, therefore, some important species for wildlife are bound to disappear.

En los tratamientos RA11 (17) e IN11 (16) se registró el mayor número de especies, así como el menor (7) en el MDMt; en RA04 (11) y en RA08 (10). De los cinco tratamientos, en el testigo (MDMt), el índice de diversidad de Shannon (1.484) fue semejante al del tratamiento RA08 (1.480) (Cuadro 2); a pesar de la diferencia en el número de taxa, los resultados se explican porque los cambios en la riqueza se equilibran con los de la abundancia.

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Cuadro 2. Índice de Shannon y número de especies por tratamiento. Table 2. Shannon’s diversity index and number of species by treatment. Índice de Shannon

1.484

1.629

1.480

2.103

1.210

Tratamiento

MDMt

RA04

RA08

RA11

IN11

Número de especies

MDMt = Testigo; RA04 = Rodillo aireador 2004; RA08 = Rodillo aireador 2008; RA11 = Rodillo aireador 2011; IN11 = Área de incendio natural 2011. MDMt = Control; RA04 = 2004 aerator roller; RA08 = 2008 aerator roller; RA11 = 2011 aerator roller; IN11 = 2011 natural fire area.

El índice de diversidad más alto (2.103) correspondió a RA11, lo que puede obedecer a que este tratamiento tiene una mejor combinación de características de densidad, frecuencia y cobertura (Basáñez et al., 2008). El valor del índice de diversidad del tratamiento MDMt (1.484) es distinto al obtenido por González et al. (2013), quienes lo calcularon en 1.843 en una comunidad de matorral desértico micrófilo en Coahuila; esa diferencia podría atribuirse al historial de uso del suelo en el área donde se llevó a cabo este estudio, que estuvo sujeta a pastoreo intensivo hasta el año 2000. De acuerdo a Rutledge et al. (2008) el sobrepastoreo tiene un fuerte impacto en las comunidades vegetales, ya que causa pérdida de vigor en las plantas, incrementa la susceptibilidad a enfermedades, lo que reduce la reproducción y establecimiento de semillas, y, por lo tanto, algunas especies importantes para la fauna silvestre tiendan a desaparecer.

In the natural fire treatment (IN11) a high species richness was attained (16) but Shannon’s index (1.210) compared to control was smaller; this suggests that fire favored the whole elimination of the vegetal cover, but, as time went by, the community of plants in this treatment revealed a great diversity but with a low abundance of species. Miranda et al. (2009) state that the intensity of fire affects some unwanted species, it stops their propagation and propitiates the presence of other natives. The diversity t test (Table 3) showed significant differences in most of the treatments (P < 0.05) except for MDMt-RA08 (t = 0.0455, (2) 0.05). Sørensen’s index reveals that the most similar treatments are RA04 and RA08 with 76 %; in contrast, the most dissimilar are RA11 and MDMt with 42 %. Control is closer with RA08 (71 %) and RA04 (67 %), and RA11 and IN11 reached 55 %. The closeness between RA08 with control and the distance with RA11 with it means that the treated areas go back to their original condition in a period longer than five years (Table 4).

En el tratamiento de incendio natural (IN11) se registró una alta riqueza de especies (16), pero el índice de Shannon (1.210) comparado con el testigo fue menor; lo anterior hace suponer que el fuego propició la eliminación de la cubierta vegetal en su totalidad, pero, con el tiempo, la comunidad de plantas se manifestó en una gran diversidad, aunque con baja abundancia. Miranda et al. (2009) indican que la intensidad del fuego afecta a ciertas especies no deseadas, frena su propagación y propicia la presencia de otras nativas.

In both indexes, diversity and similitude, RA11 is outstanding as it has a very poor closeness to the rest of the sites, which is conferred to the benefits brought by the aerator roller in three years, as it promotes spouting, since vegetation is not totally eliminated (Kunz, 2011). The use of this tool before the rainy season could be a crucial factor for the functioning of precipitation in the establishment or propagation of species either native or exotic after a mechanical disturb (Scifres and Polk, 1974). It is necessary to know the biology in the areas

La Prueba de diversidad de t (Cuadro 3) mostró diferencias significativas en la mayoría de los tratamientos (P < 0.05), con excepción de MDMt-RA08 (t = 0.0455, (2) 0.05).

Cuadro 3. Resultados de prueba de t para comparar la diversidad entre tratamientos. Table 3. Results of the t test to compare diversity among treatments. MDMt

RA04

RA08

RA11

IN11

MDMt

1184.7

393.9

342.91

526.99

RA04

-3.373*

427.37

371.42

559.66

RA08

0.0455

2.1817*

499.01

666.86

RA11

-9.0961*

-6.8045*

-7.2278*

629.32

IN11

3.5161*

5.2941*

2.8799*

9.3885*

*Significancia de a=0.05. La fila horizontal indica los grados de libertad; la columna vertical, el estadístico t. *Significance of a=0.05. The horizontal row refers to the degrees of freedom; the vertical column, the statistical t.

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El índice de Sørensen revela que los tratamientos con mayor semejanza son RA04 y RA08 con 76 %; en contraste, los más disímiles son RA11 y MDMt con 42 %. El testigo presenta mayor cercanía con RA08 (71 %) y RA04 (67 %), mientras que RA11 e IN11 registraron un valor de 55 %. La similitud de RA08 con el testigo y la desigualdad del RA11 con respecto al mismo indican que las áreas tratadas regresan a su condición original en un periodo mayor a cinco años (Cuadro 4).

where this technique is planned to be used, as in those which have Opuntia, the roller might stimulate their propagation (McDonald, 2012). Also, some taxa emerge after the aerial part of their cover is removed (Ayala et al., 2014); such is the case of Larrea tridentata, which has asexual reproduction and tends to regenerate in one year (Monasmith et al., 2010); therefore, this procedure might not be effective in the removal of some of these plants.

Cuadro 4. Matriz de Similitud de Sørensen para los tratamientos. Table 4. Sørensen’s Similitude Matrix for the treatments. MDMt

RA04

RA08

MDMt

RA04

0.67

RA08

0.71

0.76

RA11

0.42

0.57

0.44

IN11

0.61

0.59

RA11

IN11

1 0.46

0.55

En ambos índices, tanto de diversidad como de similitud, RA11 sobresale debido a su poca semejanza con los otros sitios, lo cual es atribuido a los beneficios aportados por el rodillo aireador en un lapso de tres años, ya que promueve los rebrotes, pues la vegetación no se elimina en su totalidad (Kunz, 2011). El uso de esta herramienta antes de la temporada de lluvias puede ser un factor determinante por la función de la precipitación en el establecimiento o propagación de especies tanto nativas como introducidas después de un disturbio mecánico (Scifres y Polk, 1974). Es necesario conocer su biología en las áreas que se pretende tratar con esta técnica, ya que en aquellas que contienen nopales, el rodillo puede favorecer su incremento y propagación (McDonald, 2012). Además, algunos taxa surgen una vez que se remueve la parte aérea de su cubierta (Ayala et al., 2014); tal es el caso de Larrea tridentata, que se reproduce vegetativamente y tiende a regenerarse en un año (Monasmith et al., 2010); por ello, el procedimiento pudiera no ser efectivo en la remoción de algunas de estas plantas.

The Kruskall-Wallis test resulted in a non-significance difference among treatments in regard to the importance value index of the species (F= 2.463, G.L. 4, P = 0.261) or in the floristic structure and composition among treatments in which crown cover, height and means of the number or species per treatment were used as variables (Table 5). Cuadro 5. Resultado de la prueba de Kruskall-Wallis. Table 5. Result of the Kruskall-Wallis test. Altura

Cobertura

Número de especies

8.896

5.291

6.526

gl.

0.064

0.259

0.163

Sig. P

Ch2 = X cuadrada; G.L. = Grados de libertad; Sig. P = < 0.05. Ch2= X squared; gl = Degrees of freedom; Sig. P = < 0.05.

In control (MDMt), IVI pointed out five dominant species: Opuntia engelmannii Salm-Dyck ex Engelm., Agave lechuguilla Torr., Jatropha dioica Sessé ex Carv., Larrea tridentata and Parthenium incanum Kunth; according to Brooks and Pyke (2001), some taxa of the Chihuahuan Desert such as the first two, have stimulated the suppression of forest fires and overgrazing as they change the structure of vegetation.

El resultado de la prueba de Kruskall-Wallis indica que no existe diferencia estadística significativa entre los tratamientos respecto al índice de valor de importancia de las especies (F= 2.463, g. l. 4, P = 0.261), ni en la estructura y composición florística entre los tratamientos en los que se utilizaron cobertura de copa, altura y las medias del número de especies por tratamiento como variables (Cuadro 5). En el testigo (MDMt), el IVI identificó cinco especies dominantes: Opuntia engelmannii Salm-Dyck ex Engelm., Agave lechuguilla Torr., Jatropha dioica Sessé ex Carv., Larrea tridentata y Parthenium incanum Kunth; de acuerdo a Brooks

Medina et al., Cambios en la vegetación del matorral desértico...

y Pyke (2001) algunos taxa del Desierto Chihuahuense, como las primeras dos, se han favorecido por la supresión de los incendios forestales y el sobrepastoreo, al modificar la estructura de la vegetación.

In RA04, Opuntia engelmannii, Larrea tridentata, Agave lechuguilla and Parthenium incanum are the most important and in RA08 they are the same as in control (MDMt), where only the values of dominance vary; in RA11 Larrea tridentata, Flourensia cernua, Jatropha dioica and Tiquilia greggii (Torr & A. Gray) A. T. Richardson keep that position. Finally, in IN11 Viguiera stenoloba S. F. Blake was the first one followed by Condalia spathulata A. Gray, Ziziphus obstusifolia (Hook. ex Torr & A. Gray) A. Gray and Agave lechuguilla.

En RA04, Opuntia engelmannii, Larrea tridentata, Agave lechuguilla y Parthenium incanum son dominantes y en RA08 son las mismas que en el testigo (MDMt), solo que varían los valores de dominancia; en RA11 dominan Larrea tridentata, Flourensia cernua, Jatropha dioica y Tiquilia greggii (Torr & A. Gray) A. T. Richardson. Finalmente, en IN11 Viguiera stenoloba S. F. Blake fue la principal seguida por Condalia spathulata A. Gray, Zizipus obstusifolia (Hook. ex Torr & A. Gray) A. Gray y Agave lechuguilla.

In IN11 more than 90 % of the major species, such as Larrea tridentata and Agave lechuguilla were eliminated. Wright and Bailey (1982) describe that the first is poorly tolerant to fire, which might be due to its adaptation properties to drought and provokes a high mortality when more than 10 % of its aerial mass is burned (Brooks, 2007). However, in low intensity fires, these species may start to sprout after one year (Monasmith et al., 2010), which coincides with the plants in this treatment.

En IN11 más de 90 % de las especies dominantes, como Larrea tridentata y Agave lechuguilla, fueron eliminadas. Wright y Bailey (1982) refieren que la primera es poco tolerante al fuego, lo cual se atribuye a sus características de adaptación a las sequías y provoca alta mortalidad cuando más de 10 % de su masa aérea se quema (Brooks, 2007). Sin embargo, en incendios de baja intensidad comienza a rebrotar después de un año (Monasmith et al., 2010), comportamiento que coincide con el de las plantas de este tratamiento.

It has been documented that in areas as the Chihuahuan Desert where fires have occurred, after 16 months no A. lechuguilla sprouts were observed (Worthington and Corral, 1987). The reduction of Larrrea tridentata and the removal of A. lechuguilla promoted the presence of some herbs, a result that agrees with the findings of Ayala et al. (2009) who stated that the combination of aerial roller and fire increased herbaceous vegetation, which allowed that other native plants could compete.

Se ha documentado que en áreas del Desierto Chihuahuense donde han ocurrido incendios, después de 16 meses no se observaron rebrotes de A. lechuguilla (Worthington y Corral, 1987). La disminución de Larrrea tridentata y la eliminación de A. lechuguilla promovió la presencia de algunas herbáceas, resultado que concuerda con los de Ayala et al. (2009) quienes mencionan que la combinación del rodillo aireador y el fuego incrementan la vegetación herbácea, y dio oportunidad a otras plantas nativas de competir.

The high number of species in IN11 suggests that fires stimulated the emergence of the material gathered in the soil seed bank and favored sprouting and diversity of species, which agrees with the findings of Pausas (2010) and Molina (2000), who confirm that some of them have the ability to sprout and add new members after the sinister, a feature that confers resistance not only to the populations but to the individuals in environments with frequent fires. In spite of being an uncontrolled fire, treatment IN11 fulfilled the objectives of prescribed burnings such as the removal of unwanted species, promoted regeneration and dominance of new species (Walkingstick and Liechty, 2009).

El alto número de especies presentes en el tratamiento IN11 (16) hace suponer que el fuego estimuló la emergencia del material contenido en el banco edáfico de semillas, favoreció el rebrote y la diversidad de especies; esto es congruente con los hallazgos de Pausas (2010) y Molina (2000) que confirman que algunos taxa tienen la capacidad de rebrotar y reclutar individuos tras el incendio, rasgo que confiere resistencia no solo a las poblaciones, sino también a los individuos en ambientes con incendios frecuentes. El tratamiento IN11, a pesar de tratarse de un incendio no controlado, cumplió objetivos de las quemas prescritas como la remoción de especies no deseadas, promovió la regeneración y la dominancia de nuevas especies (Walkingstick y Liechty, 2009).

The use of aerial roller and fire used as treatments in this study seem not to have any influence upon IVI or in the structure and composition of species in the microphyll desert scrubland, a result that differs from those from Alanís et al. (2008) and Casas and Manzano (2009) in related studies in the semiarid zones at Northeastern Mexico in which a rechange of species was observed, which became evident in regard to the IVI of the species recorded in both investigations.

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El uso de rodillo aireador e incendio empleados como tratamientos en el presente estudio parece no tener influencia sobre el IVI, ni en la estructura, ni en la composición de las especies en el matorral desértico micrófilo, resultado que difiere de los obtenidos por Alanís et al. (2008) y Casas y Manzano (2009) en investigaciones semejantes en zonas semiáridas del noreste de México, en los que se observó un recambio de especies, lo cual quedó evidente en cuanto al valor de importancia de los taxa registrados en ambas investigaciones.

If the aim of these mechanical treatments in the dessert scrub is to remove the dominant species and to promote diversity, it would be wise to analyze cost-benefit of them in the long run of this kind of environments, as fire might be a lower cost and convenient option with similar results (McDonald, 2012).

Conclusions The mechanical treatment and fire did not significantly modify the structure and composition of desert microphyllous scrub, however, the aerial roller proved to be an alternative to reduce short-term dominance of unwanted species such as Larrea tridentata, Opuntia engelmannii and Agave lechuguilla. In contrast, fire is proposed as a good alternative to increase biodiversity, promote regeneration, as well as presence and dominance of new species in the Chihuahuan microphyll desert scrubland.

Si el objetivo de los tratamientos mecánicos en el matorral desértico es eliminar especies dominantes y promover la diversidad, sería importante analizar el costo-beneficio a largo plazo que tienen en ambientes de este tipo, ya que el uso del fuego podría ser una alternativa viable de menor costo con resultados similares (McDonald, 2012).

Conclusiones

Conflict of interests

El tratamiento mecánico y el incendio no modificaron significativamente la estructura y composición del matorral desértico micrófilo, sin embargo, el tratamiento con rodillo aireador demostró ser una alternativa para disminuir la dominancia a corto plazo de especies no deseadas como Larrea tridentata, Opuntia engelmannii y Agave lechuguilla. En contraste, el fuego se propone como una buena alternativa para incrementar la biodiversidad, promover la regeneración, presencia y dominancia de nuevas especies en el matorral desértico micrófilo del Desierto Chihuahuense.

The authors declare no conflict of interests.

Contribution by author Romelia Medina Guillén: leadership of the whole experiment, vegetation sampling, data analysis and writing of the core of the manuscript; Israel Cantú Silva: development of the study, design and location of the experiment, supervision of the project and review of the manuscript; Eduardo Estrada Castillón: identification of floristic species at the herbarium, data analysis and review of the manuscript; Humberto González Rodríguez: statistical analysis, soil physical and chemical properties and review of the final versions of the manuscript; Jonás Adán Delgadillo Villalobos: establishment of the treatment of habitat management and assessment of the vegetal structure.

Conflicto de intereses Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Acknowledgements

Contribución por autor

The authors thank the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt), the Universidad Autónoma de Nuevo León and CEMEX-Naturaleza Sin Fronteras, A. C. for their support provided to carry out the actual investigation.

Romelia Medina Guillén: conducción del experimento en su totalidad, muestreos de vegetación, análisis de datos y elaboración del cuerpo principal del texto; Israel Cantú Silva: desarrollo de la concepción del estudio, diseño y ubicación del experimento, supervisión del proyecto y revisión del manuscrito; Eduardo Estrada Castillón: identificación de especies florísticas en herbario, análisis de datos y revisión del manuscrito; Humberto González Rodríguez: análisis estadístico, determinación de las propiedades físico-químicas del suelo y revisión de las versiones finales del manuscrito; Jonás Adán Delgadillo Villalobos: establecimiento de los tratamientos de manejo del hábitat y evaluación de la estructura de la vegetación.

End of the English version

Agradecimientos Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt), a la Universidad Autónoma de Nuevo León y a CEMEX-Naturaleza Sin Fronteras, A. C. por el apoyo brindado para la realización de la presente investigación.

Medina et al., Cambios en la vegetación del matorral desértico...

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Artículo / Article

Efectos del manejo forestal en la repoblación de Pinus spp. en la Sierra Norte de Oaxaca, México Effects of forest management on the repopulation of Pinus spp. in the Northern Sierra of Oaxaca, Mexico Rosario Ramírez Santiago1, Gregorio Ángeles Pérez1, Ricardo Clark Tapia2, Víctor Manuel Cetina Alcalá1, Ofelia Plascencia Escalante1 y Patricia Hernández de La Rosa1

Resumen La repoblación natural de especies de pino debe considerarse como un complemento importante de la reforestación en áreas bajo manejo forestal en el bosque templado de México. El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto de la corta de regeneración a matarrasa, en combinación con la aplicación de quema de residuos sobre el banco de semillas del suelo, así como la emergencia y la supervivencia de plántulas de Pinus spp. en la comunidad de La Trinidad en el estado de Oaxaca. Se establecieron al azar sitios circulares de 100 m2 en dos áreas intervenidas con el método de matarrasa en el año 2009, en una de las cuales se aplicó la quema de residuos. En ambos sitios se analizó el banco de semillas del suelo; además de, la emergencia y supervivencia de plántulas. El banco de semillas y el número de plántulas fue menor donde se aplicó la quema de residuos. La supervivencia al primer año no fue diferente estadísticamente entre las áreas. Se concluye que la quema de residuos no es una práctica que fomenta la repoblación natural de especies de pino en el área de estudio; por el contrario, produce efectos adversos en el reclutamiento de nuevos individuos.

Palabras clave: Banco de semillas, emergencia, manejo forestal, matarrasa, quema de residuos, supervivencia. Abstract The natural repopulation of pine species must be regarded as a major complement of reforestation in areas under forest management in the temperate forests of Mexico. The purpose of this study was to evaluate the effect of regenerative clear-cutting combined with the burning of residues on the soil seed bank, as well as on the emergence and survival of Pinus spp. seedlings in the community of La Trinidad, in the State of Oaxaca. In the year 2009, circular 100 m2 sites were established at random in two intervened areas using the clear-cutting method, accompanied in one of these by the burning of residues. The soil seed bank and seedling emergence and survival were analyzed in the two sites. Both the seed bank and the number of seedlings proved smaller in the area where the residues were burnt. There were no statistical differences in the survival rate between the two areas after the first year. It was concluded that the burning of residues is not a practice that promotes the natural repopulation of pine species in the study area; quite the opposite: it produces adverse effects on the recruiting of new individuals.

Key words: Seed bank, emergence, forest management, clear-cutting, burning of residues, survival.

Fecha de recepción/ date of receipt: 15 de enero de 2015; Fecha de aceptación/date of acceptance: 10 de diciembre de 2015. 1 Postgrado en Ciencias Forestales, Colegio de Postgraduados. Campus Montecillo. Correo-e: gangeles@colpos.mx 2 Universidad de la Sierra Juárez.

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Introducción

Introduction

Los métodos de repoblación que dan origen a masas coetáneas, como el de matarrasa, se utilizan para lograr el establecimiento de especies de pino en predios bajo manejo forestal (Nyland, 1996). Consisten en la extracción de fustes de medidas comerciales de todos los taxa presentes (Puettman et al., 2009), actividad que deja un considerable depósito de residuos en la superficie del suelo, lo que puede traer consecuencias para el desarrollo de los pinos. Por lo que para asegurar el éxito de la repoblación en algunas áreas se realiza el apilamiento de los residuos y su posterior quema (Korb et al., 2004; Creech, 2009). Aunque esta actividad provee de algunos beneficios, también hay efectos negativos en el suelo y sus componentes (Smith et al., 1997; Korb et al., 2004). Uno de ellos es la eliminación del banco de semillas, por las altas temperaturas que se generan (Korb et al., 2004; Creech, 2009), las cuales alcanzan de 270 °C a 1 400 °C, desde la fase de preignición hasta la combustión rápida (PNUMA, 2005). Al respecto, la eliminación de material de superficie y material fino aéreo (PNUMA, 2005), en conjunto con la remoción del banco de semillas hace más lenta la regeneración y tiene un efecto mayor sobre la composición de la regeneración (Pakeman y Small, 2005).

The repopulation methods that originate coetaneous masses, such as clear-cutting, are used to achieve the establishment of pine species in lands under forest management (Nyland, 1996). They consist in the extraction of stems of commercial size of all the present taxa (Puettman et al., 2009), an activity which leaves a considerable deposit of residues on the soil surface, with potential consequences for the development of pine trees. Therefore, in order to ensure the success of the repopulation in certain places, the waste are piled up and subsequently burnt (Korb et al., 2004; Creech, 2009). Although this practice provides some benefits, it also has negative effects on the soil and its components (Smith et al., 1997; Korb et al., 2004). One of these effects is the elimination of the seed bank due to the high temperatures generated (Korb et al., 2004; Creech, 2009), which can increase from 270 °C to 1 400 °C from the pre-ignition phase to the rapid combustion phase (PNUMA, 2005). Within this context, the elimination of surface and fine aerial materials (PNUMA, 2005), along with the removal of the seed bank, slows down regeneration and has a major effect on its composition (Pakeman and Small, 2005). The soil seed banks have not been sufficiently studied in areas under forest management, despite their significant influence on the vegetal succession colonizing a spot after a disturbance (Carrillo et al., 2009). In general, it is considered that pines do not form permanent seed banks, for, once they are deposited on the ground, they rapidly lose viability due to both biotic and abiotic factors (Johnson and Fryer, 1996; Tomback et al., 2001; Carrillo et al., 2009; Tsitsoni, 2009). However, if the seeds receive adequate environmental stimuli (mainly moisture and temperature), and if the conditions of the soil (mineral soil exposure, nutrient availability, etc.) are appropriate, germination takes place, triggering the emergence and establishment stages (Musálem et al., 1991; Nyland, 1996).

El banco de semillas del suelo ha sido poco estudiado en áreas bajo manejo forestal, a pesar de que tiene una gran influencia en la sucesión vegetal que coloniza un área después de un disturbio (Carrillo et al., 2009). En general, se considera que los pinos no forman bancos de semillas permanentes, ya que una vez depositadas en el suelo pierden viabilidad rápidamente, debido a factores bióticos y abióticos (Johnson y Fryer, 1996; Tomback et al., 2001; Carrillo et al., 2009; Tsitsoni, 2009), pero si se reciben los estímulos ambientales adecuados (humedad y temperatura, principalmente) y las condiciones del suelo son las apropiadas (exposición del suelo mineral, disponibilidad de nutrientes, etcétera), ocurre la germinación de la semillas e inicia la etapa de emergencia y establecimiento (Musálem et al., 1991; Nyland, 1996).

There are no published studies on the seed bank and seedling emergence in the region of the Northern Sierra of the State of Oaxaca, particularly on the effects of the clear-cutting method or of the burning of residues. Hence, the purpose of this study was to evaluate the effect of regenerative clear-cutting combined with the burning of wastes on the seed bank and on the emergence and survival of the first-year seedlings of pine species. The working hypothesis was that the burning of residues reduces the density of the soil seed bank, resulting in a low seedling emergence, as well as in a lower survival rate of the seedlings than in those areas where clear-cutting is applied without residue burning.

En la región de la Sierra Norte del estado de Oaxaca se carece de investigaciones publicadas sobre el banco de semillas y la emergencia de plántulas, en particular aquellas relacionadas con los efectos del método de repoblación a matarrasa y quema de residuos. Por tanto, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto de la corta de regeneración a matarrasa en combinación con la aplicación de quema de residuos sobre el banco de semillas, la emergencia y la supervivencia de plántulas de primer año de especies de pino. La hipótesis fue que la quema de residuos reduce la densidad en el banco de semillas del suelo, y por tanto produce una baja emergencia de plántulas, así como una menor supervivencia de las mismas en comparación a lo que sucede en áreas de matarrasa sin quema de residuos.

Ramírez et al., Efectos del manejo forestal en la repoblación...

Materiales y métodos

Materials and methods

Área de estudio

Study area

La comunidad de La Trinidad forma parte del municipio Santiago Xiacuí, del Distrito de Ixtlán de Juárez en la región de la Sierra Norte en el estado de Oaxaca. Geográficamente, se sitúa en las coordenadas 17°16’09.43” de latitud norte y 96°25’00.77” de longitud oeste. El clima, de acuerdo a la clasificación propuesta por Köppen y modificada por García (1988) corresponde al tipo C (w2)(w)big, descrito como templado subhúmedo, el más húmedo de los templados, con abundantes lluvias en verano; presenta entre 30 y 59 días de lluvia invernal con una precipitación de 150 a 200 mm. La precipitación anual total es de 1 115.6 mm, el periodo con mayor intensidad de lluvias es de junio a octubre (UZACHI, 2003).

The La Trinidad community is part of the Santiago Xiacuí municipality in the Ixtlán de Juárez District, in the Northern Sierra region of the state of Oaxaca. Geographically, it is located at the coordinates 17°16’09.43” N and 96°25’00.77” W. The climate, according to the classification proposed by Köppen and modified by García (1988), is C (w2)(w)big, described as subhumid temperate –the most humid of all temperate climates–, with abundant rains in the summer; it comprises 30 to 59 days of winter rains, with a 150–200 mm precipitation. The total annual precipitation is 1 115.6 mm; the period with the most intense rains is June through October (UZACHI, 2003). According to the FAO/UNESCO classification (1990), the soil types found in the region include Lithosols, Rendzines and Cambisols. In the conifer forest area, the soils are acid and very thin (UZACHI, 2003). The altitude ranges between 2 000 and 3 000 m (UZACHI, 2003). The area comprises the following types of vegetation: pine forest, humid and subhumid pine-oak forest, and mountainous, mesophytic forest (Rzedowski, 1978; UZACHI, 2003).

Los tipos de suelo en la región, según la clasificación de la FAO/UNESCO (1990), son los Litosoles, Rendzinas y Cambisoles. En la zona de bosque de coníferas, los suelos son muy delgados y ácidos (UZACHI, 2003). El intervalo de altitud va de 2 000 a 3 000 m (UZACHI, 2003). En el área existen bosques de pino, bosque húmedo y subhúmedo de pino-encino y bosque mesófilo de montaña (Rzedowski, 1978; UZACHI, 2003).

From the information obtained from the Programa de Manejo Forestal (Forest Management Program) (UZACHI, 2003), forest land tenure is communal. The total forest surface is 805 ha, of which 643.5 ha are under management, and the rest are protected or conservation areas, or else, areas reserved for other productive activities. Yearly cut volumes range between 2 000 and 3 000 m3, with 40-year periods. The Método de Desarrollo Silvícola (MDS) (Silvicultural Development Method) is utilized with regenerative strip clear-cutting, combined with the Método Mexicano de Ordenación de Bosques Irregulares (MMOBI), (Mexican Method for Ordering Irregular Forests) and with the group-selection regeneration method. The main commercial species are Pinus patula Schiede ex Schltdl. et Cham., Pinus ayacahuite Ehrenb. ex Schltdl. and Pinus pseudostrobus Lindl.

De acuerdo con la información del Programa de Manejo Forestal (UZACHI, 2003) la tenencia de la tierra de los predios forestales es comunal. La superficie forestal total es de 805 ha, de las cuales 643.5 ha están bajo manejo y el resto son áreas de protección o conservación, así como para otras actividades productivas. Los volúmenes cortados, anualmente, varían entre 2 000 y 3 000 m3, con turnos de 40 años. Se utiliza el Método de Desarrollo Silvícola (MDS) con la aplicación de cortas de regeneración de matarrasa en franjas, en combinación con el Método Mexicano de Ordenación de Bosques Irregulares (MMOBI), con el método de regeneración de selección grupal. Las especies comerciales más importantes son Pinus patula Schiede ex Schltdl. et Cham., Pinus ayacahuite Ehrenb. ex Schltdl. y Pinus pseudostrobus Lindl.

Trabajo de campo

Field work

Se ubicaron dos áreas contiguas separadas entre sí por un arroyo (≈30 m), las cuales por la cercanía presentan clima, exposición y pendiente similares. Ambas fueron intervenidas en el año 2009 con el tratamiento de corta de regeneración a matarrasa, aplicada de tal manera que se extrajo todo el arbolado de medidas comerciales y no comerciales, tanto pinos como encinos y de otras latifoliadas. Las zonas de matarrasa comprenden un área rectangular no mayor a 1 ha, circundada por bosque templado de coníferas y latifoliadas.

Two adjoining areas with similar climate, exposure and slope, separated by a creek (≈30 m), were located. Both were intervened in the year 2009 by means of a regenerative clear-cutting treatment in which all the commercial and non-commercial sized trees —pines, oaks and other broadleaves— were extracted. The clear-cutting areas include a rectangle space no larger than 1 ha, surrounded by conifer and broadleaf temperate forests.

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Los residuos se picaron y apilaron en forma perpendicular a la pendiente, sin embargo solo en uno de los sitios se aplicó la quema de residuos, la cual constituyó en un tratamiento complementario de preparación del sitio, al concluir el aprovechamiento. En este tipo de prácticas se incineran todos los materiales de superficie (mantillo, hojarasca, y vegetación baja), así como los materiales finos aéreos (ramas, troncos delgados) que son de rápida combustión y queda sobre el terreno solo el material grueso (UZACHI, 2003).

The residues were ground and piled perpendicularly to the slope; however, only in one of the sites were the residues burnt, as a complementary treatment in order to prepare the site after exploitation. In this type of practices, all the surface (topsoil, dead leaves and undergrowth) and fine aerial materials (branches, thin stems) are burnt; these burn rapidly, so that only thick materials remain on the ground (UZACHI, 2003). One year after the intervention, in 2010, P. patula and P. pseudostrobus were planted in the two described sites, with an average density of 1 600 individuals per hectare. The utilized plants originated from collected seeds within the same forest in the study area, and were produced in the communal nursery of La Trinidad. Seedling emergence and seedling survival were not monitored after the planting; only clearings were applied in order to control the weeds and shrubs; hence the relevance of assessing these life history characteristics in this study.

Un año después de la intervención, en el 2010, se hizo una plantación con P. patula y P. pseudostrobus en los dos sitios descritos, con una densidad promedio de 1 600 individuos por hectárea. La planta utilizada procedió de semilla recolectada dentro del mismo bosque del área de estudio, y producida en el vivero comunal de La Trinidad. Posterior a la plantación no se realizó un seguimiento de la emergencia o supervivencia de plántulas, únicamente se aplicaron limpias para controlar la vegetación herbácea y arbustiva, de ahí la relevancia de evaluar estas características de historia de vida en la presente investigación.

Seed bank Four 100 m2 circular plots were located at random. The seed bank in these was first assessed. For this purpose, four 4 m2 subplots were established; thus, the total sampling surface for each condition was 16 m2. The seeds in found the topsoil and in the first 5 cm of depth of the subplots were counted. The samples were sifted, and the seeds were separated and classified as full or void (Daskalakou and Thanos, 1996; Tíscar, 2007), using a gravity separator based on the seed weight, and those seeds containing an embryo were regarded as the heaviest and therefore as the ones with the highest germination potential.

Banco de semillas En cada área se ubicaron, en forma aleatoria, cuatro parcelas circulares de 100 m2; en las que se evaluó el banco de semillas, para lo cual se establecieron cuatro subparcelas de 4 m2, por lo que la superficie de muestreo total para cada condición fue de 16 m2. En las subparcelas se realizó el conteo de semillas en el mantillo y en los primeros 5 cm de profundidad del suelo. Las muestras fueron tamizadas y las semillas separadas se clasificaron como llenas y vanas (Daskalakou y Thanos, 1996; Tíscar, 2007). Para ello, se utilizó un separador por gravedad, cuyo principio es el peso de las semillas, y se consideró aquellas que tienen embrión como las que pesaban más, y por tanto tienen mayor potencial de germinación.

Emergence and survival Subsequently, the entire natural repopulation of pine species present from the start of the study (in December 2011), as well as that which has emerged since 2012 was identified within each 100 m2 plot. However, only the data of the seedlings of this last year were registered, whereas the emergence and survival time were recorded on a monthly basis. The causes of mortality, when this occurred, were classified as drought (for cotyledons or the dry structure of the individual), physical damage (for seedlings that died due to damage during the clearing performed in July 2012), and unknown cause (for individuals not found in the sampling sites).

Emergencia y supervivencia Dentro de cada parcela de 100 m2 se identificó toda la repoblación natural de especies de pinos presente desde el inicio del estudio (diciembre de 2011) y la que emergió a partir del 2012. Aunque solo se consignan los datos correspondientes a las plántulas de este último año. Los registros tiempo de emergencia y supervivencia se hicieron de manera mensual. Las causas de mortalidad, cuando se presentó, se registraron de acuerdo a lo siguiente: sequía (cotiledones o la estructura del individuo seca); daño físico (plántulas que murieron por daños durante la limpia realizada en julio de 2012); y causa desconocida, para individuos que no fueron encontrados en los sitios de muestreo.

Statistical analyses The data were analyzed using a generalized linear model (GLM) based on the Poisson distribution with the link log function (Kerr et al., 2008; Otto et al., 2010). A significance level of α≤0.05 was considered; this made it possible to detect differences between the areas with (CQ) and without (SQ) 52

Ramírez et al., Efectos del manejo forestal en la repoblación...

residue burning. The proposed method is the most appropriate for count variables (Balzarini et al., 2008; Kerr et al., 2008).

Análisis estadísticos El análisis de los datos se hizo con un modelo linear generalizado (GLM), a partir de la distribución Poisson con la función liga log (Kerr et al., 2008; Otto et al., 2010). Se tomó en cuenta un nivel de significancia de α≤0.05, lo cual permitió detectar diferencias entre el área con quema (CQ) y sin quema (SQ). El método propuesto es el más adecuado para variables de conteo (Balzarini et al., 2008; Kerr et al., 2008).

First-year seedling survival was analyzed by the SAS LIFETEST procedure survival function (SAS version 9.0). This procedure estimates the probability of survival and carries out a comparison between survival curves in order to detect whether or not there are significant statistics between them, utilizing statistical tests such as Wilcoxon’s (SAS, 2002). The equation is the following:

S(t) = Pr (T > 1)

La supervivencia de plántulas del primer año se analizó mediante la función de supervivencia del procedimiento LIFETEST de SAS (SAS versión 9.0), que estima las probabilidades de supervivencia y compara entre curvas de supervivencia, para detectar si existen diferencias estadísticas significativas entre ellas a través de pruebas estadísticas como la de Wilcoxon (SAS, 2002). La ecuación es la siguiente:

Where: S(t) = Survival function Pr = Probability T = Seedling lifetime The curves were compared using Wilcoxon’s test (α < 0.05) (Castillo, 2013).

S(t) = Pr (T > 1)

Results and Discussion

Donde: S(t) = Función de supervivencia Pr = Probabilidad T = Tiempo de vida de una plántula

Seed bank A larger amount of seeds was obtained from the seed bank without residue burning (SQ) than from the bank with residue burning (CQ), with significant differences (z = 3.35, p<0.01) (Figure 1). The estimated average number (±DE) of seeds per hectare was 6 875 ± 5 153.88; the average number of full and of void seeds obtained was 5 625 ± 3 750 and 1 250 ± 1 443.37, respectively (Figure 1). In contrast, the average in the treatment without burning was 60 625 ±43 892.62 seeds per hectare; which the mean of full and void seeds corresponds to 28 125 ± 15 728.82 and 32 500 ± 35 997.68, respectively (Figure 1). These results agree with those of studies performed by Korb et al. (2004) and Creech (2009), according to whom residue burning eliminates or negatively affects the seed bank due to the high temperatures that it generates, of above 270 °C (PNUMA, 2005).

Para comparar las curvas se utilizó la prueba de Wilcoxon (α < 0.05) (Castillo, 2013).

Resultados y Discusión Banco de semillas Se obtuvo una mayor cantidad de semillas en el banco de la condición sin quema (SQ), con diferencias significativas (z = 3.35, p<0.01) respecto al banco de la condición con quema (CQ) (Figura 1). El promedio estimado (±DE) de semillas por hectárea en el tratamiento con quema fue de 6 875 ± 5 153.88, de las cuales el promedio de llenas y vanas fue de 5 625 ± 3 750 y 1 250 ± 1 443.37, respectivamente (Figura 1). En contraparte, en el tratamiento sin quema, el promedio fue de 60 625 ± 43 892.62 semillas, con un promedio de llenas y vanas de 28 125 ± 15 728.82 y 32 500 ± 35 997.68, respectivamente (Figura 1). Resultados que concuerdan con estudios realizados por Korb et al. (2004) y Creech (2009), quienes citan que la quema de residuos elimina o altera de manera negativa el banco de semillas por las altas temperaturas que se generan, superiores a los 270 °C (PNUMA, 2005).

It is important to consider that pines do not form permanent seed banks (Tomback et al., 2001; Carrillo et al., 2009); besides, the lapse between intervention and burning at the time of the sampling was two years (2010 and 2011). During this period, the rain of seeds from the surrounding trees provided the study areas with a seed deposit —a more important source than the soil seed reservoir (Dalling, 2002; Castillo, 2013). This may be the reason why CQ plots had a higher percentage of full seeds (81.82 %) than of void seeds (18.18 %), unlike SQ plots, where there are no significant differences between the number of full seeds (53.60 %) and that of void seeds (43.39 %).

Es importante considerar que los pinos no forman bancos de semillas permanentes (Tomback et al., 2001; Carrillo et al., 2009), además el tiempo transcurrido de la intervención y quema al muestreo fueron dos años (2010 y 2011), periodo durante el cual la lluvia de semillas de árboles circundantes proveyó a las áreas estudiadas de un depósito dematerial;

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 49-62

The renewal of the seed bank after the burning of the residues and the subsequent basket placement increases the number of seeds in the SQ area; however, their low viability (Tomback et al., 2001; Pausas et al., 2004; Carrillo et al., 2009; Marañón et al., 2013) results in a larger number of void seeds. In both areas, the seed rain is a major contribution to the repopulation of pines, as is shown by various researches (Izhaki et al., 2000; Dalling, 2002; Larson and Franklin, 2005; Otto et al., 2010; Marañón et al., 2013). Notwithstanding, the average number of seeds from both sites is lower than that determined by Castillo (2013) for P. patula in the state of Hidalgo, and higher than that observed by Carrillo et al. (2009) in the state of Puebla; therefore, it would be important to make a projected evaluation of the factors that have an impact on the annual production of seeds of the pine species in the studied area.

fuente más importante que el reservorio de semillas en el suelo (Dalling, 2002; Castillo, 2013). Lo anterior, puede ser la razón del porqué las parcelas CQ tuvieron un porcentaje más alto de semillas llenas (81.82 %) que vanas (18.18 %), en contraste con las parcelas SQ, cuyo porcentaje no difiere significativamente entre semillas llenas (53.60 %) y vanas (43.39 %). La renovación del banco de semillas después de ocurrida la quema de residuos y el posterior depósito de cestas contribuyó a que el área SQ cuente con una cantidad superior de semillas; sin embargo, su baja viabilidad (Tomback et al., 2001; Pausas et al., 2004; Carrillo et al., 2009; Marañón et al., 2013) incrementa el número de vanas. En ambas áreas, la lluvia de semillas constituye un aporte importante para la repoblación de los pinos, como se indica en diversas investigaciones (Izhaki et al., 2000; Dalling, 2002; Larson y Franklin, 2005; Otto et al., 2010; Marañón et al., 2013); no obstante, la cantidad promedio de semillas, considerando ambos sitios, es menor a la determinada por Castillo (2013) para P. patula, en el estado de Hidalgo, y mayor a la observada por Carillo et al. (2009) en el estado de Puebla; por lo que sería importante a futuro evaluar los factores que inciden en la producción anual de semillas de las especies de pino del área estudiada.

Figura 1. Número de semillas por hectárea de especies de Pinus spp. en áreas tratadas con corta de regeneración a matarrasa con quema de residuos (CQ) y sin quema (SQ) en el bosque templado de La Trinidad, Ixtlán, Oaxaca. Figure 1. Number of seeds of Pinus spp. species per hectare in areas treated with regenerative clear-cutting with residue burning (CQ) and without residue burning (SQ) in the temperate forest of La Trinidad, Ixtlán, Oaxaca.

Ramírez et al., Efectos del manejo forestal en la repoblación...

Emergencia de plántulas

Seedling emergence

Se obtuvieron diferencias significativas en la emergencia (z= 10.535, p= 0.0472) y supervivencia (z= 10.54, p= 0.0472) de plántulas entre las condiciones SQ y CQ. La densidad de plántulas emergidas por hectárea para la condición SQ fue de 1 450 ± 640.31, con un promedio de supervivencia de 800 ± 489.89 plántulas ha-1, al final del periodo de medición.

Significant differences in seedling emergence (z= 10.535, p= 0.0472) and survival rates (z= 10.54, p= 0.0472) were observed between SQ and CQ conditions. The density of emerged seedlings per hectare for the SQ condition was 1 450 ± 640.31, with an average survival of 800 ± 489.89 seedlings ha-1 at the end of the assessed period.

En cambio, la densidad de plántulas emergidas por hectárea en CQ fue de 1 000 ± 547.72, con un promedio de supervivencia de 625 ± 450 plántulas ha-1 (Cuadro 1). Resultado menor al registrado en áreas de bosque de pino bajo manejo forestal y en zonas donde han ocurrido incendios. Rebottaro y Cabrelli (2011) documentan en Argentina 27 000 plántulas ha-1 en una plantación de P. elliottii Engelm., aprovechada mediante fajas, o la citada por Castillo (2013) para P. patula (1 875 ha-1) en un sitio bajo aprovechamiento de árboles Padre en el estado de Hidalgo, México. Se sugiere que la baja densidad de plántulas en CQ se asocia al reducido número de semillas observadas en el banco del suelo. Al respecto, Pausas et al. (2003) indican que una densidad menor a 4 500 plántulas ha-1 es una densidad baja, y es consecuencia de incendios que afectan el banco de semillas.

Conversely, the density of the seedlings emerged per hectare in the CQ condition was 1 000 ± 547.72, with an average survival of 625 ± 450 seedlings ha-1 (Table 1).This figure is lower than that recorded in pine forests under forest management and in areas where there have been fires. Rebottaro and Cabrelli (2011) document in Argentina 27 000 seedlings ha -1 in a P. elliottii Engelm. plantation exploited in strips, or in the P. patula plantation (1 875 ha-1) studied by Castillo (2013), in a site with exploitation of parent trees in the state of Hidalgo, Mexico. It is suggested that the low seed density in CQ is associated to the reduced number of seeds observed in the seed bank. In this respect, Pausas et al. (2003) consider that a density of less than 4 500 seedlings ha-1 is low and results from fires affecting the seed bank.

Cuadro 1. Densidad por hectárea (±DE) de emergencia y supervivencia de plántulas en áreas intervenidas con corta de regeneración en matarrasa y quema de residuos en La Trinidad, Xiacuí, Oaxaca. Tratamiento

Con quema

Sin quema

Valores

Emergencia

Supervivencia

Promedio

1 000 ± 547.72

625 ± 450

Valor mínimo

400

100

Valor máximo

1 600

1 000

Promedio

1 450 ± 640.31

800 ± 489.89

Valor mínimo

500

200

Valor máximo

1 900

1 400

*CQ = Con quema; SQ = Sin quema.

Table 1. Density (±DE) of seedling emergence and survival per hectare in intervened areas with regenerative clear-cutting accompanied by residue burning in La Trinidad, Xiacuí, Oaxaca. Treatment

Values

Emergence

Survival

With burning

Average

1 000 ± 547.72

625 ± 450

Minimum value

400

100

Maximum value

1 600

1 000

Average

1 450 ± 640.31

800 ± 489.89

Minimum value

500

200

Maximum value

1 900

1 400

Without burning

*CQ = With residue burning; SQ = Without residue burning.

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El registro mensual de la emergencia y supervivencia durante 2012 evidenció emergencia de enero a julio en ambas condiciones, aunque la máxima incidencia se presentó en abril y mayo en CQ y SQ, respectivamente (Figura 2a y b). Una menor emergencia se observó en el mes de septiembre en CQ (Figura 2a), así como en septiembre y noviembre en SQ (Figura 2b). La emergencia de plántulas está relacionada a condiciones de temperatura y humedad adecuadas para su desarrollo (Daskalakou y Thanos, 2004; Lee et al., 2004; Tíscar, 2007; Castillo, 2013). En el área de estudio, la humedad no parece ser un factor limitante por el tipo de clima que prevalece [C(w2)(w)big] y que se caracteriza por la presencia de un período lluvioso de moderado a intenso que inicia a mediados de mayo y concluye a mediados de octubre (promedio mensual de 137.22 mm), mientras que la media de enero a abril es de 17.3 mm (Serrano et al., 2005). La mayor emergencia se obtuvo en abril y mayo, la cual se relaciona con un aumento en la temperatura, cambio en el fotoperído (de 11.5 horas a 12.4 horas, a partir del mes de abril), en combinación con la disponibilidad de humedad (información de la estación meteorológica de Ixtlán de Juárez, Oaxaca para las décadas 1960 y 1995), sin embargo es necesario evaluar a futuro este aspecto para probar dicha hipótesis.

The monthly record of seedling emergence and survival during 2012 evidenced seedling emergence from January to July under both conditions, although the highest incidence occurred in April and May in CQ and SQ, respectively (Figure 2a and b). A smaller emergence occurred in September under CQ and SQ conditions, as well as in September and November under SQ conditions (Figure 2b). Seedling emergence is related to adequate temperature and humidity levels for its development (Daskalakou and Thanos, 2004; Lee et al., 2004; Tíscar, 2007; Castillo, 2013). In the study area, humidity does not appear to be a limiting factor due to the prevailing type of climate [C(w2)(w) big] with a moderate to intense rainy season beginning in May and finishing in mid-October (a monthly average of 137.22 mm), whereas in January through April the mean is 17.3 mm (Serrano et al., 2005). It has been suggested that the highest emergence that has occurred in April and May is related to an increase in temperature, to a change in the photoperiod (11.5 to 12.4 hours, since April), in combination with the availability of moisture (information by the weather station in Ixtlán de Juárez, Oaxaca, for the 1960s and 1995s). Seedling mortality in CQ occurred in April, June, August, November, and December. Its causes were droughts (33.33 %) and physical damage (20 %), while a higher proportion of dead seedlings was due to unknown causes (46.66 %) (Table 2). Likewise, under SQ conditions, seedling mortality occurred in March, June, July, August and November due to droughts (26.92 %), physical damage (26.92 %) and unknown causes (46.15 %) (Table 2).

La mortalidad de plántulas en CQ se presentó en abril, junio, agosto, noviembre y diciembre. Sus causas fueron la sequía (33.33 %) y el daño físico (20 %), aunque en una alta proporción de plántulas muertas correspondió a causa desconocida (46.66 %) (Cuadro 2). Asimismo, en la condición SQ se tuvo mortalidad de plántulas en los meses de marzo, junio, julio, agosto y noviembre por sequía (26.92 %), daño físico (26.92 %) y causa desconocida (46.15 %) (Cuadro 2).

Cuadro 2. Número de plántulas (± desviación estándar) por causas de mortalidad en áreas intervenidas con corta de regeneración en matarrasa y quema de residuos en La Trinidad, Xiacuí, Oaxaca. Tratamiento Con quema

Sin quema

Valores

Sequía

Daño físico

Cauda desconocida

Promedio

125 ± 50

75 ± 95.74

175 ± 125.83

Valor mínimo

100

Valor máximo

200

300

Promedio

175 ± 95.74

300 ± 244.94

Valor mínimo

100

Valor máximo

300

600

Ramírez et al., Efectos del manejo forestal en la repoblación...

Table 2. Number of seedlings (± standard deviation) by mortality cause in intervened areas with regenerative clear-cutting and residue burning in La Trinidad, Xiacuí, Oaxaca. Treatment

Values

Drought

Physical damage

Unknown cause

With burning

Average

125 ± 50

75 ± 95.74

175 ± 125.83

Minimum value

100

Maximum value

200

300

Average

175 ± 95.74

300 ± 244.94

Minimum value

100

Maximum value

300

600

Without burning

Figura 2. Emergencia y supervivencia de plántulas del primer año de especies de pino por condición en sitios con corta de regeneración a matarrasa con quema (a) y sin quema (b) de residuos en La Trinidad, Oaxaca. Figure 2. First-year seedling emergence and survival of pine species by condition in sites with regenerative clear-cutting accompanied by residue (a) and without residue burning (b) in La Trinidad, Oaxaca.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 49-62

Supervivencia de plántulas

Seedling survival

No se detectaron diferencias significativas entre las condiciones CQ y SQ en la supervivencia de plántulas. La probabilidad de supervivencia al terminar el periodo de evaluación para CQ fue de 0.441, con 62 % de individuos vivos de los registrados al inicio del estudio. En SQ la probabilidad de supervivencia al final del trabajo fue de 0.502, con 55 % de los individuos censados vivos (Figura 3). Sobre el particular, Pausas et al. (2003) señalan que no siempre existe clara relación entre la supervivencia de plántulas y el factor incendio.

No significant differences in seedling survival were detected between the CQ and SQ conditions. The probability of survival at the end of the assessment period for CQ was 0.441, with 62 % of the living individuals registered at the beginning of the study. In SQ, the probability of survival at the end of the study was 0.502, with 55 % of the registered living individuals (Figure 3). In this regard, Pausas et al. (2003) suggest that there is not always a clear relationship between seedling survival and the forest fire factor.

La supervivencia en este estudio fue superior a la consignada para otras áreas de bosque de pino. Lee et al. (2004) documentan una supervivencia para P. densiflora Siebold & Zucc. de 10 %, a los 160 días; y de 0 %, a los 180 días en condiciones de bosque sin dosel. Tíscar (2007) indica una supervivencia de 55.8 %, a los 45 días; y de 5.56 %, a los 100 días para plántulas de P. nigra subsp. salzmannii (Dunal) Franco. No obstante, es similar a la citada por Daskalakou y Thanos (2004) para P. halepensis Miller (60 %), y por Castillo (2013) para P. patula (53 %). Una de las causas principales de mortalidad en plántulas es la sequía (Otto et al., 2010). En el caso de La Trinidad, Oax., esa también fue una de las causas identificadas, aunque el mayor porcentaje de mortalidad no pudo ser atribuido a un factor específico, ya que simplemente las plántulas no se observaron en el periodo de mediciones.

Survival rates in this study were above those registered for other pine forest areas. Lee et al. (2004) record a survival rate of 10 % for P. densiflora Siebold & Zucc. after 160 days, and of 0 % after 180 days in forests without a canopy. Tíscar (2007) indicates a survival rate of 55.8 % after 45 days, and of 5.56 % after 100 days for P. nigra subsp. salzmannii (Dunal) Franco seedlings. However, this is similar to the survival rate documented by Daskalakou and Thanos (2004) for P. halepensis Miller (60 %), and by Castillo (2013) for P. patula (53 %). One of the main causes of seedling mortality is drought (Otto et al., 2010). In the case of La Trinidad, Oax., drought also was one of the identified causes, although the largest percentage of mortality could not be ascribed to a specific cause because the seedlings were simply not under observation during the measurement period.

Figura 3. Supervivencia de plántulas del primer año de especies de pino en sitios con corta de regeneración a matarrasa con quema (CQ) y sin quema (SQ) de residuos en La Trinidad, Xiacuí, Oaxaca. Figure 3. First-year seedling survival of pine species in sites with regenerative clearcutting accompanied by residue burning (CQ) and without residue burning (SQ) in La Trinidad, Xiacuí, Oaxaca. 58

Ramírez et al., Efectos del manejo forestal en la repoblación...

Recomendaciones para el manejo forestal local

Local forest management recommendations

Se consideró al banco de semillas presente en el piso forestal en sitios con corta de regeneración a matarrasa, como un precursor importante para la repoblación de especies de pino. Sin embargo, es recomendable realizar investigaciones sobre la dinámica de dispersión de semillas desde los rodales adyacentes hacia las áreas intervenidas con cortas de regeneración a matarrasa, y la capacidad de germinación de las semillas llenas tanto del banco del dosel, como del suelo. Trabajos futuros deberán incluir comparaciones con el banco de semillas del suelo en bosques de pino sin intervención, con la finalidad de tener una mejor referencia sobre la dinámica natural de las especies de pino en el área de interés. Además de, que por la variabilidad de las especies de pino en la producción de semillas (Nyland, 1996; Smith et al., 1997), y lo fluctuante que pueden ser las condiciones ambientales adecuadas para su establecimiento (Johnson y Fryer, 1996) es conveniente evaluar las etapas del proceso de repoblación (diseminación, germinación, emergencia y otros) durante varios años para obtener patrones de comportamiento confiables. Cabe señalar, la existencia de estudios con ese enfoque para algunas especies del género Pinus (Koskela et al., 1995; Tomback et al., 2001; Daskalakou y Thanos, 2004; Hancock et al., 2005; Otto et al., 2010; Rebottaro y Cabrelli, 2011).

This study regards the seed bank present in the forest floor in sites with regenerative clear-cutting as a significant precursor to the repopulation of pine species. However, it is also advisable to carry out research on the dynamics of dispersion of seeds from the adjoining stands toward the intervened areas with regenerative clear-cutting, as well as on the germination capacity of the full seeds from both the canopy and the soil banks. Future studies must consider comparing the soil bank seed in unintervened pine forests in order to have a better reference on the natural dynamics of pine species in the area of interest. Besides, due to the variability of the pine species as to seed production (Nyland, 1996; Smith et al., 1997) and to the fluctuating environmental conditions that are appropriate for their establishment (Johnson and Fryer, 1996), it is advisable to assess the stages of the repopulation process (dissemination, germination, emergence and others) for several years in order to obtain reliable behavioral patterns. It is worth noting that this type of studies do exist for certain species of the Pinus genus (Koskela et al., 1995; Tomback et al., 2001; Daskalakou and Thanos, 2004; Hancock et al., 2005; Otto et al., 2010; Rebottaro and Cabrelli, 2011). The use of natural repopulation in forests under timber exploitation is a mainstay, if forest management toward the preservation of natural genetic variability (Larsen and Nielsen, 2007) is desired. This is relevant, considering that the Northern Sierra region of Oaxaca, where the study area is located, has a high diversity of Pinus spp. (Torres, 2004). Studies like the present one contribute significantly to the incorporation of natural repopulation to local forest management, with or without residue burning.

El uso de la repoblación natural en bosques bajo aprovechamiento maderable es un pilar fundamental, si se quiere aplicar un manejo forestal más orientado hacia la conservación de la variabilidad genética natural (Larsen y Nielsen, 2007). Lo anterior es relevante para la región de la Sierra Norte de Oaxaca, donde se localiza el área de estudio, ya que posee alta diversidad de Pinus spp. (Torres, 2004). Trabajos como el presente contribuyen de manera importante a la incorporación de la repoblación natural como parte del manejo forestal local, con o sin la aplicación de quema de residuos.

Conclusions The underground seed bank has low seed densities; this is more evident in the area with residue burning. There seem to be no positive effects of residue burning on seedling emergence or survival. Likewise, the results do not allow establishing a positive relationship between the impact of residue burning on the probability of seedling survival, as the causes of mortality were similar in the two assessed conditions. Therefore, residue burning is unnecessary for promoting the natural repopulation of pine species in La Trinidad, Oax.

Conclusiones El banco de semillas del suelo tiene densidades bajas de semillas, lo cual es más evidente en el área con quema de residuos. De igual manera, no hay un efecto positivo de la quema de residuos en la emergencia y supervivencia de plántulas. En cuanto a la supervivencia, los resultados no permiten relacionar de manera positiva el impacto de la quema de residuos con la probabilidad de supervivencia de las plántulas, debido a que las causas de mortalidad fueron similares en las dos condiciones evaluadas. Por lo tanto, la quema de residuos es una práctica innecesaria para fomentar la repoblación natural de especies de pino en La Trinidad, Oax.

Sampling emergence is more related to the environmental conditions of temperature and changes in photoperiod while survival was related, mainly, to drought factors.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 49-62

La emergencia de plántulas está más relacionada con las condiciones ambientales de temperatura y cambios en el fotoperiodo, mientras que la supervivencia se relacionó, en mayor medida, con factores como la sequía.

Contribution by author Rosario Ramírez Santiago: study design, in-field sampling, statistical analysis, writing of the manuscript; Gregorio Ángeles Pérez: study design, methodology determination, statistical analysis, revision and editing of the manuscript; Ricardo Clark Tapia: contributed information for the writing, revision and editing of the manuscript; Víctor Manuel Cetina Alcalá: revision of the manuscript; Ofelia Plascencia Escalante: revision of the manuscript, auxiliary translator of the abstract; Patricia Hernández de La Rosa: revision and editing of the manuscript.

Conflicto de intereses Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Acknowledgements

Contribución por autor

The authors wish to express their gratitude to Eng. Jeniffer Vargas and to Lorena Estrada, MSc, for their valuable help in the translation of the abstract, as well as to the Comisariado de Bienes Comunales de La Trinidad (Office of the Commissioner of Communal Lands of La Trinidad); to Eng. Eusebio Roldán, technical forestry director of UZACHI, for his interest in the fulfillment of this study, and to the students of UNSIJ and to Eng. Taurino H. Ramírez, who participated in the field work. Finally, the authors are grateful for the support and financing by the 180790 CONACYT-Basic Science project.

Rosario Ramírez Santiago: diseño del estudio, muestreo en campo, análisis estadísticos, escritura del manuscrito; Gregorio Ángeles Pérez: diseño del estudio, definición de metodología, análisis estadísticos, revisión y corrección del manuscrito; Ricardo Clark Tapia: aporte de información para escritura del manuscrito, revisión y corrección del manuscrito; Víctor Manuel Cetina Alcalá: revisión del manuscrito; Ofelia Plascencia Escalante: revisión del manuscrito, auxiliar en la traducción del resumen; Patricia Hernández de La Rosa: revisión y corrección del manuscrito.

End of the English version

Agradecimientos Los autores agradecen el apoyo de la Ing. Jeniffer Vargas y M.C. Lorena Estrada por su valiosa ayuda en la traducción del resumen; así como al Comisariado de Bienes Comunales de La Trinidad y al Ing. Eusebio Roldán, director técnico forestal de UZACHI, por su interés en la realización del estudio. A los estudiantes de la UNSIJ y al Ing. Taurino H. Ramírez, quienes colaboraron en el trabajo de campo. Por último agradecemos el apoyo y financiamiento del proyecto de Ciencia Básica-CONACYT 180790.

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Artículo / Article

Identificación de daños en el arbolado de tres parques del Distrito Federal Identification of tree damages of three parks of Mexico City Alejandra Yunuen Zaragoza Hernández1, Víctor Manuel Cetina Alcalá1, Miguel Ángel López López1, Alicia Chacalo Hilú2, María de Lourdes de la Isla de Bauer3, Dionicio Alvarado Rosales4 y Héctor González Rosas5

Resumen Los indicadores de salud permiten diagnosticar el estado fitosanitario y la evolución de los daños en los bosques; a nivel del arbolado, miden el tipo, la localización y la severidad que le provocan enfermedades, insectos, tormentas y actividades humanas. Para evaluar su efectividad en el área urbana, se aplicó la metodología utilizada por el Inventario Nacional Forestal y de Suelos de México y por el Forest Inventory Analysis con adaptaciones especiales. Los sitios de muestreo se establecieron dentro de los parques Alameda Norte, Alameda Oriente y Alameda Sur en el Distrito Federal. Se realizaron tres muestreos durante primavera-otoño (mayo a octubre 2011) y uno en invierno (noviembre 2011 a enero 2012). Se estimaron las distribuciones de frecuencia, el índice de severidad de daño (ISD) en cada parque y su ubicación dentro de cada uno. El principal problema identificado en los tres lugares fue el vandalismo. Tanto en la Alameda Norte como en la Alameda Sur se registró un número elevado de árboles muertos en pie. Las actividades antropogénicas y el escaso mantenimiento se relacionaron con las afectaciones detectadas más importantes, independientemente de la diversidad de especies. Los valores altos de ISD se observaron en árboles invadidos por muérdago, mientras que los más bajos, en árboles con señales de vandalismo.

Palabras clave: Abiótico, alamedas, arbolado, biótico, factores antropogénicos, vandalismo. Abstract Forest health indicators allow the diagnosis of the general health condition of the woods and the evolution of damages in them; at the tree level, they measure the type, location, and severity of any injury caused by diseases, insects, storms, and human activities. In order to test its effectiveness, the methodology used and reported by the National Forest and Soil Inventory and the Forest Inventory Analysis with particular adaptations was applied in the urban area. The sampling sites were established in the Alameda Norte, Alameda Oriente and Alameda Sur of Mexico City. Three samplings were carried out during the spring to fall seasons (May to October, 2011) and one sampling during the winter season (November 2011 to January 2012). The type of damage, the tree damage frequency, the Damage Severity Index (DSI) and the damage spatial distribution within the parks were estimated. Overall, vandalism was identified as the main damage within the three parks. Both, in Alameda Norte and in Alameda Sur a high number of dead standing trees was found. Anthropogenic activities and a poor maintenance were related to the main tree damages, regardless of the forest species diversity. The high DSI values were observed in trees affected by mistletoe, while the lower values came from vandalized trees.

Key words: Abiotic, urban park, trees, biotic, anthropogenic factors, vandalism. Fecha de recepción/date of receipt: 4 de mayo de 2015; Fecha de aceptación/date of acceptance: 28 de octubre de 2015. 1 Programa Forestal. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Correo-e: zaragoza.alejandra@colpos.mx 2 Universidad Autónoma Metropolitana-Azcapotzalco. 3 Programa Hidrociencias. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. 4 Programa Fitosanidad. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. 5 Programa Fruticultura. Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo.

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Introducción

Introduction

Los inventarios realizados en áreas verdes urbanas confirman que las decisiones de mayor impacto en la salud forestal son la densidad de plantación y la selección de especies. En las ciudades, la exposición crónica a la contaminación atmosférica, los daños asociados al vandalismo y los sitios de plantación incorrectos son factores que disminuyen la vitalidad del arbolado y lo hacen vulnerable al ataque de plagas y enfermedades (Smiley et al., 2006; Tiddens y Cloyd, 2006; Chacalo y Corona, 2009; PAOT, 2010; Koeser et al., 2013).

The surveys made in urban green areas confirm that the decisions of major impact on forest health are planting density and species selection. In cities, the chronic exposure to air pollution, damages linked to vandalism and the incorrect planting sites are factors reducing tree vitality and make it vulnerable to pests and diseases (Smiley et al., 2006; Tiddens and Cloyd, 2006; Chacalo and Corona, 2009; PAOT, 2010; Koeser et al., 2013). In an area classified as urban land, 630 km2, in Mexico City, it is estimated that the percentage of green areas may be declining at a rate of 3.7 % per year. This implies a reduction of the social and economic value of the woodland component without which the financial investment in the management and maintenance of the parks is not justified, leading to a gradual deterioration of its health, a crucial aspect in the field of arboriculture and urban forestry. It would seem, then, that the trees are perceived more as a problem than as an economic good, so the option is to remove them frequently, but without replacement (Chacalo et al., 1994; McPherson, 2007; Chacalo and Corona, 2009).

En una superficie clasificada como solo urbana con 630 km en el Distrito Federal (D.F.), se calcula que el porcentaje de áreas verdes podría estar disminuyendo a razón de 3.7 % cada año. Esto implica una reducción del valor social y económico del arbolado, componente sin el cual no se justifica la inversión financiera destinada al manejo y al mantenimiento de los parques, lo que conduce a un deterioro paulatino de su salud, aspecto crucial en el ámbito de la arboricultura y la dasonomía urbana. Parecería, entonces, que los árboles se perciban más como un problema que como un bien económico, por lo que la opción es removerlos con frecuencia, pero sin sustituirlos (Chacalo et al., 1994; McPherson, 2007; Chacalo y Corona, 2009). 2

Forest health has focused on analyzing the biotic and abiotic factors that affect the vigor and productivity, and are exhibited through symptoms in the structures that make up the tree. In this context, urban trees, the greatest impact comes from pests and pathogens and abiotic damage (chemical physical, and mechanical elements) that affect their development, and that must be considered first if any problems are detected in the woodland. For example, in the United States of America damages of this sort were associated to losses of up to 20 % in some stands as they predisposed trees to the attack by disease on the site (Boa, 2003; Cibrián et al., 2007).

La salud forestal se ha enfocado en el análisis de los factores bióticos y abióticos que afectan el vigor y la productividad, y que se manifiestan a través de síntomas en las estructuras que conforman al árbol. En este contexto, en el arbolado urbano el mayor impacto procede del ataque de plagas y patógenos y los daños de origen abiótico (elementos físicos, químicos y mecánicos) que afectan su desarrollo, y que deben considerarse primero en caso de detectarse algún problema en la masa. Por ejemplo, en los Estados Unidos de América los daños de este tipo se asociaron con pérdidas de hasta 20 % en algunos rodales, ya que predispusieron al arbolado al ataque por enfermedades en el sitio (Boa, 2003; Cibrián et al., 2007).

By the “damage to trees” indicator, the type, location and severity of damage caused by disease, pests, weather events and human activities can be assessed (FIA, 2002; FIA, 2012; INFyS, 2012). It is important because with this information related investigations in field-specific detection of the causative agents are promoted, in addition to specify the role of biotic and abiotic factors and influences as stressful processes inherent to the forest ecosystem. In this paper the methodology of this indicator was applied, with modifications to urban areas, to identify and classify the major health problems, distribution and severity in the woodland of three parks in Mexico City.

Mediante el indicador “daños al arbolado” se puede evaluar el tipo, ubicación y severidad de los daños provocados por enfermedades, plagas, eventos meteorológicos y actividades humanas (FIA, 2002; FIA, 2012; INFyS, 2012). Es importante porque con esta información se promueven las investigaciones relacionadas con la detección específica en campo de los agentes causales, además de precisar el papel de los factores bióticos y abióticos como estresantes e influencias en los procesos inherentes al ecosistema forestal. En este trabajo se aplicó la metodología de dicho indicador, con modificaciones para áreas urbanas, para identificar y clasificar los principales problemas de salud, su distribución y severidad en el arbolado de tres parques en el Distrito Federal.

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

Materiales y Métodos

Materials and Methods

Los sitios de estudio fueron tres parques en el área urbana del D. F: Alameda Oriente (19°26’7.63” N - 99°03’18.53” O) en la delegación Venustiano Carranza; Alameda Norte (19°30’4.25” N99°10’41.08” O) en la delegación Azcapotzalco y Alameda Sur (19°18’32.70” N - 99°7’22.29” O) en la delegación Coyoacán (Figura 1). Estos parques se caracterizan por ser de acceso libre o poco restringido para los usuarios y son colindantes con avenidas y calles de tráfico vehicular intenso y constante.

The study sites were three parks in the urban area of Mexico City: Alameda Oriente (19°26’7.63“ N - 99° 03’18.53” W) in Venustiano Carranza; Alameda Norte (19°30’4.25” N - 99°10’41.08” W) in Azcapotzalco and Alameda Sur (19°18’32.70“ N - 99°7’22.29” W) in Coyoacán (Figure 1). These parks are characterized by their free or little restriction access to users and are adjacent to avenues and streets of intense and constant traffic. Clusters of four circular plots were established in the form of an inverted Y, according to the INFyS and FIA methodology (FIA 2002; FIA, 2012; INFyS, 2012), which was adjusted for urban areas; each plot had a single area of 408.30 m2 and a radius of 11.4 m (Nowak, 2006; I-Tree, 2010; FIA, 2012; INFyS, 2012) and sampling and re-measurement were made in them. In Alameda Norte a total area of 8 166 m2 (five clusters) were evaluated and in Alameda Oriente and Sur, 6 532 m2 (four clusters each). Three samples were taken in spring-autumn (May-October, 2011) and one in winter (November, 2011-January, 2012). All trees within each plot were numbered, were identified by species and evaluated according to the parameters of the indicator of damage.

Se establecieron conglomerados de cuatro parcelas circulares en forman de Y invertida de acuerdo con la metodología del Inventario Nacional Forestal y de Suelos (INFyS) y Forest Inventory Analysis (FIA) (FIA, 2002; FIA, 2012; INFyS, 2012), que fue ajustada para las áreas urbanas; cada parcela tenía una superficie individual de 408.30 m2 y un radio de 11.4 m (Nowak, 2006; I-Tree, 2010; FIA, 2012; INFyS, 2012) y en ellas se hicieron los muestreos y la remedición. En la Alameda Norte se evaluó una superficie total de 8 166 m2 (cinco conglomerados) y en las Alamedas Oriente y Sur, 6 532 m2 (cuatro conglomerados cada una). Tres muestreos se realizaron en primavera-otoño (mayo-octubre 2011) y uno en invierno (noviembre 2011-enero 2012). Todos los árboles dentro de cada parcela se numeraron, se identificaron por especie y se evaluaron de acuerdo a los parámetros del indicador de daño. Se registraron un máximo de dos daños por árbol. A partir

Figura 1. Parques seleccionados en el Distrito Federal para la evaluación de daños en el arbolado. Figure 1. Parks of Mexico City where tree damage assessment was made. 65

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de los de mayor probabilidad de ocurrir, se elaboraron códigos para el registro rápido de datos, pues se anotaron, además, la localización del daño, la severidad (de acuerdo con umbrales establecidos) y las especies forestales identificadas como más afectadas (Alvarado et al., 2012).

Up to two damage symptoms were recorded per tree. From the most likely to occur, codes for fast data were developed, as the location of the injury, severity (according to pre-established thresholds) and forest species identified as most affected were recorded as well (Alvarado et al., 2012).

La categoría “ningún daño” se aplicó a los árboles sanos o con afectaciones cuya severidad estaba por debajo del umbral establecido. El valor calculado para Índice de Severidad de Daño (ISD) por conglomerado se realizó con la fórmula:

The “no harm” category applies to the healthy trees or damages whose severity was below the threshold. The calculated value for the Damage Severity Index (DSI) per cluster was performed with the formula:

ISD= Naturaleza del agente causal x Código de localización del daño

DSI= Nature of the causing agent x Harm localization code

que utiliza datos del tipo de daño, localización (Figura 2) y severidad (cuadros 1 y 2).

which uses data of the kind of damage, localization (Figure 2) and severity (tables 1 and 2)

Para daños relacionados con plantas parásitas se empleó la fórmula:

For damages related to parasitic plants, the following formula was used:

ISD= Naturaleza del agente causal x Localización del daño + Severidad

DSI= Nature of the causing agent x Harm localization + Severity

El código para naturaleza de agente causal se asignó con base en los daños que se advierten en las raíces y el fuste (tronco), que se consideran los más serios (FIA, 2002).

The code for the nature of the causing agent is assigned from the damage that occur in roots and trunk, which are considered the most serious (FIA, 2002).

Los datos se analizaron para obtener distribuciones de frecuencia, valores de moda y percentiles para determinar los daños con mayor incidencia por sitio, así como el número de apariciones dentro de cada conglomerado y su relación con la especie forestal identificada. Se emplearon los programas SPSS para Windows versión 15.0 (SPSS, 2006) y ArcMap 10.2.2 (ArcGis-ESRI, 2014).

Data were analyzed for frequency distributions, Mode values and percentiles to determine the damages of the highest incidence by site as well as the number of occurrences within each cluster and its relation to the tree identified species. The SPSS programs for Windows 15.0 version (SPSS, 2006) and the 10.2.2 ArcMap (ArcGis-ESRI, 2014) were used.

Figura 2. Localización de daños en el árbol. Figure 2. Places of tree damages.

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

Cuadro 1. Factores para el cálculo del Índice de Severidad de Daño (ISD) en el arbolado de los sitios. Naturaleza del agente causal del daño Códigos

Agente de daño

Umbrales

Severidad

Cualquier daño ≥ 20 % en raíces, tronco, ramas o follaje

20 al 100 % (1 a 5)

Abióticos (10000) Altas temperaturas (10001) Viento (10003) Falta de agua (10005) Partículas suspendidas (10009) Deficiencias nutrimentales (10011)

Antropogénicos (11000) Daños por construcciones (11001) Daños por vehículos Cualquier daño ≥ 20 % en raíces, tronco, ramas o follaje

Compactación por senderismo (11003)

20 a 100 % (1 a 5)

Compactación por tráfico vehicular Vandalismo (11005) 3

Enfermedades de raíz (13000) Ganoderma sp.

Cualquier incidencia

Laetiporus sp. 1

20 a 100 % (1 a 5)

Pudridores de fuste Cualquier daño ≥ 20 %

Phellinus sp. 2

20 a 100 % (1 a 5)

Cancros (15000) Cancro resinoso Cualquier daño ≥ 20 %

Tubercularia ulmea J. C. Carter, 1947

20 a 100 % (1 - 5)

Cytospora chrysosperma (Pers.) Fr., 1823 2

Enfermedades de follaje (16000) Cualquier daño ≥ 20 %

Manchas foliares (16001) Cenicillas (16002)

20 a 100 % (1 - 5)

Valor 4-5: El follaje debe presentar daño ≥ 50 % de su superficie

Antracnosis 2

Insectos chupadores (21000) 1-Ataques sucesivos y constantes (follaje verde, polvo, resinación)

Glycaspis brimblecombei Moore, 1975 (21001) Tropidosteptes chapingoensis Carvalho & Rosas, 1965

Cualquier evidencia de un ataque exitoso

Corythucha salicata Gibson, 1918 Stenomacra marginella Herrich-Schaeffer, 1850 (21004) 2

Insectos de madera seca (22000) Cualquier evidencia de un ataque exitoso

Termitas (Isoptera) (22001) 1

2-Ataques previos (follaje marchito, poco follaje vivo, polvo, resinación) 3-Punta muerta: follaje muerto en punta y verde en copa baja Severidad 1 a 3 como en insectos chupadores

Otros (23000) Cola de cochino (23001)

Cualquier daño ≥ 20 %

Pájaro carpintero (23002)

20 a 100 % (1 a 5)

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Table 1. Factors for the calculation of the Damage Severity Index (DSI) in the trees of the study sites. Nature of the causing agent of damage Codes

Damage agent

Thresholds

Severity

Abiotic (10000) High temperatures (10001) Wind (10003) Any damage ≥ 20 % in roots, stump, branches or foliage

Lack of water (10005)

20 to 100 % (1 to 5)

Suspended particles (10009) Nutritional deficiencies (10011) 3

Antropogenic (11000) Damages from buildings (11001) Damages from cars Any damage ≥ 20 % in roots, stump, branches or foliage

Compactation from trekking (11003)

20 to 100 % (1 to 5)

Compactation from traffic Vandalism (11005) 3

Root diseases (13000) Ganoderma sp.

Any incidence

Laetiporus sp. 1

20 to 100 % (1 to 5)

Stump rotting Any damage ≥ 20 %

Phellinus sp. 2

20 to 100 % (1 to 5)

Cancers (15000) Resinous cancer Any damage ≥ 20 %

Tubercularia ulmea J. C. Carter, 1947

20 to 100 % (1 to 5)

Cytospora chrysosperma (Pers.) Fr., 1823 2

Foliage diseases (16000) Any damage ≥ 20 %

Leaf stains (16001) Ashes (16002)

4-5 Value: Foliage must have ≥ 50 % of their area

Antracnosis 2

20 to 100 % (1 to 5)

Sucking insects (21000) 1-Succesive and continuous attacks (green foliage, dust, resin production)

Glycaspis brimblecombei Moore, 1975 (21001) Tropidosteptes chapingoensis Carvalho & Rosas, 1965

Any evidence of a successful attack

Corythucha salicata Gibson, 1918

2-Previos attacks (withered foliage few green foliage, dust, resin production) 3-Dead tip: dead foliage in the tip and green in the lower crown

Stenomacra marginella Herrich-Schaeffer, 1850 (21004) 2

Dry wood insects (22000) Any evidence of a successful attack

Termites (Isoptera) (22001) 1

1 to 3 severity as in sucking insects

Others (23000) Pig tails (23001)

Any damage ≥ 20 %

Woodpecker (23002)

20 to 100 % (1 to 5)

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

Cuadro 2. Factores para el cálculo del Índice de Severidad de Daño (ISD) con presencia de plantas parásitas en el arbolado de los sitios. Naturaleza del agente causal del daño Códigos

Agente de daño

Umbrales

Severidad

Plantas parasitas, epifitas y otras (17000) Muérdagos verdaderos y epífitas

Cladocolea sp.

Struthantus sp.

Cladocolea sp. (17002)

5-35 % valor 1

1: Ausente o no visible

0: No infectado

Struthanthus sp. (17003)

40-70 % valor 2

2: Ligero

1: Ligero

3: Moderado

2: Moderado

≥ 75 % valor 3

Psittacanthus sp. Arceuthobium sp.

4: Severo

3: Severo

Phoradendron sp.

5: Muerto

Tillandsia sp. (17007)

Cuscuta sp.

Table 2. Factors for the calculation of the Damage Severity Index (DSI) with parasitic plants in the trees of the study sites. Nature of the causing agent of damage Codes

Damage agent

Thresholds

Severity

Parasitic plants, epyphites and others (17000) Real mistletoes and epyphites

Cladocolea sp.

Struthantus sp.

Cladocolea sp. (17002)

5-35 % valor 1

1: Absent or non-apparent

0: Not infected

Struthanthus sp. (17003)

40-70 % valor 2

2: Light

1: Light

3: Moderate

2: Moderate

4: Severe

3: Severe

5: Dead

≥ 75 % valor 3

Psittacanthus sp. Arceuthobium sp. Phoradendron sp. Tillandsia sp. (17007) Cuscuta sp.

Resultados y Discusión

Results and Discussion

En los tres sitios evaluados se encontraron árboles sanos, dañados y muertos en pie. Para explicar el impacto de cada uno de ellos se tomó la moda, ya que representa el valor con mayor frecuencia en una distribución de datos (Cochran, 2008). La categoría nombrada “sin daños” registró el más alto en los tres parques, lo que hace suponer la prevalencia de ejemplares sanos, pero también un gran número con síntomas por debajo de los umbrales establecidos.

In the three evaluated sites were found healthy, damaged and dead standing trees. To explain the impact of each one of them, the mode was calculated, as it represents the most common value in a data distribution (Cochran, 2008). The category named “undamaged” recorded the highest in the three parks, which suggests the prevalence of healthy individuals, but also a large number with symptoms below the thresholds.

Los principales problemas identificados estuvieron relacionados con el vandalismo (graffiti en árboles, acumulación de basura, daños y daños intencionales en ramas y raíces). En la

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arboricultura urbana, el porcentaje de individuos dañados se calcula para estimar los beneficios ambientales, económicos y sociales que cada árbol o grupo de ellos representa. Este daño puede estar influenciado por la diferencia de tamaños, tasa de crecimiento, características foliares e incluso por la ubicación en la que se localizan en el área urbana (McPherson and Simpson, 2002).

The main problems identified in the three sites were related with vandalism in its various forms (paint on trees, garbage accumulation, injuries and intentional injuries in branches and roots). In urban forestry, the percentage of damaged trees is calculated to estimate the environmental, economic and social benefits that each tree or group of trees represent, which decreases under the influence of damage on differences in size, growth rates, foliage features and even the location of trees within the urban area (McPherson and Simpson, 2002).

De acuerdo con el análisis de datos (percentil 75), 75 % del arbolado en la Alameda Norte mostró afectación por el insecto chupador Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850) en primavera y verano; en la Alameda Oriente, el mismo porcentaje tuvo síntomas relacionados con vandalismo mientras que en la Alameda Sur la misma proporción de árboles presentó algún tipo de alteración en el follaje (muérdago, decoloraciones, manchas, quemaduras) en los muestreos de otoño e invierno (Cuadro 3). También se observaron condiciones de plantación inadecuadas, en las cuales el espacio disponible es limitado para el desarrollo óptimo de las especies forestales; entonces, las raíces quedan obstruidas, los fustes no se desarrollan, y por un traslape de doseles, los árboles no reciben luz suficiente para realizar plenamente la fotosíntesis y otras funciones vitales (Loh et al., 2003; Tovar, 2007; Chacalo y Corona, 2009; Koeser et al., 2013).

According to data analysis (75th percentile), 75 % of woodland in the Alameda Norte showed involvement by sucking insect Stenomacra marginella in spring and summer; at Alameda Oriente, the same percentage had symptoms related to vandalism while in the Alameda Sur the same proportion of trees showed some type of disturbance in the foliage (mistletoe, discolorations, blemishes, burns) in the fall and winter samples (Table 3). Inadequate planting conditions were also observed, in which space is limited for the optimal development of forest species; then the roots are blocked, the stems do not develop, and from overlapping canopies, trees do not get enough light to fully perform photosynthesis and other vital functions (Loh et al., 2003; Tovar, 2007; Chacalo and Corona, 2009; Koeser et al., 2013).

Los daños producidos por el vandalismo (las heridas en los fustes, en particular) funcionan como entradas para agentes patógenos como hongos, o para insectos barrenadores y chupadores y es frecuente en áreas verdes urbanas (Martínez, 2008). Cuadro 3. Principales daños identificados en los sitios seleccionados en el Distrito Federal (2011-2012). Alameda Norte Estadístico

Muestreo 1

Muestreo 2

Muestreo 3

Muestreo 4

Especie predominante

Sin daño

Cupressus lusitanica var. lindleyi (Klotzsch ex Endl.) Carr.

Sin daño

Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

Vandalismo

491

Moda Percentiles

Total

491

Alameda Oriente Muestreo 1

Muestreo 2

Muestreo 3

Muestreo 4

Especie predominante

Sin daño

Casuarina equisetifolia L.

Sin daño

Vandalismo

238

Moda Percentiles

Total

238

Continúa Cuadro 3...

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

Continúa Cuadro 3... Alameda Sur

Moda Percentiles

Muestreo 1

Muestreo 2

Muestreo 3

Muestreo 4

Especie predominante

Sin daño

Fraxinus uhdei (Wenz) Lingelsh.

Sin daño

Vandalismo

Sin daño

Cladocolea sp.

Cancros

Alteraciones en el follaje

212

Total

212

Muestreo 1 = mayo 2011; Muestreo 2 = agosto 2011; Muestreo 3 = octubre 2011; Muestreo 4 = enero 2012.

Table 3. Major damages identified in the studied sites in Mexico City (2011-2012). Alameda Norte Statistical

Sampling 1

Sampling 2

Sampling 3

Sampling4

Prevalent species

Without damage

Cupressus lusitanica var. lindleyi (Klotzsch ex Endl.) Carr.

Without damage

Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

Vandalism

491

Mode Percentiles

Total

Alameda Oriente Sampling 1

Sampling 2

Sampling 3

Sampling4

Prevalent species

Without damage

Casuarina equisetifolia L.

Without damage

Vandalism

238

Mode Percentiles

Total

Alameda Sur Sampling 1

Sampling 2

Sampling 3

Sampling4

Prevalent species

Without damage

Prevalent species

Without damage

Fraxinus uhdei (Wenz) Lingelsh.

Without damage

Cladocolea sp.

Cancers

Changes in foliage

212

Mode Percentiles

Total

Sampling 1 = May 2011; Sampling 2 = August 2011; Sampling 3 = October 2011; Sampling 4 = January 2012.

212

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 63-82

En las ciudades, los mayores impactos en el entorno ocurren por el cambio de uso de suelo y la urbanización, por lo que es muy común creer que solo los factores antropogénicos influyen en el estado de salud del arbolado (Cibrián et al., 2007). En las tres alamedas se detectaron condiciones poco adecuadas para el desarrollo del arbolado como altas densidades de plantación, suelo pobre en nutrientes, suelo compactado, daños antropogénicos, mantenimiento escaso (riegos y programas de fertilización escasos o nulos) y exposición crónica a contaminantes atmosféricos, lo que disminuye su vigor y los vuelve más susceptibles al ataque de plagas y enfermedades que normalmente son secundarios (Cibrián et al., 2001; Boa, 2003; Smiley et al., 2006; Tiddens y Cloyd, 2006; Chacalo y Corona, 2009; Koeser et al., 2013). Esta susceptibilidad se hace visible con la alta incidencia de plantas parásitas e insectos chupadores registrada en cada muestreo y remedición.

Damages caused by vandalism (the wounds on the stems in particular) function as inputs for pathogens such as fungi, or sucking and boring insects and is usual in urban green areas (Martínez, 2008). In the cities, the greatest impacts on the environment occur from the change in land use and urbanization, so it is very common to believe that only the anthropogenic factors influencing health status of the woodland (Cibrián et al., 2007). In the three parks, unfavorable conditions for the development of trees as high density planting, nutrient-poor soil, compacted soil, anthropogenic damage, poor maintenance (irrigation and fertilization) and chronic exposure to air pollutants were detected, reducing its force and makes them more susceptible to pests and diseases that are normally secondary (Cibrián et al., 2001; Boa, 2003; Smiley et al., 2006; Tiddens and Cloyd, 2006; Chacalo and Corona, 2009; Koeser et al., 2013). This susceptibility is visible with the high incidence of parasitic plants and sucking insects recorded in each sampling and remeasurement.

En los tres sitios se registró la presencia de plantas parásitas de los géneros Cladocolea y Strutanthus, y el elemento más importante en áreas urbanas es la severidad de su ataque, pues se ha calculado que 83 de cada 100 árboles en la ciudad podrían ser infestados por dichos organismos y que al menos 53 % de ellos tendrían un nivel de daño severo. Esto se agrava al considerar que de las 68 especies arbóreas más comunes en áreas verdes del DF, 95 % son susceptibles a la colonización por algún tipo de muérdago. En las Alamedas Norte y Sur la incidencia de plantas parásitas se detectó principalmente en Populus tremuloides Michx., P. alba L. y Acer negundo L. con una declinación progresiva de los árboles desde pérdidas parciales o totales del follaje, deformación en las copas por podas fitosanitarias severas (Alameda Sur), hasta la remoción de árboles muertos en pie (Cuadro 4).

At all three sites the presence of parasitic plants of the Cladocolea and Strutanthus genera was recorded, and the most important element in urban areas is the severity of the attack, as it has been estimated that 83 of every 100 trees in the city could be infested with these organisms, and that at least 53 % of them have a level of severe damage. This becomes worse when considering that out of the 68 of the most common tree species of the in green areas of the City, 95 % are susceptible to colonization by some kind of mistletoe. In the Alameda Norte and Alameda Sur the incidence of parasitic plants was detected mainly in Populus tremuloides Michx., P. alba L. and Acer negundo L. with a progressive decline of the trees from partial to total loss of foliage, deformation of the cups by severe phytosanitary pruning (Alameda Sur) to the removal of dead standing trees (Table 4).

Dicha vulnerabilidad en árboles urbanos se relaciona con las condiciones de sitio en que sobreviven: estrés crónico, escasa fertilización, baja disponibilidad de agua, vandalismo y contaminación (De la Paz et al., 2006; Sandoval y Gutiérrez, 2006; García, 2008; Martínez, 2008; Alvarado, 2012). Esto confirma la generalización de un problema de salud forestal que hace que el control de dichos factores abióticos sea prioritario en los programas de manejo en las delegaciones del Distrito Federal.

This vulnerability in urban trees is related to site conditions in which they survive: chronic stress, poor fertilization, low water availability, vandalism and pollution (De la Paz et al., 2006; Sandoval and Gutiérrez, 2006; García, 2008; Martínez, 2008; Alvarado, 2012). This confirms the widespread problem of forest health that makes controlling these abiotic factors a priority in management programs in the delegations of Mexico City.

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

Cuadro 4. Principales daños registrados en los sitios seleccionados en el Distrito Federal (2011-2012). Alameda Norte Daños registrados

Muestreo 1

Muestreo 2

Muestreo 3

Muestreo 4

Fi (n)

Fri (%)

Fi (n)

Fri (%)

Fi (n)

Fri (%)

Fi (n)

Fri (%)

Árboles sin daño

313

63.75

308

62.73

291

59.27

291

59.27

Daños abióticos

2.24

2.23

2.64

Vandalismo

5.70

5.50

14.86

Alteraciones en el follaje

3.87

Daños por plantas parásitas

2.44

2.04

Daños por Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

15.68

14.46

3.87

Otros

0.81

0.62

Árboles muertos

9.37

12.02

12.83

Total

491

100

491

100

491

100

491

100

Alameda Oriente Árboles sin daño

165

69.33

131

55.04

123

51.68

121

50.84

Daños abióticos

0.42

Vandalismo

13.45

24.80

23.53

22.69

Alteraciones en el follaje

0.84

Daños por plantas parásitas

0.42

1.68

2.10

Daños por Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

3.78

0.42

Otros

12.61

18.48

19.75

Árboles muertos

0.42

0.84

2.52

3.78

238

100

238

100

238

100

238

100

Total

Alameda Sur Árboles sin daño

119

56.13

135

63.68

43.40

120

56.60

Daños abióticos

3.3

1.42

0.94

1.42

Vandalismo

9.43

13.68

11.79

Alteraciones en el follaje

0.47

1.89

18.87

8.49

Daños por plantas parásitas

10.38

8.49

5.19

8.02

Daños por Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

7.08

0.94

Otros

4.72

0.94

3.77

0.47

Árboles muertos

8.49

13.21

Total

212

100

212

100

212

100

212

100

Fi(n) = Frecuencia absoluta; Fri(n) = Frecuencia relativa; nr = No registrado.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 63-82

Table 4. Major damages recorded in the studied sites in Mexico City (2011-2012). Alameda Norte Recorded damages

Sampling 1

Sampling 2

Sampling 3

Sampling 4

Fi (n)

Fri (%)

Fi (n)

Fri (%)

Fi (n)

Fri (%)

Fi (n)

Fri (%)

Trees with no damages

313

63.75

308

62.73

291

59.27

291

59.27

Abiotic damages

2.24

2.23

2.64

Vandalism

5.70

5.50

14.86

Foliage changes

3.87

Damages caused by parasitic plants

2.44

2.04

Damages caused by Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

15.68

14.46

3.87

Others

0.81

0.62

Dead trees

9.37

12.02

12.83

Total

491

100

491

100

491

100

491

100

Alameda Oriente Trees with no damages

165

69.33

131

55.04

123

51.68

121

50.84

Abiotic damages

0.42

Vandalism

13.45

24.80

23.53

22.69

Foliage changes

0.84

Damages caused by parasitic plants

0.42

1.68

2.10

Damages caused by Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

3.78

0.42

Others

12.61

18.48

19.75

Dead trees

0.42

0.84

2.52

3.78

238

100

238

100

238

100

238

100

Total

Alameda Sur Trees with no damages

119

56.13

135

63.68

43.40

120

56.60

Abiotic damages

3.3

1.42

0.94

1.42

Vandalism

9.43

13.68

11.79

Foliage changes

0.47

1.89

18.87

8.49

Damages caused by parasitic plants

10.38

8.49

5.19

8.02

Damages caused by Stenomacra marginella (Herrich-Schaeffer, 1850)

7.08

0.94

Others

4.72

0.94

3.77

0.47

Dead trees

8.49

13.21

Total

212

100

212

100

212

100

212

100

Fi(n) = Absolute frecuency; Fri(n) = Relative frecuency; nr = Not in record.

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

En la Alameda Norte se detectaron árboles con raíces torcidas (“cola de cochino”) que resultan de una forma de plantación incorrecta y que, al igual que las enfermedades en esta estructura, conduce a un crecimiento más lento del árbol en altura, diámetro, tamaño de hojas, muerte descendente y desarrollo de la raíz (Cibrián et al., 2007).

In Alameda Norte were detected trees with twisted roots (“pigtail”) resulting from wrong planting and, as some disease in this structure, they lead to slower growth of tree height, diameter, leaf size, dieback and root development (Cibrián et al., 2007). In Alameda Oriente traces of the presence of Glycaspis brimblecombei and woodpeckers were also found. Additionally, the combination of the high density of plants and the low restricted access to the facilities, contribute to tree weakening and important loss of foliage (PAOT, 2011).

En la Alameda Oriente también se observaron indicios de la presencia de Glycaspis brimblecombei Moore y de pájaros carpinteros. Adicionalmente, la combinación de las altas densidades de plantas y el acceso poco restringido a las instalaciones, contribuyen a un debilitamiento de los árboles y pérdidas importantes de follaje (PAOT, 2011).

In Alameda Sur vandalism-related damage was identified, but also S. marginella was detected in the first two samplings in all the clusters evaluated. In its adult form, this sucking insect is found from late winter to mid-summer when it feeds on the foliage thus affecting its quality and weakening the tree (Cibrián et al., 2000).

En la Alameda Sur se registraron daños relacionados con vandalismo, pero también S. marginella se detectó en los dos primeros muestreos en todos los conglomerados evaluados. En su forma adulta, a este insecto chupador se le encuentra desde finales del invierno hasta mediados del verano cuando se alimenta del follaje, lo que afecta su calidad y debilita al árbol (Cibrián et al., 2000).

Without proper planning, the effective management of health problems will depend on the early recognition of the symptoms from the responsible staff of each park.

Sin una planeación adecuada, el manejo efectivo de los problemas sanitarios dependerá de que el personal encargado de cada parque reconozca los síntomas oportunamente.

Location of damage With respect to the structures most affected in the Alameda Norte and the Alameda Oriente localized damage in the shaft associated with vandalism and sucking insects (S. marginella). In the Alameda Sur they were mainly identified in the foliage and are associated with parasitic plants and water deficit. In the three sites it is considered as a specific case the assessment of Fraxinus uhdei and Ulmus parvifolia Jacq., in regard to the time of sampling in August and September when changes in the color of foliage (green to red, purple and yellow) are common, as they are deciduous. F. uhdei loses its leaves in short periods during the dry season; as it is sensitive to ozone, sucking insects, availability of water, soil compaction and pollution (Cibrián et al., 2001; Conabio, 2011), it is important to compare samples in different seasons to differentiate damage from normal physiological processes (Figure 3).

Localización de daños Con respecto a las estructuras más afectadas, en las Alameda Norte y Oriente los daños localizados en el fuste se asociaron con el vandalismo y los insectos chupadores (S. marginella). En la Alameda Sur se identificaron principalmente en el follaje y se les relacionó con plantas parásitas y déficit hídrico. En los tres sitios se consideró como caso específico la evaluación de Fraxinus uhdei y Ulmus parvifolia Jacq., con respecto a la época de muestreo, pues en agosto y septiembre son comunes los cambios de coloración en el follaje (verde a rojo, púrpura y amarillo) por tratarse de especies caducifolias. F. uhdei pierde sus hojas en períodos cortos durante la temporada de secas; al ser sensible al ozono, a los insectos chupadores, a la disponibilidad de agua, a la compactación del suelo y a la contaminación (Cibrián et al., 2001; Conabio, 2011) es importante comparar los muestreos en diferentes épocas del año para diferenciar los daños de los procesos fisiológicos normales (Figura 3).

Distribution of damage The spatial distribution was analyzed based on the relationship between the greatest and the smallest evidence of damage and the regular activities at each site. If the tree areas are easily accessible to users, a higher frequency derived from

Distribución de daños La distribución espacial se analizó con base en la relación entre la mayor o menor evidencia de daños y las actividades habituales en cada sitio. Si las zonas arboladas son de fácil acceso para los usuarios, se esperaría una frecuencia

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 63-82

superior derivada de las actividades antropogénicas como el vandalismo. En algunos conglomerados de la Alameda Norte con alta densidad de plantación fue común registrar más de una afectación por árbol. El acceso poco restringido de usuarios a todo el parque explicaría la distribución generalizada (sin un patrón específico) de problemas de salud asociados con dicho factor.

anthropogenic activities such as vandalism would be expected. In some clusters of the Alameda Norte with high planting density it was common to record more than one symptom per tree. The little restricted users’ access to the entire park would explain the widespread distribution (without a specific pattern) of health problems associated with such factor.

Figura 3. Localización de daños en el arbolado de los tres parques estudiados del Distrito Federal. Figure 3. Location of tree damage of the three parks studied in Mexico City.

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

En la Alameda Oriente, a partir de todos los elementos presentes de estrés crónico, se supondría que existiera un número total elevado de árboles dañados. Sin embargo, muchos ejemplares, aún con uno o más síntomas, no alcanzaron los umbrales establecidos. Esto se relacionó con las actividades regulares de mantenimiento, la vigilancia dentro del parque, la implementación de nuevos reglamentos en el uso de instalaciones con respecto a actividades recreativas y deportivas.

In the Alameda Oriente, based on all the elements present involved in chronic stress, a high total number of damaged trees would be expected. However, many examples, even with one or more symptoms, did not reach the thresholds. This was related to regular maintenance activities, surveillance within the park, the implementation of new regulations on the use of property as recreational and sports activities. On the face of the tree health problem in the three parks of interest, the solution has focused on the replacement of species and the improvement of the maintenance plans. However, an effective program of the management of green areas should include the creation of an attractive environment for the user, while optimizing the benefits of trees, which is difficult to achieve if there is not trained personnel or if the most suitable replacement species are selected. If native species of the Valle de Mexico that adapt more easily to the conditions of the city are incorporated, costs could be reduced and aesthetics and healthy development of urban trees might be ensured (Beckett et al., 2000; Ode and Fry, 2002; Westphal, 2003; Nowak et al., 2006; McPherson, 2007).

Ante el problema de salud del arbolado en los tres parques de interés, la solución se ha enfocado en la sustitución de especies y mejora de los planes de mantenimiento. Sin embargo, un programa de manejo de áreas verdes efectivo debería incluir la creación de un ambiente atractivo para el usuario, al mismo tiempo que la optimización de los beneficios de los árboles, lo que es difícil si no se cuenta con el personal capacitado o se seleccionan las especies de remplazo más adecuadas. Si se incorporaran especies nativas del Valle de México que se adaptan con más facilidad a las condiciones de la ciudad podrían reducirse costos y garantizarse la estética y desarrollo saludable del arbolado urbano (Beckett et al., 2000; Ode y Fry, 2002; Westphal, 2003; Nowak et al., 2006; McPherson, 2007).

Variations in plantation density and forest species in the Alamedas modifies the long-term potential advantages, especially when using fast-growing plants introduced to standardize the plant composition of the city, leaving them more vulnerable to specific pest and disease outbreaks. Eight taxa constitute 72 % of the biodiversity of trees in Mexico City, which reduces the ecological and ornamental value of the green areas; only F. uhdei represents 19 % of the alignment trees (Chacalo and Corona, 2009).

Las variaciones en las densidades de plantación y especies forestales en las Alamedas modifica el potencial a largo plazo de las ventajas que ofrecen, sobre todo al utilizar plantas introducidas de rápido crecimiento que estandarizan la composición vegetal de la ciudad, lo que las deja más vulnerables a brotes específicos de plagas y enfermedades. Ocho taxa constituyen 72 % del total de la biodiversidad del arbolado del Distrito Federal, lo cual disminuye el valor ecológico y ornamental de las áreas verdes; solo F. uhdei representa 19 % de los árboles de alineación (Chacalo y Corona, 2009).

Severity Index According to individual calculations, in Alameda Norte DSI values did not differ between the first and the last sampling, with a range of medium to high in areas where there were conditions of high competition for space and light. DSI average values were associated with suppressed trees (Figure 4). In the Alameda Oriente the lowest figures of the three sites were obtained, with increases in low to medium in park areas with higher density planting with trees in decline (Figure 5). Alameda Sur was the only place we saw a dramatic increase in values DSI medium to high by increasing the number of trees classified as “very damaged/dead standing” at the end of the evaluation period (Figure 6). Many of these trees were infested by parasitic plants.

Índice de severidad De acuerdo con los cálculos individuales, en la Alameda Norte los valores de ISD no variaron entre el primero y el último muestreo, con un intervalo de medio a alto en áreas donde existían condiciones de alta competencia por espacio y luz. Los valores de ISD medio se asociaron con árboles suprimidos (Figura 4). En la Alameda Oriente se obtuvieron las cifras más bajos de los tres sitios, con incrementos en los de bajo a medio en zonas del parque con mayor densidad de plantación y con árboles en declinación (Figura 5). La Alameda Sur fue el único sitio que registró un aumento drástico en valores de ISD de medio a alto al incrementarse el número de árboles clasificados como “muy dañados/muertos en pie” al final del período de evaluación (Figura 6). Muchos de estos árboles estaban infestados por plantas parásitas.

High values of DSI indicated more than one tree damage, a severe one according to the causal agent and the threshold, or a widespread one. Carriers of minimum damages in a group or stand can still be classified as in good health. DSI results are usually analyzed on the basis of the forest species that is involved by interspecific biological differences (FIA, 2002).

Los valores altos del ISD indican más de un daño por árbol, uno severo de acuerdo con el agente causal y el

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umbral establecido, o uno muy extendido. Los portadores de afectaciones mínimas en un grupo o rodal, aún pueden catalogarse como con en buen estado de salud. Los resultados del ISD suelen analizarse con base en la especie forestal de que se trata a partir de las diferencias biológicas interespecíficas (FIA, 2002).

In the three study sites, A. negundo and F. uhdei recorded higher values in regard to Casuarina equisetifolia L., which was related to the high susceptibility of the first to the incidence of parasitic plants. This abundance in Alamedas Norte and Sur explains that the abundance of trees in decline or dead standing has been greater at the end of the evaluation (Figure 7).

En los tres sitios de estudio, A. negundo y F. uhdei registraron valores más altos con respecto a Casuarina equisetifolia L., lo cual se relacionó con la alta susceptibilidad de las primeras a la incidencia de plantas parásitas. Esta abundancia en las Alamedas Norte y Sur explica que el número de árboles en declinación o muertos en pie haya sido mayor al final

Figura 4. Índice de Severidad de Daño (ISD) calculado en la Alameda Norte, México, D. F. Figure 4. Calculated Damage Severity Index (DSI) in the Alameda Norte, Mexico City.

Figura 5. Índice de Severidad de Daño (ISD) calculado en la Alameda Oriente, México, D. F. Figure 5. Calculated Damage Severity Index (DSI) in the Alameda Oriente, Mexico City.

Zaragoza et al., Identificación de daños en el arbolado...

Figura 6. Índice de Severidad de Daño (ISD) calculado en la Alameda Sur, México, D. F. Figure 6. Calculated Damage Severity Index (DSI) in the Alameda Sur, Mexico City.

Figura 7. Índice de Severidad de Daño (ISD) en los tres sitios seleccionados en el DF. Figure 7. Damage Severity Index (DSI) in the three studied sites of Mexico City. de la evaluación (Figura 7). Al calcular los valores en cuestión se estableció que, para el factor “naturaleza del agente causal”, se consideró que aquellos que inciden en las raíces y el fuste son más importantes porque afectan al árbol completo, mientras que el daño en sus partes periféricas puede ser temporal debido a que las hojas, brotes y estructuras reproductivas son reemplazadas o están condicionadas por la estación del año y los procesos inherentes a los individuos (Alvarado y Saavedra, 2011).

When calculating the values in question, it was established that for the “nature of the causal agent” factor is considered that those that affect the roots and stem are more important because they affect the entire tree, while the damage to their peripheral parts can be temporary because the leaves, buds and reproductive structures are replaced or are conditioned by the season and the processes inherent to individuals (Alvarado and Saavedra, 2011).

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Conclusiones

Conclusions

Los tres sitios estudiados son de acceso libre o poco restringido a usuarios por lo que se observa una distribución generalizada de daños en los conglomerados. Los principales síntomas identificados en el arbolado están relacionados con el vandalismo y las plantas parásitas, la mayoría de los cuales se manifiestan en el fuste y en el follaje, respectivamente. El ISD calculado muestra que los valores más bajos corresponden a ejemplares con daños mínimos, mientras que los números elevados se asociaron con los que están en proceso de declinación, como resultado de factores tanto bióticos como abióticos. La aplicación de las metodologías del indicador fue útil para la obtención de datos confiables de forma rápida y práctica, sobre todo en un ambiente en cambio continuo como el del Distrito Federal. La presencia de daños en los árboles indica que el conjunto de factores estresantes impacta la vida del árbol, y puede reducirla a uno o dos años, así como disminuir su crecimiento en el corto plazo, lo que repercute negativamente en los beneficios sociales y ambientales que el arbolado provee a la ciudad.

The three sites are studied have free or restricted access to visitors, therefore, a widespread distribution of damage was observed in clusters. The main identified symptoms in the trees are associated with vandalism and parasitic plants, most of which are on the stem and foliage, respectively. The calculated DSI showed that the lowest values correspond to specimens with minimal damage, while high numbers relate to those which are in the process of decline as a result of both, biotic and abiotic factors. The application of the methodologies of the indicator was useful for obtaining reliable data quickly and in a practical way, especially in a constantly changing environment as in Mexico City. The presence of damage indicates that the group of stressing agents impact the life of the tree, and can reduce it to one or two years as well as its growth in the short term, and on the other hand, to affect in a negative way, the social and environmental benefits that they provide the city.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

Conflicto de intereses

Contribution by author

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Alejandra Yunuen Zaragoza Hernández: discussion of the topic, implementation of the Project, data taking, data analysis and writing of the manuscript; Víctor Manuel Cetina Alcalá: discussion of the topic, review of concepts and writing of the manuscript; Miguel Ángel López López: discussion of the topic, review of concepts, data analysis and review of the manuscript; Alicia Chacalo Hilú: discussion of the topic, review of concepts and methodology, data analysis and review of the manuscript; María deLourdes de la Isla de Bauer: review of concepts, data analysis, review of literature and writing of the manuscript; Dionicio Alvarado Rosales: discussion of the topic, review and implementation of the methodology, data taking and review of the manuscript; Héctor González Rosas: discussion of the topic review of concepts and literature, and the manuscript.

Contribución por autor Alejandra Yunuen Zaragoza Hernández: desarrollo del tema, ejecución del proyecto, toma de datos, análisis de datos y redacción del artículo; Víctor Manuel Cetina Alcalá: desarrollo del tema, revisión de conceptos y redacción del artículo; Miguel Ángel López López: desarrollo del tema, revisión de conceptos, análisis de datos, revisión del artículo; Alicia Chacalo Hilú: desarrollo del tema, revisión de conceptos y de la metodología, análisis de datos y revisión del artículo; María de Lourdes de la Isla de Bauer: revisión de conceptos, análisis de datos, revisión de bibliografía y redacción del artículo; Dionicio Alvarado Rosales: desarrollo del tema, revisión y desarrollo de la metodología, toma de datos y revisión del artículo; Héctor González Rosas: desarrollo del tema, revisión de conceptos, de bibliografía y del artículo.

Acknowledgements The authors wish to express their gratitude to Dra. Luz L. Romero Saavedra from the Vegetal Health Graduate Studies Program of Colegio de Postgraduados for her support; to Gobierno del Distrito Federal, to the Delegaciones Azcapotzalco, Coyoacán and Venustiano Carranza, in particular, for the facilities they provided. This study was a part of Project Number 120593 “Evaluación del impacto de la contaminación del aire en zonas boscosas y agrícolas rurales y urbanas del Distrito Federal” sponsored by Fondo Mixto Conacyt-Gobierno del Distrito Federal.

Agradecimientos Los autores desean expresar su agradecimiento a la Dra. Luz L. Romero Saavedra, del Postgrado en Fitosanidad del Colegio de Postgraduados por su apoyo; su reconocimiento al Gobierno del Distrito Federal, en particular a las Delegaciones Azcapotzalco, Coyoacán y Venustiano Carranza por las facilidades brindadas. Este estudio se derivó del Proyecto 120593 “Evaluación del impacto de la contaminación del aire en zonas boscosas y agrícolas rurales y urbanas del Distrito Federal” auspiciado por el Fondo Mixto ConacytGobierno del Distrito Federal.

End of the English version

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Artículo / Article

Supervivencia de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. en campo mediante la aplicación de espuma fenólica hidratada Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. survival in the field from the addition of cell phenolic foam Abraham Palacios Romero1, Rodrigo Rodríguez Laguna2, Francisco Prieto García1, Joel Meza Rangel2, Ramón Razo Zárate2 y María de la Luz Hernández Flores1

Resumen En México se han puesto en marcha diversos programas de reforestación para recuperar superficie deforestada. Sin embargo, los resultados de las evaluaciones indican que la supervivencia es inferior a 60 %, lo que se atribuye a las sequías prolongadas como una de las principales causas de la mortalidad. Por ello, se propone la espuma fenólica de célula abierta como alternativa para esta situación, la cual es una resina capaz de almacenar 40 veces su propio peso en agua. Para probar su efectividad, se estableció una plantación de acuerdo a la metodología propuesta por la Comisión Nacional Forestal en la comunidad de San Sebastián, en el municipio Huasca de Ocampo, estado de Hidalgo, en la que se utilizó planta de Pinus leiophylla de un año de edad producida en sistema tecnificado. Se aplicaron cinco tratamientos de bloques de espuma fenólica de célula abierta de diferentes volúmenes hidratados en un diseño experimental de bloques completos al azar; se determinaron la supervivencia, el crecimiento en altura y el incremento en diámetro. Se observó un aumento significativo en la supervivencia de hasta 26 % en las plantas al utilizar bloques de espuma de 462 y 616 cc con respecto a las testigo, así como un crecimiento significativamente mayor de 6.6 cm en la altura al usar espuma fenólica del primer tipo, lo que no ocurrió con el diámetro.

Palabras clave: Crecimiento, estrés hídrico, plantación forestal, reservorio de agua, reforestación, resistencia a sequias. Abstract Several reforestation programs to recover deforested areas have been installed in Mexico. However, the evaluation results indicate that survival is less than 60 %, which is attributed to prolonged drought as a major cause of mortality. Therefore, the open cell phenolic foam is proposed as an alternative to this problem, which is a resin capable of storing 40 times its own weight in water. In order to test its effectivity, a plantation according to the methodology proposed by the Comisión Nacional Forestal in the community of San Sebastián, in Huasca de Ocampo municipality, Hidalgo State, in which one year- old Pinus leiophylla plants produced in a technified system were used. Five treatments of open cell phenolic foam blocks of different hydrated volumes were tested in an experimental design of randomized complete block. Survival, growth in height and diameter increase were determined. A significant increase up to 26 % was observed in the survival of plants with foam blocks of 462 and 616 cc with respect to the control; regarding height growth, significantly higher growth, up to 6.6 cm was observed in plants with phenolic foam of 462 cc, a reaction to which did not happen with the diameter.

Key words: Growth, water stress, forest plantation, water reservoir, reforestation, drought resistance. Fecha de recepción/date of receipt: 1 de octubre de 2015; Fecha de aceptación/date of acceptance: 19 de diciembre de 2015. 1 Instituto de Ciencias Básicas e Ingenierías. Área Académica de Química. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Correo-e: abraham.palacios.romero@gmail.com 2 Instituto de Ciencias Agropecuarias. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.

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Introducción

Introduction

El cambio climático afecta a todos los ecosistemas, que enfrentan ya diversos retos y presiones (Nelson et al., 2009). La deforestación es una de las acciones que más impacto negativo tienen en el medio ambiente, además de que pone en riesgo la integridad cultural y estilo de vida de distintas comunidades que dependen de los bosques para subsistir (Kanninen et al., 2007). La disminución de la cobertura forestal genera pérdida de biomasa, fragmentación territorial, y modifica el ciclo hidrológico, así como el régimen de temperatura y de precipitación, de manera que las especies de animales y plantas nativas quedan vulnerables ante condiciones ambientales adversas (Debinski y Holt, 2000; Cayuela, 2006; López, 2012).

Climate change affects all ecosystems, which already face many challenges and pressures (Nelson et al., 2009). Deforestation is one of the actions that have more negative impact on the environment, in addition to threatening the cultural integrity and lifestyles of different communities that depend on forests for their livelihoods (Kanninen et al., 2007). The decrease of forest cover favors biomass loss and land fragmentation and modifies the hydrological cycle, as well as the regime of temperature and precipitation, so that the native species of animals and plants remain vulnerable to adverse environmental conditions (Debinski and Holt, 2000; Cayuela, 2006; López, 2012). Fortunately, several reforestation programs to recover deforested areas have been installed in Mexico. However, evaluations reveal that survival is less than 60 %, due to various factors such as grazing, competition with native vegetation, fires and prolonged droughts (UANL, 2009). The latter causes water stress which leads to changes in the physiology of plants and affects most of its vital functions, resulting in the loss of turgidness, reduction of the rate of cell expansion, decreased synthesis of cell wall and reduced protein synthesis; when the water shortage is severe cavitation of xylem elements, falling leaves, accumulation of organic solutes, wilting and plant death occurs (Moreno, 2009).

Afortunadamente en México se han puesto en marcha diversos programas de reforestación para recuperar la superficie deforestada; sin embargo, las evaluaciones revelan que la supervivencia es inferior a 60 %, debido a diversos factores como el pastoreo, la competencia con la vegetación nativa, los incendios y las sequías prolongadas (UANL, 2009). Esta última provoca estrés hídrico que ocasiona cambios en la fisiología de las plantas e incide en la mayor parte de sus funciones vitales, que se traduce en la pérdida de turgencia celular, la reducción de la tasa de expansión celular, la disminución de la síntesis de pared la celular y reducción de síntesis de proteínas; cuando el déficit hídrico es severo, se produce cavitación de los elementos del xilema, caída de las hojas, acumulación de solutos orgánicos, marchitez y muerte de la planta (Moreno, 2009).

Therefore, in the last 20 years scientific work has focused on the development of water-saving technologies in order to ensure the survival of the plants in the field because it is expected that the rainy season is to become more erratic as a result of climate change (Nelson et al., 2009). Thus, the open cell phenolic foam is proposed as an alternative, as it is a synthetic resin capable of storing more than 40 times its own weight in water (Gardziella et al., 2000), so it has been used as substrate in hydroponic cultures (Pilato, 1979; Cocozza and De Lucia, 1994; Coelho, 2010).

Con base en lo anterior, en los últimos 20 años el trabajo científico se ha enfocado en la elaboración de tecnologías ahorradoras de agua, con el fin de asegurar la supervivencia de las plantas en campo debido a que se espera que las épocas de lluvia se vuelvan más erráticas a consecuencia del cambio climático (Nelson et al., 2009). Por ello, se propone la espuma fenólica de célula abierta como alternativa, pues es una resina sintética capaz de almacenar más de 40 veces su propio peso en agua (Gardziella et al., 2000), por lo que se le ha utilizado como sustrato en cultivos hidropónicos (Pilato, 1979; Cocozza y De Lucia, 1994; Coelho, 2010).

Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. is one of the most widely distributed pine species in Mexico (Santillán, 1991). It is considered a pioneer species, since it is able to establish itself in poor soils covered by volcanic lava (Eguiluz, 1978 in Musálem and Martínez, 2003). Its wood is highly valued in different industries such as construction, paper and rural industries. However, its natural populations occupy the lowest in the pine forests, near the agricultural frontier, which have subjected it to excessive logging, which has drastically reduced its surface in certain areas (Musálem and Martínez, 2003). Despite this, it is expected that due to the effects of climate change, its distribution range will increase 35.5 % (Arriaga and Gómez, 2004) so it will be necessary to establish management plans for the establishment that include the changes in rainfall patterns.

Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. es uno de los pinos de mayor distribución en México (Santillán, 1991). Se le considera como especie pionera, ya que es capaz de establecerse en suelos pobres y cubiertos de lava volcánica (Eguiluz, 1978 citado por Musálem y Martínez, 2003). Su madera es muy apreciada en distintas industrias como la de la construcción, la papelera e industrias rurales. Sin embargo, sus poblaciones naturales ocupan la franja altitudinal más baja de los bosques de pino, cercana a la frontera agrícola, por lo que están sometidas a una tala inmoderada, lo que ha reducido drásticamente su superficie en ciertas zonas (Musálem y Martínez, 2003). A pesar de esto, se espera que

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por los efectos del cambio climático, su área de distribución se incremente 35.5 % (Arriaga y Gómez, 2004) por lo que será necesario establecer planes de manejo para su establecimiento que contemplen los variaciones en los regímenes de lluvia.

Based on the above, the aim of this study was to evaluate survival, height and diameter at early stages of Pinus leiophylla plants by adding hydrated phenolic foam blocks at the time of planting in the field.

El objetivo del presente trabajo consistió en evaluar la supervivencia, altura y diámetro en etapas iniciales de plantas de Pinus leiophylla al adicionar bloques de espuma fenólica hidratados al momento de la plantación en campo.

Materials and Methods The trial was established in the community of San Sebastián in the Huasca de Ocampo municipality, Hidalgo State, which lies between 20°15‘7.96” N and 98°31’38.59“ W. The altitude at the region ranges from 1 800 to 2 800 m; it has a climate of the Cw type, with an average annual temperature of 15 °C and an average annual rainfall of 752 mm (Chávez et al., 2001). The precipitation and temperature conditions prevailing at the site during the evaluation period, August 2014 to February 2015 are described in Table 1.

Materiales y Métodos El ensayo se estableció en la comunidad de San Sebastián en el municipio Huasca de Ocampo, del estado de Hidalgo, que se ubica entre los 20°15’7.96’’ N y los 98°31’38.59’’ O. La región se encuentra a una altitud que va de los 1 800 a los 2 800 m, posee un clima de tipo Cw, con una temperatura media anual de 15 °C y una precipitación promedio anual de 752 mm (Chávez et al., 2001). En el Cuadro 1 se describen las condiciones de precipitación y temperatura que prevalecieron en el sitio durante el periodo de evaluación, de agosto de 2014 a febrero de 2015.

Cuadro 1. Condiciones de precipitación y temperatura prevalecientes en la zona de estudio durante el periodo agosto, 2014 febrero, 2015. Table 1. Precipitation and temperature prevailing in the study area during the August 2014 - February 2015 period. Variable

Agosto

Septiembre

Octubre

Noviembre

Diciembre

Enero

Febrero

Precipitación (mm)

59.8

116.6

160.6

26.2

12.2

15.6

3.2

Temperatura Media (°C)

15.3

15.0

13.5

11.8

11.9

17.8

20.1

*Información tomada de la estación meteorológica Huasca de Ocampo del INIFAP, ubicada en el municipio homónimo. *Data taken from the Huasca de Ocampo´s weather station of INIFAP , located in the homonymous municipality .

One year- old plants were used, which were produced in a technified system, and that were delivered in packages of 15 individuals wrapped in thin plastic on the part of the root ball containing 170 cc volume each; also good care was taken in their transportation to the planting site; through a visual assessment, at the time of placing them, disease-free plants, with ¾ of the woody stem with needles and fully developed fascicles were selected.

Se utilizaron plantas de un año de edad, producidas en sistema tecnificado, que fueron entregadas en paquetes de 15 individuos envueltos en plástico delgado en la parte del cepellón que contenía 170 cc de volumen cada una; además, se cuidaron durante el transporte para llevarla al sitio de plantación; al momento de introducirlas se seleccionaron, mediante una evaluación visual, plantas libres de enfermedades, con ¾ partes del tallo lignificado, con acículas y fascículos completamente desarrollados.

Plantation holes (30 x 30 x 30 cm) were made on the same date of transplantation; the extracted soil was divided in two parts in order that the surface portion containing more nutrients was deposited in the deepest part of the hole. The plants were placed in the center thereof with their respective treatment (so that the hydrated foam had the largest area of contact with the root ball). The holes were filled, and lumps or large rocks were removed to avoid macropores in the soil; in addition, the soil around the plant was slightly compacted with

Las cepas (30 x 30 x 30 cm) se realizaron en la misma fecha del trasplante; la tierra extraída fue dividida en dos partes con la finalidad de que la superficial , que contiene mayor cantidad de nutrientes, se depositara en la parte profunda de la cepa. Las plantas se colocaron en el centro de la misma con su respectivo tratamiento (con el fin de que la espuma hidratada tuviera la mayor superficie de contacto con el cepellón). Se procedió a rellenar las cepas, y se separaron los grumos o

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rocas de gran tamaño para evitar macroporos en el suelo; además, se compactó ligeramente alrededor de la planta, con los pies (Conafor, 2013). La plantación se estableció en diseño de marco real con separación entre plantas y líneas de 3 x 3 m para obtener una densidad de 1 111 plantas por hectárea y con un diseño experimental de bloques completos al azar.

the feet (Conafor, 2013). The plantation was established in real frame design with spacing of 3 x 3 m between plants and lines to obtain a density of 1 111 plants per hectare and with an experimental design of randomized complete blocks. Five treatments at planting time (Table 2) were applied; each treatment consisted of three replications of 30 plants each, with a total of 90 individuals and 450 treatment plants throughout the experiment.

Se aplicaron cinco tratamientos al momento de la plantación (Cuadro 2); cada uno de ellos estuvo conformado por tres repeticiones de 30 plantas cada una, lo que sumó un total de 90 individuos por tratamiento y 450 plantas en todo el experimento.

The studied variables were: survival, and growth in height and diameter. Survival was evaluated visually by using the methodology of Barchuk and Díaz (2000), which indicates that if the sample shows signs of wilting, lack of firmness and loss of characteristic color of the species, the plant is considered dead. Measurements were made every month for a period of six months, as it is the time when most plants die in the field (Sigala et al., 2015).

Las variables estudiadas fueron: supervivencia, y crecimiento en altura y diámetro. La supervivencia fue evaluada de manera visual con la metodología de Barchuk y Díaz (2000), la cual indica que si el ejemplar presenta signos de marchitez, ausencia de turgencia y pérdida de coloración característica de la especie, se le considera muerto. Las mediciones se realizaron cada mes durante seis meses, ya que es el tiempo en el que muere en campo la mayoría de plantas (Sigala et al., 2015).

The height and diameter growth was evaluated in all plants. It was measured by using the methodology of Pereira (2014), which measures those dimensions from digital images; a Nikon Coolpix S2800 digital camera was used for this ending; for image processing, the ImageJ version 1.48 program was used. The photographs were taken in parallel to the plants at a distance of 50 cm, with a pre-set reference; height was considered from the base to the apical bud, and the diameter was measured at a height of 5 cm from the base of the plant.

El crecimiento en altura y diámetro se evaluó en el total de las plantas. Se midió con la metodología de Pereira (2014), que consiste en medir tales atributos a partir de imágenes digitales; para ello se utilizó una cámara digital Nikon Coolpix S2800; para el procesamiento de las imágenes se trabajó con el programa ImageJ versión 1.48. Las fotografías se tomaron de forma paralela a las plantas a una distancia aproximada de 50 cm, con un referente preestablecido; para la altura, se consideró desde la base hasta la yema apical, y el diámetro a una altura aproximada de 5 cm de la base de la planta.

The individual data per month for survival were subjected to an analysis by the Kaplan-Meier estimator. If there were any significant differences, the log-rank test was used to determine the most effective treatment.

Los datos individuales obtenidos por mes para la variable supervivencia fueron sometidos a un análisis con el estimador de Kaplan-Meier. En caso de que se presentaran diferencias significativas, se aplicó la prueba de Log-Rank, para determinar el tratamiento más eficaz.

The individual data of growth in height and diameter after six months were submitted to analysis of covariance, for which a generalized linear model was applied in version 7.0 Statistica statistical package; initial values height and diameter were used as covariates; when statistical differences (P ≤ 0.05) were verified, the multiple comparison test of Tukey for the purpose of identifying the fastest growing treatment plants in the field was made.

A los datos de crecimiento en altura y en diámetro después de seis meses se les hizo un análisis de covarianza, para lo que se incorporó un modelo lineal generalizado en el paquete estadístico Statistica versión 7.0; los valores de altura y diámetro inicial se identificaron como covariables; cuando se verificaron diferencias estadísticas (P≤0.05), se realizó la prueba de comparación múltiple de medias de Tukey con el propósito de reconocer el tratamiento en el que se registró el mayor crecimiento de las plantas en campo.

Palacios et al., Supervivencia de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl....

Cuadro 2. Descripciรณn de los tratamientos aplicados en el estudio. Tratamiento

Descripciรณn

Bloque de espuma fenรณlica de 231 cc de volumen (T1)

Un bloque de espuma fenรณlica hidratada de 3.3 x 7 x 10 cm colocado a un costado del cepellรณn de la planta a una profundidad de 5-7 cm por debajo de la superficie.

Bloque de espuma fenรณlica de 308 cc de volumen (T2)

Un bloque de espuma fenรณlica hidratada de 4.4 x 7 x 10 cm colocado a un costado del cepellรณn de la planta a una profundidad de 7 cm por debajo de la superficie.

Dos bloques de espuma de 231 cc de volumen (con un total de 462 cc de volumen (T3)

Dos bloques de espuma fenรณlica hidratada de 3.3 x 7 x 10 cm colocados a cada costado del cepellรณn de la planta a una profundidad de 7 cm por debajo de la superficie.

Dos bloques de espuma fenรณlica de 308 cc de volumen, con un total de 616 cc de volumen (T4)

Dos bloques de espuma fenรณlica hidratada de 4.4 x 7 x 10 cm colocados a cada costado del cepellรณn de la planta a una profundidad de 7 cm por debajo de la superficie.

Testigo (T5)

La planta se trasplantรณ de manera tradicional, sin adicionar espuma fenรณlica hidratada.

Table 2. Description of the treatments used in the study. Treatment

Description

One block of phenolic foam of a 231 cc One 3.3 x 7 x 10 cm block of cell phenolic foam placed at each side of the root volume (T1) ball of the plant at 7 cm deep under the surface. One block of phenolic foam of a 308 cc One 4.4 x 7 x 10 cm block of cell phenolic foam placed at each side of the root volume (T2) ball of the plant at 7 cm deep under the surface. Two blocks of phenolic foam of a 231cc Two 3.3 x 7 x 10 cm blocks of cell phenolic foam placed at each side of the root volume, with a total volume of 462 cc (T3) ball of the plant at 7 cm deep under the surface. Two blocks of phenolic foam of a 308 cc Two 4.4 x 7 x 10 cm blocks of cell phenolic foam placed at each side of the root volume, with a total volume of 616 cc (T4) ball of the plant at 7 cm deep under the surface. Control (T5)

The plant was transplanted in the traditional way, without adding cell phenolic foam.

Resultados y Discusiรณn

Results and Discussion

Supervivencia

Survival

El estimador Kaplan-Meier indicรณ diferencias significativa entre los tratamientos (P=0.00004) en la supervivencia: las plantas testigo tuvieron una proporciรณn de supervivencia a los 180 dรญas (6 meses) de 0.47, mientras que las plantas con espuma fenรณlica de 616 cc y 462 cc registraron una proporciรณn de supervivencia superior a 0.7 (0.74 y 0.72 respectivamente) (Figura 1).

The Kaplan-Meier estimate indicates significant differences between treatments (P = 0.00004) on survival: control plants had a survival rate at 180 days (6 months) of 0.47, while plants with 616 cc and 462 cc phenolic foam have a ratio of greater survival than 0.7 (0.74 and 0.72 respectively) (Figure 1).

Esto implica que al establecer una plantaciรณn bajo esas condiciones, el testigo puede perder mรกs de 50 % de sus individuos en menos de seis meses; resultados similares han sido documentados por Colpos (2008), UANL (2009), UACh (2010) y Coneval (2012). Los valores concuerdan con los de Bezerra et al. (2010) y Muller et al. (2012), que consignaron un incremento significativo en la supervivencia al adicionar espuma fenรณlica para plantas de Lactuca sativa L. e hรญbridos

This implies that to establish a plantation under these conditions, control can lose more than 50 % of its members in less than six months; similar results have been reported by Colpos (2008), UANL (2009), UACh (2010) y Coneval (2012). These results agree with those of Bezerra et al. (2010) and Muller et al. (2012), which recorded a significant increase in survival by adding phenolic foam to Lactuca sativa L. plants and hybrids of Eucalyptus urophylla S. T. Blake and E. resinifera Sm. in up to 23 % and 22 %, respectively under greenhouse conditions.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 83-92

Figura 1. Curvas de supervivencia del estimador Kaplan-Meier para individuos de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. con distintos tratamientos de espuma fenólica de célula abierta. Figure 1. Survival curves from the Kaplan-Meier estimator for Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. individuals with different treatments of cell phenolic foam. de Eucalyptus urophylla S. T. Blake y E. resinifera Sm. de hasta 23 % y 22 %, respectivamente en condiciones de invernadero.

The Log Rank analysis confirmed that plants with 462 and 616 cc foam have a higher survival regarding the 231 treatment plants and control. Plants with 308 cc phenolic foam only have significant differences with the control (P = 0.008); which had the lowest survival in the experiment with plants in blocks of 231 cc, since in both groups no significant difference (P = 0.46) are appreciated (Table 3).

El análisis Log-Rank confirmó que las plantas con espuma de 462 y 616 cc presentaron una mayor supervivencia, con respecto a las del tratamiento de 231 y testigo. Las individuos con espuma fenólica de 308 cc solo registraron diferencias significativas con el testigo (P= 0.008); el cual tuvo la menor supervivencia en el experimento junto con las plantas con bloques de 231 cc, ya que en ambos grupos no se aprecian diferencias significativas (P=0.46) (Cuadro 3). Cuadro 3. Matriz de resultados para el análisis Log-Rank. Table 3. Results matrix for the Log-Rank analysis. T1 T2 T3 T4 T5

T1 0.057819 0.000790* 0.000807* 0.465162

T2 0.057819 0.142819 0.142994 0.008943

T3 0.000790* 0.142819 0.997286 0.000049*

Resultados menores a 0.05 y con * representan diferencias estadísticamente significativas entre los tratamientos. Lower results than 0.05 and with an * mean that there are statistical significant differences between treatments.

T4 0.000807* 0.142994 0.997286 0.000051*

T5 0.465162 0.008943* 0.000049* 0.000051* -

Palacios et al., Supervivencia de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl....

Se observa que las plantas con espuma de 462 cc, 616 cc y las del testigo mantuvieron 100 % de supervivencia a los 30 días, lo que indica que el trasplante se realizó en la forma correcta. No obstante, en las plantas con espuma de 231 cc y 308 cc murieron 1.1 y 2.2 % respectivamente, lo que sugiere que los errores de plantación permanecieron al mínimo posible. Durante todo el experimento, el testigo fue el grupo con los valores más bajos, con un marcado descenso a los 60 días (30 % menos). Las plantas con espuma de 462 y 616 cc conservaron la tendencia más alta a lo largo de todo el experimento, con porcentajes de supervivencia muy similares; incluso compartieron el mismo número a los 120 días (80 %). Las individuos con espuma de 308 cc tuvieron un comportamiento similar a las plantas con la de 462 y 616 cc. Sin embargo, esta trayectoria cambió a los 150 días después del trasplante, en los que disminuyó drásticamente (64 %) en comparación con las plantas con espuma de 462 y 616 cc (>70 %) (Figura 2).

It is observed that the plants with 462 cc, 616 cc foam and control kept 100 % survival after 30 days, which means that the transplant was performed properly. However, in plants with 231 cc and 308 cc foam, 1.1 and 2.2 % died, respectively, which suggests that planting errors remained as low as possible. Throughout the experiment, control was the group that had the lowest survival, with a marked decrease at 60 days (30 % less). Plants with 462 and 616 cc foam kept the highest tendency and maintained it throughout the experiment, with very similar survival rates, and they even shared the same percent at 120 days (80 %). Plants with 308 cc foam shared a similar behavior to that of plants with 462 and 616 cc. However, this behavior changed at day 150 after the transplant, in which their survival decreased dramatically (64 %) compared to plants with 462 and 616 cc foams (> 70 %) (Figure 2).

Figura 2. Supervivencia (%) de plantas de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. a lo largo del tiempo, con la aplicación de bloques de diferente volumen de espuma fenólica en la cepa al momento de la plantación. Figure 2. Survival (%) of plants of Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. over time, with the application of blocks of different phenolic foam volume in strain at the time of planting.

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Crecimiento en altura y diámetro

Height and diameter growth

El análisis de covarianza para el crecimiento en altura evidenció diferencias significativas (P≤0.05) entre los tratamientos, lo que no ocurrió para el diámetro (Cuadro 4). Las plantas con bloques de espuma fenólica de 462 cc fueron las que tuvieron mayor crecimiento (16.5 cm). Hubo una diferencia de 6.6 cm en relación al testigo, que representa 40 % más de crecimiento en un periodo de seis meses. Lo anterior indica que con la espuma fenólica, la planta dispone de humedad por un tiempo más prolongado, lo que favorece que realice sus funciones vitales y pueda desarrollar mayor tamaño. Aunque, Bezerra et al. (2010), Espinoza (2010) y Muller et al. (2012) señalan que la espuma fenólica en Lactuca sativa no tiene ningún efecto en este sentido, a pesar de que el ensayo se llevó a cabo en invernadero.

The analysis of covariance for height growth showed significant differences (P ≤ 0.05) between treatments, which did not happen to the diameter (Table 4). Plants with 462 cc phenolic foam blocks had the greatest growth (16.5 cm). There was a difference of 6.6 cm relative to the control, which represents 40 % more growth in six months. This indicates that with the phenolic foam, the plant has moisture for a longer time, which favors its vital functions and can achieve a larger size. However, Bezerra et al. (2010), Espinoza (2010) and Muller et al. (2012) indicate that the phenolic foam in Lactuca sativa has no effect in this sense, although the test was conducted in a greenhouse.

Cuadro 4. Resultados del análisis de covarianza para crecimiento en altura y diámetro con tratamientos de espuma fenólica en Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. Cuadrados medios Variable

Pr>F

Tratamiento

Bloques

Covariable

(4)a

(2)

(1)

Crecimiento en altura

739.51

1 718.03

16 556.54

66.49

0.000

Crecimiento en diámetro

13.99

5.87

7.77

9.19

0.194

Error (434)

En paréntesis se presentan los grados de libertad correspondientes a cada fuente de variación.

Table 4. Results of the analysis of covariance for growth in height and diameter of phenolic foam treatments in Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. Mean squares Variable

Treatment

Block

Covariable

(4)

(2)

Pr>F

(1)

Error (434)

Growth in height

739.51

1 718.03

16 556.54

66.49

0.000

Growth in diameter

13.99

5.87

7.77

9.19

0.194

The degrees of freedom for each variation source are in parenthesis..

Palacios et al., Supervivencia de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl....

*Barras con diferente letra son estadísticamente diferentes. *Bars with different letters are statistically different.

Figura 3. Crecimiento en altura de plantas de Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. con distintos tratamientos de bloques de espuma fenólica después de seis meses de plantadas en campo. Figure 3. Growth in height of Pinus leiophylla Schiede ex Schltdl. et Cham. plants with different treatments of blocks of phenolic foam after six months planted in the field.

Conclusiones

Conclusions

Al agregar bloques de espuma fenólica hidratados de 462 y 616 cc al momento de la plantación de Pinus leiophylla, el porcentaje de supervivencia se incrementa significativamente hasta en 26 % más respecto a las plantas testigo después de 180 días de haber sido incorporados en campo. La espuma del primer tipo también afectó el crecimiento en altura hasta 6.6 cm en relación a las plantas testigo. Sin embargo, no se verificó lo anterior para el diámetro.

When adding the 462 and 616 cc cell phenolic foam at the time of planting of Pinus leiophylla the survival percentage increases significantly up to 26 % more in regard to the control plants after 180 days of their incorporation in the field. The first type also increased significantly the growth in height up to 6.6 cm in regard to control. However, there are no significant differences in diameter increment.

Conflict of interests

Conflicto de intereses

The authors declare no conflict of interests.

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Contribution by autor

Contribución por autor

Abraham Palacios Romero: execution of the experiment, calculations and analysis of results; Rodrigo Rodríguez Laguna: original idea and statement of the research study, funding negotiations for the research, writing and review of the manuscript; Francisco Prieto García: data analysis and writing of the manuscript; Joel Meza Rangel: review of the manuscript; Ramón Razo Zárate: review of the manuscript; María de la Luz Hernández Flores: review of the manuscript.

Abraham Palacios Romero: desarrollo experimental cálculos y análisis de resultados; Rodrigo Rodríguez Laguna: concepción y planteamiento de la investigación, gestoría de los recursos para la investigación, redacción y revisión del manuscrito; Francisco Prieto García: análisis de resultados y redacción del manuscrito; Joel Meza Rangel: revisión del manuscrito; Ramón Razo Zárate: revisión del manuscrito; María de la Luz Hernández Flores: revisión del manuscrito.

End of the English version

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Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol.6 (32): 93-106

Artículo / Article

Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp. asociado a cancros y secamiento de yemas en Eucalyptus sp. Molecular identification of the Botryosphaeria sp. complex related to cankers and drying of buds in Eucalyptus sp. Dany Gabriel Santiago Santiago1, Ernestina Valadez Moctezuma2 y David Cibrián Tovar1

Resumen Los problemas fitosanitarios afectan de manera drástica al cultivo o a la planta de eucalipto, por los daños que le producen. Botryosphaeria sp. está asociado a cancros y secamiento de yemas, muerte descendente, pudrición de frutos, pudrición del cuello y damping-off en plántulas, lo que es particularmente importante en las plantaciones comerciales de Eucalyptus para obtener madera en ciclos cortos. Con el objetivo de caracterizar e identificar a nivel molecular aislamientos de este hongo, en el trabajo que se describe a continuación se estimó, por un lado, la variabilidad genética en muestras enfermas con marcadores genómicos tipo ISSR, y por otro, se secuenció y comparó la región ITS. Los ISSR fueron analizados con técnicas multivariadas para agrupar a los aislamientos con base en su similitud genética, de lo que resultó que la mayoría de las muestras fueron muy similares entre sí, a nivel de genoma. Los resultados de la técnica de secuenciación de las regiones ITS indicaron la presencia de Neofusicoccum sp., Neofusicoccum parvum, Diplodia corticola, Lasiodiplodia pseudotheobromae, Neofusicoccum eucalyptorum y Neofusicoccum sp. En relación con los nucleótidos de la región secuenciada, la cantidad de polimorfismos entre los aislamientos estudiados y aquellos que se usaron como outgroups, obtenidos del GenBank, fue mínimo.

Palabras clave: ADN, cancros, ISSR, MEGA, secuencias ITS, UPGMA. Abstract Phytosanitary problems drastically affect the production or the plants of Eucalyptus sp. from the damages that they bring. Botryosphaeria sp. is associated with cankers and drying buds, dieback, fruit rot, collar rot and damping off in seedlings, which is especially important in commercial plantations that use these species for lumber in short cycles. In order to characterize and identify at the molecular level isolates of this fungus, in the work described below is estimated, first, the genetic variability in diseased samples with genomic markers of the ISSR type, and secondly, the ITS region was sequenced and compared. The ISSR markers were analyzed with multivariate techniques to group the isolates based on their genetic similarity, of what turned out that most of the samples were very similar to each other at the genome. The results of the sequencing technique IST regions indicated the presence of Neofusicoccum sp., Neofusicoccum parvum, Diplodia corticola, Lasiodiplodia pseudotheobromae, Neofusicoccum eucalyptorum and Neofusicoccum sp. It is noteworthy that at the nucleotide level of the sequenced region, the quantity of polymorphisms among the isolates studied and those that were used as outgroups obtained from GenBank, was minimal

Key words: DNA, cankers, ISSR, MEGA, ITS sequence, UPGMA.

Fecha de recepción/date of receipt: 24 de septiembre de 2015; Fecha de aceptación/date of acceptance: 12 de noviembre de 2015. 1 Maestría en Ciencias Forestales. Universidad Autónoma Chapingo. 2 Laboratorio de Biología Molecular Departamento de Fitotecnia. Universidad Autónoma Chapingo. Correo-e: evaladez@correo.chapingo.mx

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Introducción

Introduction

El uso de especies forestales introducidas ofrece, en la mayoría de los casos, ventajas respecto a las nativas, con respecto a la velocidad de crecimiento y a los turnos de aprovechamiento, que son más breves; ambos criterios son fundamentales para desarrollar proyectos forestales viables, desde el punto de vista financiero. Los taxa de Eucalyptus son utilizados para obtener madera en ciclos cortos, pero las plantaciones son afectadas por patógenos e insectos; el hongo Botyosphaeria es causante de enfermedades severas en este tipo de árboles.

The use of forest exotic species offers, in most cases, the advantages over native species, in regard to the growth rate and cutting shifts, the latter which tend to be shorter; both criteria are essential to develop viable forest projects from the financial point of view. Eucalyptus species are used to get timber in short cycles but plantations are affected by pathogens and insects; Botyosphaeria fungus is causing severe diseases in such trees. In Mexico there are commercial plantations of fast-growing eucalyptus (Eucalyptus camaldulensis Dehnh., E. globulus Labill., E. grandis W. Hill, E. nitens Deane & Maiden, E. pellita F. Muell., E. urophylla S. T. Blake and the E. urophylla x grandis (E. urograndis) hybrid (Velázquez et al., 2013) established in the Estado de México, Guerrero, Michoacán, Oaxaca, Tabasco and Veracruz.

En México existen plantaciones comerciales de eucalipto de rápido crecimiento (Eucalyptus camaldulensis Dehnh., E. globulus Labill., E. grandis W. Hill, E. nitens Deane & Maiden, E. pellita F. Muell., E. urophylla S. T. Blake y el híbrido E. urophylla x grandis (E. urograndis) (Velázquez et al., 2013) establecidas en el Estado de México, Guerrero, Michoacán, Oaxaca, Tabasco y Veracruz.

From this group of species, E. nitens and E. globulus are outstanding in environments at higher altitude prone to frost and E. urophylla in the humid tropics (Conafor, 2012). In the years 2010-2012, the first two taxa were used in plantations in the state of Michoacán, where mortality was recorded in trees aged three to four years old; the organisms involved in the dead or diseased tissues were fungi belonging to the Botryosphaeriacea (Botryosphaeriales, Ascomycetes) family (De la Mora et al., 2014). In southern Veracruz, in plantations of E. grandis and E. urophylla the existence of B. rhodina (Berk & M. A. Curtis, 1970) was noted as the causing agent of dieback; the damaged trees showed root entanglement, so it is presumed that the fungi played a role of opportunistic pathogen (Cibrián, 2013).

De ese conjunto de especies destacan E. nitens y E. globulus en ambientes de mayor altitud con tendencia a heladas y E. urophylla en el trópico húmedo (Conafor, 2012). Entre 2010 y 2012 se hicieron plantaciones con los primeros dos taxa en el estado de Michoacán, en las cuales se registró mortalidad en árboles con edades de tres a cuatro años; los organismos involucrados en los tejidos muertos o enfermos fueron hongos pertenecientes a la familia Botryosphaeriacea (Botryosphaeriales, Ascomycetes) (De la Mora et al., 2014). En el sur de Veracruz, en plantaciones de E. urophylla y E. grandis se informó de la existencia de B. rhodina (Berk. & M. A. Curtis, 1970) como causante de muerte descendente; los árboles afectados mostraron enredamiento de raíz, por lo que se presume que los hongos tuvieron un rol de patógeno oportunista (Cibrián, 2013).

Fungi of this family are widespread in the world and affect a diverse group of Dicotyledoneae, Monocotyledoneae and gymnosperms (Smith et al., 2001; Mohali et al., 2006; Pérez et al., 2009, Pérez et al., 2010). Botryosphaeria and Neofusiccocum genera are endophyte pathogens, opportunists, inducing cankers on stems and branches, dieback, fruit rot, collar rot and damping off in seedlings (Mohali et al, 2006; Slippers and Wingfield, 2007).

Los hongos de esta familia tienen amplia distribución en el mundo y afectan a un grupo diverso de plantas dicotiledóneas, monocotiledóneas y gimnospermas (Smith et al., 2001; Mohali et al., 2006; Pérez et al., 2009, Pérez et al., 2010). Los géneros Botryosphaeria y Neofusiccocum son patógenos endófitos, oportunistas, que inducen cancros en tallo y ramas, muerte descendente, pudrición de frutos, pudrición del cuello y damping-off en plántulas (Mohali et al., 2006; Slippers y Wingfield, 2007).

Originally 13 species were determined for the Neofusicoccum genus number grows as additional studies are made (Sakalidis et al., 2011). The molecular techniques based on DNA markers and sequencing are very supportive of the taxonomy of organisms. ISSR markers in particular have been used with great success by the results they offer and the relative ease with which they are obtained. For purposes of molecular identification, sequence comparisons or regions of genes associated with phylogeny (for example, ITS zones) it has revolutionized the current taxonomy of many eukaryotic organisms and are widely used (Jin et al., 2003; Awasthi et al., 2004).

Originalmente del género Neofusicoccum se habían reconocido 13 especies, pero el número crece conforme se hacen estudios adicionales (Sakalidis et al., 2011). Las técnicas moleculares basadas en marcadores de ADN y secuenciación son un gran apoyo para la taxonomía de los organismos. En particular los marcadores ISSR se han usado con mucho éxito por los resultados que ofrecen y la relativa facilidad con la que se obtienen. Para fines de identificación molecular, la

Santiago et al., Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp...

comparación de secuencias o regiones de genes asociados a filogenia (por ejemplo, las zonas ITS) ha revolucionado la taxonomía actual de muchos organismos eucariontes y son ampliamente utilizadas (Jin et al., 2003; Awasthi et al., 2004).

The aim of this study was to characterize, compare and identify molecularly isolates of Botryosphaeria sp., associated with cankers and drying of isolated buds of Eucalyptus sp., due to the importance of these fungi in the forest, urban, restoration, agroforestry and commercial plantations.

El objetivo del presente trabajo fue caracterizar, comparar e identificar molecularmente aislamientos de Botryosphaeria sp., asociados a cancros y secamiento de yemas aislados de Eucalyptus sp., debido a la trascendencia de dichos hongos en las plantaciones forestales, urbanas, de restauración, agroforestales y comerciales.

Materials y Methods Sample collection The assays were made with 14 Eucalyptus samples with canker symptoms, from which only those with Botryosphaeria sp. were taken into account. Nine came from plots of Forestaciones Operativas de México S. A. de C. V. (REXCEL) (EFOMSA) company and five from Forestales PROTEAK company during 2013 and 2014 (Table 1).

Materiales y Métodos Recolección de muestras Se trabajó con 14 muestras de eucaliptos con síntomas de cancros, de las cuales se consideraron solo aquellas con características de Botryosphaeria sp. Nueve se obtuvieron de parcelas de la empresa Forestaciones Operativas de México S. A. de C. V. (REXCEL) (EFOMSA) y cinco de parcelas de la empresa Forestales PROTEAK durante 2013 y 2014 (Cuadro 1).

Isolation and purification of the fungal isolates Samples were disinfected with commercial 3 % sodium hypochlorite for 5 minutes; they were rinsed three times in sterile distilled water for 5 min each; they were dried with sterile absorbent

Cuadro 1. Sitios de muestreo de diferentes especies de eucalipto y claves usadas en el presente estudio. Parcelas de muestreo

Claves

Especie de Eucalyptus

Lugar de origen

EFOMSA Parcela 1

AG-C I 114

Eucalyptus nitens Deane & Maiden

Ciudad Hidalgo

EFOMSA Parcela 1

AG-C I 55

Ciudad Hidalgo

EFOMSA Parcela 1

AG-C

Ciudad Hidalgo

EFOMSA Parcela 2

JA-S

Tuxpan

EFOMSA Parcela 2

MI-T I2

Tuxpan

EFOMSA Parcela 3

ED-PM I 43

Irimbo

EFOMSA Parcela 3

MAR

Irimbo

EFOMSA Parcela 4

FR-M

EFOMSA Parcela 4

RA-A

PROTEAK Parcela 5

VC1

PROTEAK Parcela 5

VC2

Las Choapas

PROTEAK Parcela 5

VC3

Las Choapas

PROTEAK Parcela 5

VC4

Las Choapas

PROTEAK Parcela 5

VC5

Las Choapas

Eucalyptus globulus Labill.

Maravatío Maravatío

Eucalyptus urophylla S. T. Blake

Las Choapas

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 93-106

Table 1. Sampling sites of Eucalyptus species and keys used in the actual study. Sampling plots

Keys

Eucalyptus species

EFOMSA Plot 1

AG-C I 114

EFOMSA Plot 1

AG-C I 55

Ciudad Hidalgo

EFOMSA Plot 1

AG-C

Ciudad Hidalgo

EFOMSA Plot 2

JA-S

Tuxpan

EFOMSA Plot 2

MI-T I2

Tuxpan

EFOMSA Plot 3

ED-PM I 43

Irimbo

EFOMSA Plot 3

MAR

Irimbo

EFOMSA Plot 4

FR-M

EFOMSA Plot 4

RA-A

PROTEAK Plot 5

VC1

PROTEAK Plot 5

VC2

Las Choapas

PROTEAK Plot 5

VC3

Las Choapas

PROTEAK Plot 5

VC4

Las Choapas

PROTEAK Plot 5

VC5

Las Choapas

Eucalyptus nitens Deane & Maiden

Eucalyptus globulus Labill.

Place of origin Ciudad Hidalgo

Maravatío Maravatío

Eucalyptus urophylla S. T. Blake

Las Choapas

paper and three sections of each sample were sown in potatodextrose agar 2 % (PDA, Bioxon) culture medium at 25 ± 2 °C (considered as replications, which made a total of 42 samples) which were maintained for 10 days. Purification of each isolate characteristics of Botryosphaeria sp. was performed by hyphae tip, for which, once the mycelium developed in PDA, a section of about 1 mm was sown in Petri dishes with water agar (AA, for its acronym in Spanish) medium and kept for 24 h at the same temperature. AA is a poor culture medium in which the mycelium grows in a very thin form, and in order to grow the mycelia in it was to achieve greater accuracy when taking the fraction of the hyphae. At the same time, another section of it about 1 mm was transferred to Malt Extract-Agar 2 % (MEA) culture medium and kept so for 20-30 days for its development in temperature conditions similar to those mentioned before.

Aislamiento y purificación de los aislamientos de hongos Las muestras se desinfestaron con hipoclorito de sodio comercial (3 %) por 5 minutos; se enjuagaron en tres ocasiones con agua destilada estéril por 5 min cada vez; se secaron con papel absorbente estéril y se sembraron tres secciones de cada muestra en medio de cultivo papa-dextrosa-agar 2 % (PDA, Bioxon) e incubaron a 25 ± 2 °C (consideradas como repeticiones, lo que hizo un total de 42 muestras), que se mantuvieron rn rsas condiciones durante 10 días. La purificación de cada aislamiento con características de Botryosphaeria sp. se realizó mediante punta de hifa, para lo cual, una vez desarrollado el micelio en PDA, una sección de aproximadamente 1 mm fue sembrada en cajas Petri con medio Agar-Agua (AA) y mantenido 24 h a la misma temperatura. El AA es un medio pobre en el cual el micelio crece en forma muy rala; el objetivo de utilizar este medio fue para tener mayor precisión al tomar la fracción de la hifa. Al mismo tiempo, otra sección de la misma, de aproximadamente 1 mm, se transfirió a medio de cultivo de Extracto de Malta-Agar 2 % (EMA) y se mantuvo un periodo de 20-30 días para su desarrollo en las condiciones de temperatura antes mencionadas.

Morphological characterization From the isolates developed in MEA culture medium, the mycelium color and the type of fungus growth were evaluated. In the AG-C I 114, ED-I PM 43 and FR-M isolates at day 25 the presence of black globular pycnidia covered by gray mycelium were observed but without the formation of conidia. These samples were processed according to Slippers and Wingfield (2007), who stated that in order to induce the formation of conidia in pycnidia the fungus should be grown in the AA or MAE medium supplemented with pine needles or small pieces of tissue from the host at 25 °C. The FR-M sample (plot 4) was used for the identification of such structures through slides from a Carl Zeiss compound microscope with the HardWare

Caracterización morfológica A partir de los aislamientos desarrollados en el medio de cultivo EMA, se evaluaron la coloración de micelio y el tipo de crecimiento del hongo. En los aislamientos AG-C I 114, ED-PM I 43 y FR-M a los 25 días se observó la presencia de

Santiago et al., Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp...

picnidios negros, globulares, cubiertos de micelio de color gris, pero sin la formación de conidios. Estas muestras se procesaron de acuerdo a Slippers y Wingfield (2007), quienes señalan que para inducir la formación de conidios en picnidios se debe cultivar el hongo en medio AA o EMA suplementado con acículas de pino o pequeños trozos de tejido del hospedante, a 25 °C. La muestra FR-M (parcela 4) se utilizó para la identificación de dichas estructuras, a través de preparaciones microscópicas con un microscopio compuesto Carl Zeiss y el programa HardWare Setup, Microscope: Leica DM2500, Test None. Image-Source: Leica DCF/DVM/ICD/IC3D Camera (Firewire A/B). En el caso del género, se realizó con las claves de Barnett y Hunter (1998) y de Sivanesan (1984) y para la especie se hizo con base en su morfología, de acuerdo a Smith et al. (2001).

Setup, Microscope: Leica DM2500, Test None. Image-Source: Leica DCF/DVM/ICD/IC3D Camera (Firewire A/B) program. The genus identification was performed with Barnett and Hunter (1998) and Sivanesan (1984) keys and the species was identified based on its morphology according to Smith et al. (2001).

Molecular characterization and identification In order to compare the genetic variability of the 42 studied fungi samples ISSR type DNA fingerprints were obtained. DNA was extracted from the monoconidial cultures purified in MEA with the CTAB I protocol from the recommendations of Weising et al. (2005). The DNA quality was confirmed in 1.2 % agarose gel in TAE 1X buffer (Tris-basis, glaciar acetic acid, EDTA 0.5 M pH 8.0). The high molecular weight DNA was visualized through a Universal Hood II (Bio-Rad) model transiluminator and its concentration was quantified in a NanoDrop Lambda Bio 12 model (Perkin Elmer) spectrophotometer.

Caracterización e identificación molecular Con la finalidad de comparar la variabilidad genética de las 42 muestras del hongo en estudio, se obtuvieron huellas de ADN tipo ISSR. El ADN se extrajo de los cultivos monoconidiales purificados en EMA con el protocolo CTAB I, a partir de las recomendaciones de Weising et al. (2005). La calidad del ADN se verificó en gel de agarosa 1.2 % en amortiguador TAE 1X (Tris-base, ácido acético glacial, EDTA 0.5 M pH 8.0). El ADN de alto peso molecular se visualizó en un transiluminador modelo Universal Hood II (Bio-Rad) y su concentración se cuantificó en un espectrofotómetro NanoDrop (Lambda Bio 12 Perkin Elmer).

The (AC)8YG, (GA)8YC, (GACA)4, (GGAT)4 and (GATA)4 initiators were used to describe the isolations. The PCR reactions were carried out in a 25 µL final volume. The reaction mix included 1X Buffer, MgCl2 2.5 mM, DNA Taq polymerase 1.5 U (Promega), dNTP 200 µM, Initiator 20 pM, DNA 100 ng and water.

Desarrollo de Marcadores ISSR

Thermocycling conditions

Se utilizaron los iniciadores (AC)8YG, (GA)8YC, (GACA)4, (GGAT)4 y (GATA)4 para caracterizar los aislamientos. Las reacciones de PCR se llevaron a cabo en un volumen final de 25 µL. La mezcla de reacción contenía Buffer 1X, MgCl2 2.5 mM, Taq ADN polimerasa 1.5 U (Promega), dNTP 200 µM, Iniciador 20 pM, ADN 100 ng y agua.

The samples were amplified in the Gene Amp PCR System 9700 (Applied Biosystems) thermal cycler under the following program: one cycle at 95 °C, 3 min; 35 cycles [95 °C, 30 sec; 56 °C, 45 sec; 72 °C, 2 min] and final extension cycle at 72 °C for 10 min. The alignment temperature for the primers (GACA)4, (GGAT)4 and (GATA)4 was 48 °C. For separating the amplified fragments, a vertical chamber C.B.S. Scientific CO® MVG-216-33 model with a power supply [Corporations® E-C Apparatus, Model EC-105] was used. The acrylamide gel was 6 %, and was run at 245 volts for 2.5 hours, approximately. 2 µL of the molecular 100 bp DNA (Promega) weight marker and 3 µL of 1 kb O’GeneRulerTM marker (Fermentas) were used for bands location purposes.

Development of ISSR Markers

Condiciones de termociclaje Las muestras se amplificaron en el termociclador Gene Amp PCR System 9700 (Applied Biosystems) bajo el siguiente programa: un ciclo a 95 °C, 3 min; 35 ciclos [95 °C, 30 seg; 56 °C, 45 seg; 72 °C, 2 min] y un ciclo de extensión final a 72 °C durante 10 min. La temperatura de alineamiento para los iniciadores (GACA)4, (GGAT)4 y (GATA)4 fue de 48 °C. Para la separación de los fragmentos amplificados se trabajó en una cámara vertical C.B.S. Scientific CO® modelo MVG-216-33 con una fuente de poder E-C Apparatus Corporations®, Modelo EC-105. El gel de acrilamida fue de 6 %, y se corrió a 245 voltios por 2.5 h, aproximadamente. Se utilizaron 2 µL del marcador de peso molecular 100 pb ADN (Promega) y 3 µL del marcador de 1 kb O´GeneRulerTM (Fermentas) con fines de ubicación de bandas.

From the DNA profiles observed in the acrylamide gels, the percentage of mono and polymorphic bands was determined and with the data, a binary matrix was made. A dendrogram was built with the Free-Tree program 0.9.1.50 version and the Nei and Li/Dice coefficient by the UPGMA clustering method; the bootstrapping resampling was with 100 replicates. To display the dendrogram the Tree View 1.6.6 program was used. Wherein the genetic distance of the samples tested was observed.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 93-106

A partir de los perfiles de ADN observados en los geles de acrilamida, se determinó el porcentaje de bandas mono y polimórficas y con los datos se elaboró una matriz binaria. Se construyó un dendrograma con el programa Free-Tree versión 0.9.1.50 y el coeficiente Nei and Li/Dice mediante el método de agrupamiento UPGMA; el remuestreo bootstrapping fue con 100 repeticiones. Para visualizar el dendrograma se usó el programa Tree View 1.6.6, en el que se apreció la distancia genética de las muestras evaluadas.

Sequencing of the ITS region For molecular identification, a representative of the 14 initial isolates of the seek Eucalyptus isolates was used because the profiles of the 3 samples considered as replications were the same. The ITS region (internal transcribed spacers) was amplified with the 5HP universal primers (5´-GGA AGG AGA AGT CGT AAC AAG G-3´) and NL 4 (5´-GGT CCG TGT TTC AAG ACG G-3´). The PCR reaction conditions were: Buffer 1X, MgCl2 2.5 mM, Taq DNA polymerase 1.5 U (Promega), dNTP 200 µM, 10 pM primer each, DNA 100 ng and water. The thermocycling program consisted of one cycle at 95 °C for 4 min; 35 cycles [94 °C for 1 min; 58 °C, for 1 min; 72 °C for 2 min] and a cycle of final extension at 72 °C for 10 min. Amplifications were visualized on 1.2 % agarose gels. Images were documented with the support of the Quantity One (Bio-Rad) software.

Secuenciación de la región ITS Para la identificación molecular se utilizó un representante de los 14 aislamientos iniciales de los eucaliptos enfermos, debido a que los perfiles de las tres muestras consideradas como repeticiones fueron iguales. Se amplificó la zona ITS (espaciadores transcritos internos) con los iniciadores universales 5HP (5´-GGA AGG AGA AGT CGT AAC AAG G-3´) y NL 4 (5´-GGT CCG TGT TTC AAG ACG G-3´). Las condiciones de reacción de PCR fueron: Buffer 1X, MgCl2 2.5 mM, Taq ADN polimerasa 1.5 U (Promega), dNTP 200 µM, Iniciador 10 pM de c/u, ADN 100 ng y agua. El programa de termociclaje consistió de un ciclo a 95 °C por 4 min; 35 ciclos [94 °C, por 1 min; 58 °C, por 1 min; 72 °C por 2 min] y un ciclo de extensión final de 72 °C por 10 min. Los ampliaciones se visualizaron en geles de agarosa 1.2 %. Las imágenes fueron documentadas con apoyo del programa Quantity One (Bio-Rad®).

ITS products were cleaned with EXO-SAP prior to sequencing. After obtaining the sequences they were edited with BioEdit and FinchTV programs and aligned with ClustalW. They were then compared to some reported in the GenBank (outgroup) using the BLAST program (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/). Alignment of all sequences was performed in 6.05 MEGA program and the phylogenetic tree constructed using the statistical method of Maximum Parsimony (MP) using 1 000 bootstrap replicates. The sequences obtained were uploaded to the NCBI database.

Results and Discussion

Los productos ITS se limpiaron con EXO-SAP, previo a la secuenciación. Una vez obtenidas las secuencias, se editaron con los programas FinchTV y BioEdit y se alinearon con ClustalW. Posteriormente, fueron comparadas con algunas registradas en el GenBank (outgroup) mediante el programa BLAST (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/). El alineamiento de todas las secuencias se realizó en el programa MEGA 6.05, así como el árbol filogenético construido con el método estadístico de Máxima Parsimonia (MP), para ello se emplearon 1 000 repeticiones Bootstrap. Las secuencias obtenidas se subieron a la base de datos NCBI.

Phenotypic characterization The mycelium of some of the isolates (AG-C I 55, I 143 ED-PM, MAR, MI-T I 2, VC1, FR-M and AG-C) showed white fluffy appearance at day 5 and at the 10th, it turned from dark grey to black, as well as airy and abundant; these samples recorded greater growth speed. The AG-C I 114, JA-S, RA-A, VC2, VC3, VC4 and VC5 samples were slower when colonizing the Petri boxes; The color of the mycelium was black and it was stuck to the culture medium.

Resultados y Discusión

At 25 days, in the FR-M sample dark brown to black pseudothecia were observed immersed in the EMA culture medium; and the presence of pycnidia, conidia and mature asci with ascospores (Figure 1). These morphological characteristics are consistent with those reported by Smith et al. (2001) to Botryosphaeria eucalyptorum Crous, H. J. M. Smith et Wingf. sp. in nov.

Caracterización fenotípica El micelio de algunos de los aislamientos (AG-C I 55, ED-PM I 143, MAR, MI-T I 2, VC1, FR-M y AG-C) presentó color blanco de aspecto algodonoso a los cinco días, y a los 10 días se tornó gris oscuro a negro, además de aéreo y abundante; estas muestras registraron mayor velocidad de crecimiento. Las AG-C I 114, JA-S, RA-A, VC2, VC3, VC4 y VC5 fueron más lentas al colonizar las cajas Petri; el color de su micelio fue negro y estuvo adherido al medio de cultivo.

Santiago et al., Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp...

A los 25 días se observaron pseudotecios de color café oscuro a negro, inmersos en el medio de cultivo EMA en la muestra FR-M, así como la presencia de picnidios, conidios y ascas maduras con ascosporas (Figura 1). Características morfológicas que coinciden con los resultados de Smith et al. (2001) para Botryosphaeria eucalyptorum Crous, H. Smith et M. J. Wingf. sp. nov.

Another feature that has been considered for the classification of the Botryosphaeria genus were the teleomorphic (sexual) and anamorphic (asexual) forms. But up to date, the taxonomy of the species of this genus is mainly dependent on the anamorphic, because some of the traits used for identification as the color of the conidia, the presence of septa, or stromal morphology as they have great plasticity within the genus (Denman et al., 2000).

Figura 1. A) Parte de árbol enfermo utilizada; B) Neofusicoccum sp. en EMA a los 25 días; C) Aspecto de ascomas; D) Corte longitudinal de picnidios; E) Picnidio y conidio; F-H) Pseudotecios; I) Asca con ocho ascosporas, observadas a 60X con el microscopio compuesto. Figure 1. A) Part of the seek tree that was used; B) Neofusicoccum sp. in MEA at 25 days; C) Look of the ascomes; D) Longitudinal cut of the pycnidia; E) Pycnidium and conidium; F-H) Pseudothecia; I) Asca with eight ascospores observed at 60X with a compound microscope.

Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 93-106

Otro carácter que se ha considerado para la clasificación de las especies del género Botryosphaeria es la presencia de las formas teleomórficas (sexual) y anamórficas (asexual). Sin embargo a la fecha, la taxonomía de las especies depende principalmente de los anamorfos, debido a que algunas de las características utilizadas para su identificación como el color de los conidios, la existencia de septos, o la morfología del estroma tienen gran plasticidad dentro del taxon (Denman et al., 2000).

ISSR All the primers that were used were able to generate DNA fingerprint profiles; (AC)8YG and (GACA)4 in particular were the most informative as they amplified a greater number of bands and showed higher polymorphism compared to the rest of the others; therefore, they were selected to make the corresponding clusters (Figure 2). The opposite condition occurred for (GA)8YC,(GGAT)4 and (GATA)4 which amplified a few bands, and thus, it was decided not to include them in the data analysis. With the two selected primers fragments of different molecular weight were viewed and for counting the DNA bands only those of 300 bp up to 1 500 bp were chosen, as they had the best consistency and acrylamide gel reproducibility. It is worth noting that the PCR reactions and the acrylamide gels were run at least thrice in an independent way, without observing variations in the results.

ISSR Todos los iniciadores utilizados fueron capaces de generar perfiles de huellas de ADN; en particular, (AC)8YG y (GACA)4 resultaron los más informativos, porque amplificaron una cantidad de bandas superior y también mostraron mayor polimorfismo respecto al resto de los considerados; por esas razones se eligieron para hacer los agrupamientos (Figura 2). El caso contrario se verificó para (GA)8YC, (GGAT)4 y (GATA)4 que amplificaron pocas bandas y, por lo tanto, se decidió no incorporarlos al análisis de datos. Con los dos iniciadores seleccionados se visualizaron fragmentos de diferentes pesos moleculares, y para la contabilidad de las bandas de ADN solo se escogieron las de 300 pb hasta 1 500 pb, ya que fueron las de mejor consistencia y reproducibilidad en los geles de acrilamida. Cabe aclarar que las reacciones de PCR y los geles de acrilamida se corrieron al menos tres veces de manera independiente, sin observar variación en los resultados.

With data derived from the gels and based on the molecular weight of the fragments, a binary matrix was made, which was coded with digit 1 for present bands and 0 for absent bands. In order to establish genomic groups with ISSR electrophoretic patterns and correlate them visually with the different observed mycelia in the isolates, a radial shape dendrogram was built (Figure 3), in which, mainly, four groups are recognized: group 1 is represented by MAR- Neofusicoccum sp., VC2Neofusicoccum sp. and VC1-Diplodia corticola A. J. L. Phillips,

Figura 2. Huellas de ADN de aislamientos de Botryospaheria obtenidas con el primer (GACA)4 separadas en gel de acrilamida 6 %. Carril 1 y 44 marcador de peso molecular de 100 pb y 1 ksb Fermentas®. Figure 2. DNA fingerprints from Botryospaheria isolates obtained with the (GACA)4 primer separated in 6 % acrylamide gel. Line 1 and 44 molecular 100 bp weight marker and 1 ksb FermentasTM. Con los datos derivados de los geles y con base en el peso molecular de los fragmentos, se elaboró una matriz binaria en la que se codificó con el dígito 1 las bandas presentes y con 0 a las ausentes. Con el fin de establecer grupos genómicos con los patrones electroforéticos ISSR y correlacionarlos de

A. Alves & J. Luque 2004; group II, which contains VC3-N. parvum (Pennycook & Samuels) Crous, Slippers & A. J. Phillips, 2006, FR-M Neofusicoccum sp. and VC5 Neofusicoccum sp.; group III consisting of JA-S Neofusicoccum sp., AG-C I 55 N. parvum, AG-C I 114 Neofusicoccum sp., VC4 -Neofusicoccum sp., ED-

100

Santiago et al., Identificaci贸n molecular del complejo Botryosphaeria sp...

forma visual con los diferentes micelios observados en los aislamientos, se construy贸 un dendrograma de forma radial (Figura 3), en el que se reconocen, principalmente, cuatro grupos: el grupo 1 representado por MAR- Neofusicoccum sp., VC2-Neofusicoccum sp. y VC1-Diplodia corticola A. J. L. Phillips, A. Alves & J. Luque 2004; el grupo II, que contiene a VC3-N. parvum (Pennycook & Samuels) Crous, Slippers & A. J. Phillips, 2006, FR-M Neofusicoccum sp. y VC5 Neofusicoccum sp.; el grupo III conformado por JA-S Neofusicoccum sp., AG-C I 55 N. parvum, AG-C I 114 Neofusicoccum sp., VC4-Neofusicoccum sp., ED-PM I 43-N. parvum., MI-T I 2 N. eucalyptorum (Crous, H. Sm. ter & M. J. Wingf.) Crous, Slippers & A. J. Phillips, 2006, y AG-C N. parvum; y el grupo IV, que incluye solamente a RAA-Lasiodiplodia pseudotheobromae A. J. L. Phillips. A. Alves & Crous, 2008. Como se aprecia, el color de los micelios de los aislamientos al interior de cada grupo es variable, e incluso al interior de la misma especie puede ser diferente, como es el caso de Neofusicoccum sp.

PM I 43-N. parvum., MI-T I 2 N. eucalyptorum (Crous, H. Sm. ter & M. J. Wingf.) Crous, Slippers & A. J. Phillips, 2006, and AG-C N. parvum; and group IV, which includes only RA-A-Lasiodiplodia pseudotheobromae A. J. L. Phillips. A. Alves & Crous 2008. As shown, the color of the mycelia isolates within each group varies, even within the same species it may be different as in the case of Neofusicoccum sp.

Figura 3. Dendrograma generado con perfiles ISSR obtenidos con los iniciadores (GACA)4 y (AC)8YG, que expresa las relaciones gen贸micas del g茅nero Botryospheria. Se muestra la variabilidad en color y forma de crecimiento de los micelios de los diferentes aislamientos. Figure 3. Dendrogram constructed from the ISSR profiles obtained with the (GACA)4 and (AC)8YG primers, which exhibits the genomic relations of the Botryospheria genus. The variability in color and growth shape of the mycelia of the different isolates are shown.

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Revista Mexicana de Ciencias Forestales Vol. 6 (32): 93-106

Los perfiles de huellas de ADN de los distintos aislamientos revelaron alta relación genómica entre ellos. En el dendrograma respectivo no se separaron claramente las especies, quizá debido a la cantidad de fragmentos implicados en el análisis (24 totales). Sin embargo, en los tres grupos mayoritarios (I, II y III) se mezclaron diferentes especies del género. Es importante resaltar que la técnica ISSR, que se ha considerado en varias investigaciones como una opción robusta, permite estimar de forma rápida la variabilidad inter o intraespecífica de los organismos que se comparan, porque este tipo de marcadores se basa en la amplificación de fragmentos de ADN localizados entre dos regiones de microsatélites idénticos, las cuales son altamente conservadas entre las especies

The profiles of the DNA fingerprints of the different isolates revealed a high genomic relationship between them. In the corresponding dendrogram species are not clearly divided, maybe due to the amount of fragments taken in the analysis (a total of 24). However, in the three major groups (I, II and III), as can be seen, mix several species of the genus. It is important to highlight that the ISSR technique, that has been considered in various research studies as a strong one, allows a fast estimation, of the inter and intraspecific variability of the organisms that are compared, since this kind of markers is based upon the amplification of the DNA fragments located between two regions of identical microsatellites, which are highly preserved among species.

Análisis de secuencias

Sequence analysis

Los iniciadores 5HP y NL4 amplificaron fragmentos de aproximadamente 800 pb que corresponden a las regiones ITS de interés. Las secuencias se compararon con algunas secuencias cercanas reportadas en la base de datos del banco de genes del NCBI (National Center for Biotechnology Information, HYPERLINK “http://www.ncbi” www.ncbi.nih.gov) por medio del programa BLAST (Basic Local Alignment Search Tool, http://www.ncbi.nlm.nih.gov/BLAST/). La comparación con las accesiones de referencia mostró que la mayoría de los aislamientos pertenecían a Neofusicoccum sp; pero también se identificaron a D. corticola, L. pseudotheobromae, N. eucalyptorum y N. parvum. El número de accesión asignado por el NCBI a cada una de las 14 secuencias de los organismos en este estudio se indica en el Cuadro 2.

The 5HP and NL4 primers amplified fragments near to 800 bp that belong to the ITS regions in discussion. Sequences were compared to some others registered in the data base of the gene bank of NCBI (National Center for Biotechnology Information, www.ncbi. nih. gov) by means of the BLAST program (Basic Local Alignment Search Tool, http://www.ncbi.nlm.nih.gov/ BLAST/). The comparison with the reference accessions showed that most isolates belong to Neofusicoccum sp.; but also D. corticola, L. pseudotheobromae, N. eucalyptorum and N. parvum. were identified. The accession number designated by NCBI to each of the 14 sequences of the organisms of this study are in Table 2.

Cuadro 2. Identificación de secuencias. Table 2. Identification of sequences. 14 Muestras

(Accesiones NCBI)

Pares bases

ITS 1

Regiones codificadas 5.8s ITS 2

28s

% Similitud

Neofusicoccum sp.

KT454774**

1 162

AG-C I 114 FR-M JA-S VC5 VC4 MAR

KT454770* KT454771* KT454772* KT581966* KT581965 * KT454773*

1 060 1 059 707 1 071 1 056 1 067

< 1-114 < 1-166 < 1-158 < 1-167 < 1-163 < 1-163

115-272 167-324 159-316 168-325 164-321 164-321

273-428 325-480 317-472 326-481 322-477 322-477

429-1008 > 481-1059 > 473 > 482-1071 > 478-1052 > 478-1064 >

99 99 99 99 99 99

VC2 Neofusicoccum parvum (Pennycook & Samuels) Crous, Slippers & A. J. Phillips, 2006 AG-C I 55 AG-C ED-PM I 43

KT454774*

1 059

< 1-138

139-296

297-452

453-1031 >

JN135282**

704

KT581961 * KT581962 * KT581963 *

1 066 949 1 055

< 1-141 < 1-162 < 1-163

142-299 163-320 164-321

300-454 321-476 322-477

455-1043 477-948 > 478-1055>

99 99 98

VC3

KT581964 *

995

< 1-113

114-271

272-427

428-945 >

EU860376**

754 Completa

Completa

Parcial

Neofusicoccum eucalyptorum (Crous, H. Sm. ter & M. J. Wingf.) Crous, Slippers & A. J. Phillips, 2006 MI-T I 2

1 066

Continúa Cuadro 2... 102

Santiago et al., Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp...

Continúa Cuadro 2... 14 Muestras

(Accesiones NCBI)

Pares bases

Diplodia corticola A. J. L. Phillips, A. Alves & J. Luque, 2004

KF500478**

1 074

VC1

KT581967*

1 072

FN645641**

1 454

Lasiodiplodia pseudotheobromae A. J. L. Phillips. A. Alves & Crous, 2008 RA-A

1 010

Regiones codificadas

% Similitud

ITS 1

5.8s

ITS 2

28s

< 1-170

171-330

331-492

493-1072 >

Completa

Parcial

*Número de accesión de aislamientos del presente estudio; **Accesiones del GenBank usadas como referencia. *Accession number of the present isolates in this study; **Accesions of the GenBank used as reference.

En el estado de Michoacán se hizo la identificación morfológica y molecular de N. parvum y N. eucalyptorum (B. eucalyptorum) en aislamientos de E. nitens y E. globulus asociados a muerte descendente. Las secuencias genéticas de N. eucalyptorum (números de accesión en NCBI: KC4 79184 y KC4 799188) y N. parvum (KC4 79185, KC4 79186 y KC4 79187) tuvieron 100 % de similitud con las correspondientes en el presente estudio, lo que es el primer regostro de estas dos especies en México responsables de la enfermedad (De la Mora et al., 2014). Por lo tanto, la investigación que aquí se documenta, confirma la existencia de N. parvum y N. eucalyptorum aislados de árboles de eucalipto afectados con cancro.

In Michoacán State, the morphological and molecular identification of N. parvum and N. eucalyptorum (B. eucalyptorum) was recorded in isolates of E. nitens and E. globulus linked to dieback. The genetic sequences of N. eucalyptorum (NCBI numbers of accession: KC479184 and KC4799188) and N. parvum (KC479185, KC479186 and KC479187) showed a similitude of 100 % with those of the actual study, which is the first report of these two species in Mexico which are responsible of the disease (De la Mora et al., 2014). Therefore, the actual study confirms the existence of isolated N. parvum and N. eucalyptorum of damaged eucalyptus trees with canker. On the other hand, Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon & Maubl., 1909 and N. parvum have been found in mango fruits, and the symptom has been linked with dieback and rottenness of the pedunculus of mango in Mexico (Sandoval et al., 2013). Such study is the first survey of species of the Botryosphaeriacea family in this product. L. theobromae, N. mangiferum and N. parvum are regularly related to diseases in the producing regions of mango in the world (Sakalidis et al., 2011). L. pseudotheobromae was reclassified by Alves et al. (2008) as a cryptic species of L. theobromae and they took it as a new species; ever since, it has been recognized in hosts with commercial value such as Citrus spp., Coffea sp., Mangifera spp. and Rosa sp. (Zhao et al., 2010).

Por otro lado, se ha consignado la existencia de Lasiodiplodia theobromae (Pat.) Griffon & Maubl., 1909 y N. parvum en frutos de mango y se les ha asociado con la muerte descendente y la pudrición del pedúnculo de ese fruto en México (Sandoval et al., 2013). Dicho estudio es la primera exploración de especies de la familia Botryosphaeriacea en tal cultivo. L. theobromae, N. mangiferum y N. parvum se asocian, regularmente, con enfermedades en las regiones productoras de mango en el mundo (Sakalidis et al., 2011). L. pseudotheobromae fue reclasificada por Alves et al. (2008) como especie críptica de L. theobromae y la consideraron un taxón nuevo; desde entonces se ha reconocido en hospedantes con importancia comercial, como Citrus spp., Coffea sp., Mangifera spp. y Rosa sp. (Zhao et al., 2010).

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Como ya se mencionó, hay complicaciones para la correcta identificación y diferenciación entre especies de Botryosphaeria. Los métodos moleculares son de gran apoyo para este propósito, principalmente mediante la secuenciación de ADN y la caracterización basada en marcadores moleculares que se acercan al conocimiento de la variabilidad genómica de los organismos de interés. Pero la descripción morfológica es necesaria para complementar la identificación de dichos taxa (Denman et al., 2000; Phillips et al., 2008) y, con base en sus rasgos aparentes, se han reconocido otras nuevas. La tendencia de este incremento se debe al hallazgo y descripción de especies del género encontradas en huéspedes diferentes, respecto a otro ya estudiado (Phillips et al., 2007).

As it has been mentioned before, there are difficulties for the right identification and separation among species of Botryosphaeria. Molecular methods are very useful to support this ending, mainly through DNA sequencing and the characterization based on molecular markers have approached to the knowledge of the genomic variability of the organisms in question. But the morphological becomes necessary to complete the identification of such species (Denman et al., 2000; Phillips et al., 2008), and based upon their apparent traits, new ones have been recognized. The tendency of this increase comes from the finding and description of the species of the genus found in different hosts in regard to another already studied (Phillips et al., 2007).

Se ha cuestionado la existencia de tantas especies, y, por lo tanto, que el número pueda ser menor, sobre todo al comparar sus secuencias de ADN. Punto de vista que se basa en el hecho de que las mutaciones de nucleótidos son las responsables del enorme polimorfismo biológico que favorece la evolución; y dado que las mutaciones suceden generalmente al azar, estas podrán tener o no impacto sobre la estructura final del organismo. Sin embargo, cuando las mutaciones afectan genes codificantes de proteínas, causan polimorfismos morfológicos un ejemplo de lo anterior es la variación en la coloración y forma del micelio de Botryosphaeria, y quizá ese sea el principal problema que ha dado lugar a la consideración de variados taxa, aun cuando las secuencias de ADN sugieren lo contrario, como fue también el caso del presente estudio.

The existence of so many species has been questioned, and, hence, that the number of them could be even smaller, in particular when comparing the DNA sequences. This viewpoint is based on the fact that the mutations of nucleotides are responsible for the huge biological polymorphism that favors evolution; and, since mutations usually occur at random, they can have or not impact upon the final structure of the organism. However, when mutations affect protein coding genes, they provoke morphological polymorphisms (Bruce et al., 2002); an example would be the variation in the color and shape of the mycelium of Botryosphaeria, and maybe it is the major problem that has originated the idea of the so different taxa, even though the DNA sequences suggest the opposite, as it happened with the actual study.

Análisis filogenético

Phylogenetic analysis

El árbol filogenético construido con las secuencias ITS relacionó a los aislamientos más parecidos con base en su similitud (Figura 4). En el filograma se observan dos grupos cuya diferencia es de alrededor de 0.03 de distancia relativa; el grupo mayor se divide en dos subgrupos: el primero de ellos contiene a VC3, VC4 ,VC2, FR-M, AG CI 114, JA-S, VC5, MAR, ED PM I 43 y AG C que se agruparon con las accesiones JN135282 y KJ657705 que corresponden a N. parvum y N. sp., respectivamente; el segundo subgrupo con los asilamientos AG C155 y MI T I 2 agrupados con la accesión EU860376 perteneciente a N. eucalyptorum; y finalmente el grupo menor conformado por los aislamientos VC1 y RA A que se agruparon con FN645641 que comprende a L. pseudotheobromae.

The phylogenetic tree constructed with ITS sequences linked the closest isolates based on its similarity (Figure 4). In the phylogram two groups can be observed whose difference is around 0.03 relative distance; the largest group is divided into two subgroups: the first contains VC3, VC4, VC2, FR-M, AG CI 114, JA-S, VC5, MAR, ED PM I 43 and AG C which were grouped with the JN135282 and KJ657705 accessions corresponding to N. parvum and N. sp., respectively; the second subgroup with isolations AG C155 and MI T I 2 grouped with EU860376 accession which belongs to N. eucalyptorum; and finally the smallest group made up of the VC1 and RA A isolates that clustered with FN645641 corresponding to L. pseudotheobromae.

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Santiago et al., Identificación molecular del complejo Botryosphaeria sp...

Figura 4. Árbol filogenético por Máxima Parsimonia obtenido de secuencias de la región ITS de Neofusicoccum sp., D. corticola., L. pseudotheobromae., N. eucalyptorum y N. parvum identificadas en el presente estudio. Las accesiones JN135282, KJ657705, EU860376, GQ505452, KF500478 y FN645641 representan a especies de referencia. Figure 4. Phylogenetic tree by Maximum Parsimony obtained from sequences of the ITS region of Neofusicoccum sp., D. corticola, L. pseudotheobromae, N. eucalyptorum and N. parvum identified in this study. The JN135282, KJ657705, EU860376, GQ505452, KF500478 and FN645641 accessions are representative of the reference species.

Conclusiones

Conclusions

Los aislamientos caracterizados con la técnica de ISSR del género Botryosphaeria mostraron poca variabilidad genómica entre sí, aun cuando estuvieron involucradas cinco especies.

The isolates described by the ISSR technique and that belong to the Botryosphaeria genus showed little genomic variability among them, even when five species were involved.

Las diferencias a nivel de nucleótidos observadas en los aislamientos respecto a las especies utilizadas como outgroups, fueron de 1-3 %

The differences at the nucleotide level that were observed in the studied isolates in regard to the species used as outgroups, were 1-3 %.

Las especies identificadas y la incidencia de las asociadas a los cancros y secamientos de las muestras de eucaliptos enfermos que se obtuvo en las 14 muestras analizadas fueron Neofusicoccum sp. 50 %; Neofusicoccum parvum 29 %; Neofusicoccum eucalyptorum, 7 %; Diplodia corticola 7 % y Lasiodiplodia pseudotheobromae 7 %.

The species identified and the incidence of the species associated to cankers and drying of the samples of sick Eucalyptus that were obtained in the 14 analyzed samples were Neofusicoccum sp. 50 %; Neofusicoccum parvum 29 %; Neofusicoccum eucalyptorum, 7 %; Diplodia corticola 7 % and Lasiodiplodia pseudotheobromae 7 %.

Conflict of interests The authors declare no conflict of interests.

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Conflicto de intereses

Contribution by author

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Dany Gabriel Santiago-Santiago: collection accomplishment, laboratory protocols and writing of the manuscript; Ernestina Valadez Moctezuma and David Cibrián Tovar: funding negotiations to carry out the Project, supervision of the whole work and final version of the manuscript.

Contribución por autor Dany Gabriel Santiago-Santiago: realización de colectas, desarrollo de protocolos en laboratorio y escritura del manuscrito; Ernestina Valadez Moctezuma y David Cibrián Tovar: negociación del financiamiento para la ejecución del proyecto, supervisión del trabajo en todos los aspectos y conclusión del escrito final.

Acknowledgements The first author wants to express his gratitude to the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología for the grant to accomplish his Master of Science degree as well as to the Universidad Autónoma Chapingo for the facilities and financial support received to carry out the actual research study.

Agradecimientos

End of the English version

El autor principal agradece la beca otorgada por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología para la obtención del grado de Maestro en Ciencias, así como a la Universidad Autónoma Chapingo por las facilidades y el presupuesto proporcionados para realizar la presente investigación.

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CONSEJO ARBITRAL Argentina Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria.- M.Sc. Leonel Harrand Museo Argentino de Ciencias Naturales.- Dra. Ana María Faggi Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (IADIZA).- Dr. Eduardo Martínez Carretero

Canadá Universitè Laval, Québec.- Ph. D. Roger Hernández

Cuba Instituto de Investigaciones Fundamentales en Agricultura Tropical.- Dra. Amelia Capote Rodríguez Unión Nacional de Escritores y Artistas de Cuba.- Dra. Raquel Carreras Rivery

Chile Universidad del Bío Bío.- Dr. Rubén Andrés Ananias Abuter

España CIFOR-INIA.- Dr. Eduardo López Senespleda, Dr. Gregorio Montero González, Dr. Sven Mutke Regneri Fundación CEAM.- Dra. María José Sánz Sánchez Universidad de Oviedo.- Dr. Elías Afif Khouri Universidad Politécnica de Madrid.- Dr. Alfredo Blanco Andray, Dr. Luis Gil Sánchez, Dr. Alfonso San Miguel-Ayanz, Dr. Eduardo Tolosana, Dr. Santiago Vignote Peña

Estados Unidos de América New Mexico State University.- Ph.D. John G. Mexal Northern Arizona University .- Ph.D. Peter Z. Fulé University of Colorado at Denver.- Ph.D. Rafael Moreno Sánchez University of Florida.- Ph.D. Francisco Javier Escobedo Montoya United States Department of Agriculture, Forest Service.- Dr. Mark E. Fenn, Dr. Carlos Rodriguez Franco

Italia International Plant Genetic Resources Institute.- Dra. Laura K. Snook

México .Asociación Mexicana de Arboricultura.- Dr. Daniel Rivas Torres Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.- Dr. José F. Conrado Parraguirre Lezama Centro de Investigación Científica de Yucatán, A.C. Dra. Luz María del Carmen Calvo Irabién Ph.D. José Luis Hernández Stefanoni Centro de Investigación y Docencia Económicas.- Dr. Alejandro José López-Feldman CENTROGEO / CONACYT.- Dra. Alejandra López Caloca Colegio de la Frontera Sur.- Dr. Bernardus H. J. de Jong, Dr. Mario González Espinosa, Ph.D. Jorge E. Macías Sámano, Dr. Neptalí Ramírez Marcial, Dr. Cristian Tovilla Hernández, Dr. Henricus Franciscus M. Vester Colegio de Postgraduados.- Dr. Arnulfo Aldrete, Dr. Dionicio Alvarado Rosales, Dr. Víctor M. Cetina Alcalá, Dra. Ma. de Lourdes de la Isla de Bauer, Dr. Héctor M. de los Santos Posadas, Dr. Armando Equihua Martínez, Dr. Ronald Ferrara-Cerrato, Dr. Edmundo García Moya, Dr. Manuel de Jesús González Guillén, Dr. Jesús Jasso Mata, Dr. Lauro López Mata, Dr. Javier López Upton, Dr. Martín Alfonso Mendoza Briseño, Dr. Antonio Trinidad Santos, Dr. Juan Ignacio Valdés Hernández, Dr. José René Valdez Lazalde, Dr. J. Jesús Vargas Hernández, Dra. Heike Dora M. Vibrans Lindemann El Colegio de México.- Dra. María Perevochtchikova

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El Colegio de Tlaxcala, A.C..- M.C. Noé Santacruz García Instituto de Ecología, A. C..- Dr. Pedro Guillermo Ángeles Álvarez, Dr. Ismael Raúl López Moreno Instituto Politécnico Nacional.- Dr. Alejandro Daniel Camacho Vera, Ph.D. José de Jesús Návar Cháidez, M.C. D. Leonor Quiroz García, Ph.D. Sadoth Sandoval Torres PRONATURA.- Dr. José A. Benjamín Ordoñez Díaz Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.- Dr. Eladio Heriberto Cornejo Oviedo, M.C. Salvador Valencia Manzo Universidad Autónoma Chapingo.- M.C. Beatriz Cecilia Aguilar Valdez, M.C. Baldemar Arteaga Martínez, Dra. Emma Estrada Martínez, M.C. Mario Fuentes Salinas, M.C. Enrique Guízar Nolazco, Dra. María Isabel Palacios Rangel, Dr. Hugo Ramírez Maldonado, Dr. Dante Arturo Rodríguez Trejo, Dr. Leonardo Sánchez Rojas, Dr. Enrique Serrano Gálvez, Dra. Ernestina Valadez Moctezuma Universidad Autónoma de Baja California Sur.- Dr. José Antonio Martínez de la Torre Universidad Autónoma de Chihuahua.- Ph.D. Concepción Luján Álvarez, Ph.D. Jesús Miguel Olivas García Universidad Autónoma de Guadalajara.- Dr. Mauricio Alcocer Ruthling Universidad Autónoma de Nuevo León .- Dr. Glafiro J. Alanís Flores, Dr. Enrique Jurado Ybarra, Dr. José Guadalupe Marmolejo Monsiváis, Dr. Eduardo Javier Treviño Garza Universidad Autónoma de Querétaro.- Dr. Luis Gerardo Hernández Sandoval Universidad Autónoma de San Luis Potosí.- M.C. Carlos Arturo Aguirre Salado Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo.- Dra. Ana Laura López Escamilla, Dr. Ángel Moreno Fuentes Universidad Autónoma del Estado de México.- Dr. Darío Ibarra Zavala, Dr. Armando Burgos-Solorio Universidad Autónoma Indígena de México.- Dra. Hilda Susana Azpiroz Rivero Universidad Autónoma Metropolitana.- Dr. Héctor Castillo Juárez, Dra. Carmen de la Paz Pérez Olvera Universidad de Guadalajara.- Dr. Luis Ramón Bravo García, Dr. Ezequiel Delgado Fourné, M.C. Francisco Javier Fuentes Talavera, M.C. María Guadalupe Lomelí Ramírez, M.C. Roberto Novelo González, Dr. Rubén Sanjuán Dueñas Universidad del Mar.- M.C. Verónica Ortega Baranda Universidad Juárez del Estado de Durango.-Dr. Javier Leonardo Bretado Velázquez, Dr. Hermes Alejandro Castellanos Bocaz, Dr. José Javier Corral Rivas, Ph.D. José Ciro Hernández Díaz, Dr. Marín Pompa García, Dr. José Ángel Prieto Ruíz Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.- Dr. José Cruz de León, M.C. Marco Antonio Herrera Ferreyra, Dr. Alejandro Martínez Palacios, Dr. José Guadalupe Rutiaga Quiñones, Dr. David Zavala Zavala Universidad Nacional Autónoma de México.- Dra. María del Consuelo Bonfil Sanders, Dr. Humberto Bravo Álvarez, Dra. Eliane Ceccón, Dr. Joaquín Cifuentes Blanco, Dr. Abisaí Josué García Mendoza, Dr. Roberto Garibay Orijel, Dr. Julio Alberto Lemos Espinal, Dr. Daniel Piñero Dalmau, Dr. Américo Saldívar Valdés, Dra. Teresa Terrazas Salgado, M. C. Verónica del Pilar Reyero Hernández, Dra. Ana Laura Wegier Briuolo Universidad Veracruzana.- Dr. Lázaro Rafael Sánchez Velásquez Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.- Dr. Miguel Acosta Mireles, Dr. Juan de Dios Benavides Solorio, Dr. Fernando Carrillo Anzures, Dr. Carlos Román Castillo Martínez, Dr. José Gilberto Chávez León, Dr. José Germán Flores Garnica, M.C. Antonio González Hernández, Dr. Vidal Guerra de la Cruz, Dr. José Amador Honorato Salazar, Dr. Fabián Islas Gutiérrez, Dr. Emiliano Loeza Kuk, M.C. José Francisco López Toledo, Dr. Martín Martínez Salvador, Dra. Aixchel Maya Martínez, Dr. José Isidro Melchor Marroquín, M.C. Carlos Mallén Rivera, Dr. Ramiro Pérez Miranda, Dr. Guillermo Sánchez Martínez, Dr. Erasto Domingo Sotelo Ruiz, Dr. Arturo Gerardo Valles Gándara, Dr. José Villanueva Díaz, M.C. Eulalia Edith Villavicencio Gutiérrez, Dr. Fernando Carrillo Anzures, Dr. Francisco Becerra Luna, M.C. Georgel Moctezuma López, M.C. Francisco Moreno Sánchez, M.C. Martín Enrique Romero Sánchez, Dr. Juan Carlos Tamarit Urias, M.C. Efraín Velasco Bautista Consultores Privados.- Dr. Gustavo Cruz Bello, M.C. Juan Islas Gutiérrez, M.Sc. Rosalía A. Cuevas Rangel, Dra. Teresita del Niño Jesús Marín Hernández

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